Introducción

La dirofilariosis cardiopulmonar es una enfermedad causada por el nematodo Dirofilaria immitis. Los parásitos adultos se encuentran en las arterias pulmonares y cámaras cardíacas derechas de carnívoros domésticos y salvajes, siendo el hospedador intermediario mosquitos de distintos géneros. Este parásito causa una enfermedad grave generalmente denominada dirofilariosis cardiopulmonar, que desemboca de manera crónica en una insuficiencia cardiaca (Simón et al., 2012). Los parásitos adultos son de color blanquecino y morfología filiforme, presentando dimorfismo sexual, siendo las hembras ovovivíparas, las cuales pueden llegar a medir entre 15 y 30 cm de longitud; éstas producen huevos larvados que eclosionan en útero, liberando las microfilarias (L1) al torrente sanguíneo. Por otro lado los machos presentan el extremo posterior enrollado en forma de espiral y su longitud oscila entre 12 y 20 cm de largo (McCall et al., 2008). En su ciclo biológico están implicados mosquitos que actúan como vectores, principalmente del género Culex, Aedes, Anopheles o Culiseta (Cancrini et al., 2006), que infectan al hospedador definitivo con la larva infectante L3. Puede tener carácter zoonósico, actuando en el ser humano como hospedador accidental (Simón et al., 2005).

Además, D. immitis aloja una bacteria simbionte intracelular gram negativa perteneciente al orden de las Rickettsias, denominada Wolbachia pipientis, la cual está presente en todos los estadios del ciclo del parásito, encontrándose principalmente en cuerdas laterales y ovarios, occitos y distintos estados embrionarios (Kramer et al., 2003; Kozek et al., 2005).

Esta enfermedad tiene distribución mundial, siendo las zonas con temperaturas y humedades más elevadas las localizaciones de mayor presencia de dicho parásito (Simón et al., 2012). La prevalencia actual en las Islas Canarias varía entre las diferentes islas y entre las zonas isoclimáticas dentro de cada isla, siendo dependiente de las condiciones climatológicas y demográficas. Las prevalencias caninas más elevadas se presentan en las islas de La Gomera (16.3%), Gran Canaria (20.7%) y Tenerife (22.5%). El podenco canario presenta prevalencias sensiblemente mayores que el resto de las razas caninas por lo que actúa como reservorio de la enfermedad (Montoya-Alonso et al., 2016).

La presencia de los parásitos adultos en las arterias pulmonares provoca un engrosamiento de la íntima vascular y el desarrollo de una endoarteritis pulmonar proliferativa (Furlanello et al., 1998). Este proceso provoca de manera crónica hipertensión pulmonar e insuficiencia cardiaca congestiva (Venco et al., 2008). Además, el parénquima pulmonar se puede ver alterado mediante una respuesta inflamatoria. Por otro lado, la muerte de los parásitos adultos y la endoarteritis proliferativa producen tromboembolismo pulmonar de diferente gravedad que puede llegar a ser mortal.

Los signos clínicos no comienzan a aparecer hasta pasados varios meses tras la infección (McCall et al., 2008). Los principales síntomas son la tos improductiva, intolerancia al ejercicio, disnea, pérdida de peso y síncope. A la exploración podemos observar crepitaciones pulmonares, soplo cardiaco y otros, tales como apatía, letargia, ascitis o derrame pleural en casos más avanzados. En función de los signos clínicos se clasifica al paciente en diferentes estadios siguiendo las normas de la American Heartworm Society (American Heartworm Society, 2014). En la tabla 1 se observan los signos clínicos más frecuentes que podemos observar en cada clasificación. 

El diagnóstico se realiza mediante el test de antígenos que realiza la detección de los mismos mediante técnicas de ELISA o inmunocromatografía (Grieve et al., 1981). Como pruebas complementarias se realiza el test de Knott modificado para establecer la presencia o ausencia de microfilarias. Para valorar la gravedad y el pronóstico de la enfermedad realizamos pruebas complementarias tales como radiografía y ecocardiografía (Figura 1).

 El examen radiográfico del tórax proporciona información insustituible sobre la localización y gravedad de las alteraciones vasculares y del parénquima pulmonar. Deben obtenerse radiografías torácicas de manera rutinaria, independientemente de los síntomas clínicos o de los hallazgos a la exploración física, ya que en perros con dirofilariosis la exploración física puede ser normal y no presentan sintomatología hasta que la enfermedad es grave. En las primeras fases, las anomalías observables implican las arterias pulmonares caudales (sobre todo la arteria caudal derecha, que suele albergar mayor número de parásitos por un mayor desvío del flujo sanguíneo hacia ella), observándose una dilatación y aspecto tortuso de las mismas; posteriormente se afectan las arterias de los lóbulos craneales y arteria pulmonar principal, y finalmente las cámaras cardíacas derechas. El índice cardiaco vertebral (ICV) es un índice normalizado del tamaño del corazón con el tamaño corporal utilizando las vértebras torácicas como unidades de medida (Buchanan y Bücheler, 1995; Nakayama et al., 2001). El ICV está indicado para la evaluación del agrandamiento cardíaco secundario a patologías con sobrecarga de volumen, como la dirofilariosis cardiopulmonar y para determinar la progresión de la enfermedad mediante la comparación de radiografías secuenciales del mismo paciente a través del tiempo (Sánchez et al., 2012).

El objetivo de este estudio es establecer una asociación entre los hallazgos radiológicos en perros con dirofilariosis y la clasificación del estado de gravedad, para determinar si es posible establecer una relación objetiva que permita utilizar la radiografía como herramienta de valor pronóstico.

Material y métodos

Para realizar el siguiente estudio se evaluaron a 30 perros positivos a antígenos de D. immitis (Uranotest Dirofilaria®, Urano Vet SL, Barcelona), los cuales se clasificaron en diferentes estadios de gravedad dividiéndose en 4 grupos acorde a las normas de la American Heartworm Society (American Heartworm Society, 2014): Clase I (n=7), Clase II (n=13), Clase III (n=7) y Clase IV (n=3). Se descartaron perros que presentaran otras enfermedades concomitantes.

Se realizaron radiografías torácicas en su proyección laterolateral derecha y dorso-ventral en las cuales se midió el índice cardio-vertebral (ICV) según las normas establecidas por Buchanan y Bücheler (1995). Además, también se realizó la medición del ratio arteria pulmonar:costilla (Ratio P:C) consistiendo en la medición del diámetro de la arteria pulmonar a su paso por la cuarta costilla torácica en la proyección lateral (Oui et al., 2015) (Figuras 2 y 3).

Resultados

Los perros clase I obtuvieron un ICV de 9.6±0.4 y un ratio P:C 0.9±0.2, clase II de 10.6±0.7 y ratio P:C 1.4±0.3, clase III de 10.9±1.1 y ratio P:C 2.3±1.1, y los perros clase IV tuvieron un ICV medio de 11.2±0.6 y ratio P:C 2.4±0.7. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre el ICV y ratio P:C de los perros clase I y II frente a clase III y IV (p<0.05), pero no entre perros de clase I frente a clase II, ni clase III frente a clase IV.

Discusión

Observamos cómo radiográficamente existe una relación entre la progresión de los signos con la clasificación de la gravedad de la enfermedad. Los perros clase I son animales asintomáticos con infecciones recientes y con un buen pronóstico. En estudios previos, estos animales no presentaban alteraciones serológicas de biomarcadores de daño cardiopulmonar que sí eran patentes en animales en estadios más avanzados (Carretón et al., 2014). En este trabajo, las mediciones radiológicas realizadas se encuentran dentro de los rangos de normalidad lo que reafirma esta valoración (Buchanan y Bucheler, 1995; Jepsen et al., 2013; Oui et al., 2015) (Figuras 4 y 5). 

Los perros clase II comienzan a presentar cierta cronicidad de la enfermedad y los primeros signos de endarteritis proliferativa, al evidenciarse un aumento del ratio P:C y una ligera cardiomegalia, que aun no siendo significativos podrían ser indicativos de una progresión de la enfermedad. De esta manera, aun no existiendo diferencias estadísticamente significativas entre las mediciones realizadas en los perros clase I y clase II, los resultados justifican la necesidad de realizar un estudio más amplio. Los pacientes clase III y IV presentaron incrementos significativos de ambos índices (ICV y ratio P:C) (Figuras 6 y 7), especialmente en clase IV o síndrome de la vena cava, considerada una fase terminal de la enfermedad (Simón et al., 2012), lo que muestra la utilidad de la medición de estos índices a la hora de evaluar a los pacientes infectados por D. immitis previamente al tratamiento adulticida.

La cronicidad de la infección provoca una progresión del daño en el endotelio vascular, con un engrosamiento de la íntima vascular y un estrechamiento de la luz vascular (Furlanello et al., 1998; McCall et al., 2008). A medida que la presencia de D. immitis se cronifica, las arterias lesionadas pierden elasticidad, se vuelven tortuosas y sufren una dilatación, aumentando su diámetro; ésto puede provocar el desarrollo de hipertensión pulmonar e insuficiencia cardiaca congestiva derecha (McCall et al., 2008; Simón et al., 2012). Por lo tanto, estos cambios se verán reflejados en forma de alteraciones radiográficas que pueden evaluarse de manera objetiva, tal y como reflejan los resultados de este trabajo, mostrando cómo es posible estimar radiológicamente la progresión de estas alteraciones patológicas. 

La radiografía de tórax es un método de diagnóstico útil para clasificar al paciente y determinar la gravedad de la enfermedad, y podría presentar un valor pronóstico para evaluar al perro previamente al tratamiento adulticida. En este trabajo, se demuestra una asociación entre la gravedad de la enfermedad y los hallazgos radiológicos específicos, por lo que la valoración de estos índices podría ser de utilidad a la hora de evaluar de forma objetiva a los perros infectados por dirofilariosis, lo que podría permitir establecer un parámetro objetivo que ayudara a establecer la clasificación de los animales parasitados. Los resultados muestran que las alteraciones radiológicas son significativas en las clases III y IV, siendo poco evidentes o nulas en las clases I y II; esto parece ser indicativo de que los daños significativos se producen en las fases crónicas de la enfermedad tal como apunta la literatura (McCall et al, 2008; Simon et al., 2012). El presente estudio presenta resultados preliminares y no conclusivos, por lo que serán necesarios futuros estudios que puedan validar los mismos y determinar valores de referencia que ayuden a clasificar a los perros con D. immitis en función de la gravedad.

Autores

Falcón Cordón, Y; Carretón Gómez, E; Falcón Cordón, S; Montoya Alonso, J.A.

 Centro de trabajo: Servicio de Medicina Veterinaria, Instituto Universitario de Investigaciones Biomédicas y Sanitarias (IUIBS), Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, 3543 Arucas, Las Palmas. Teléfono: 928457426. E-mail: yaiza.falcon@ulpgc.es

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