Caso clínico: Hallazgos en el desarrollo de los ovarios de un feto equino abortado
Caso clínico: Hallazgos en el desarrollo de los ovarios de un feto equino abortado
Matteo Cuccato1* 
Andrea Bertuglia1 
Sara Divari1 Eleonora Brambilla2 Valeria Grieco2 
Enrico Bollo1 
Frine Eleonora Scaglione1- 1Departamento de Ciencias Veterinarias, Universidad de Turín, Turín, Italia
- 2Departamento de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad de Milán, Lodi, Italia
Un potro hembra abortado fue enviado para necropsia. Durante el examen macroscópico, los ovarios estaban pálidos, grisáceos y agrandados (6 × 5 cm), con una estructura vascular bien desarrollada que rodeaba la superficie externa; La superficie cortada de los ovarios mostraba un parénquima parduzco con áreas foliculares blancas localizadas principalmente en la región periférica. Los ovarios fueron fijados para las investigaciones histológicas. La evaluación histológica de los ovarios mostró células de forma poligonal con abundante citoplasma y núcleos redondos u ovalados, dispuestos en cordones de células individuales. La arquitectura tisular se caracterizó por la presencia de tejidos de tipo lobular con una vena central. El tejido que imitaba a los hepatocitos estaba delimitado por un tejido fibroso maduro y estaba rodeado por el tejido ovárico normal caracterizado por epitelio germinal y estructuras foliculares primordiales. Con base en los hallazgos histológicos, inicialmente se realizó un diagnóstico de hamartoma ovárico bilateral. Para una mejor caracterización del tejido ovárico, se investigó la expresión de marcadores específicos de tejido (hígado y ovario) mediante inmunohistoquímica. Tras el análisis inmunohistoquímico, se excluyó el diagnóstico de hamartoma. Los ovarios exhibieron características únicas diferentes a las de los ovarios de caballos adultos, así como características morfológicas únicas diferentes de otras especies de mamíferos. Este informe de caso mejora nuestra comprensión de los ovarios en una etapa posterior del embarazo y revela características únicas del desarrollo de los ovarios de caballo, evitando diagnósticos erróneos con hallazgos patológicos, hamartomas o neoplasias.
1 Introducción
Comprender el desarrollo normal de los órganos durante las etapas embrionaria y fetal es crucial para identificar hallazgos fisiológicos o anormales tanto en el embarazo como en la edad adulta (1). Si bien ha habido contribuciones significativas al desarrollo general de los órganos genitales vinculados al sistema urinario en varios mamíferos, se carece de información cronológica detallada sobre la organogénesis gonadal en embriones y fetos masculinos y femeninos para muchas especies, incluidos los caballos (2). En los caballos, una característica distintiva en el desarrollo del tracto genital fetal es la hiperplasia gonadal, que se observa comúnmente desde la mitad del embarazo en adelante, pero posiblemente comience antes (2, 3). La hiperplasia gonadal fetal (testículos u ovarios) durante la fase intrauterina conduce a niveles elevados de estrógeno en la madre (4). Entre los 240 y 270 días de gestación, el ovario fetal puede ser el doble del tamaño del ovario de la yegua adulta, ocupando aproximadamente un tercio de la cavidad abdominal (4). Hacia el final de la gestación, el tamaño de las gónadas disminuye, lo que resulta en una reducción en los niveles de estrógeno materno (4, 5). Por otro lado, un aumento en el tamaño de los ovarios fetales durante el embarazo o en potros recién nacidos puede ser un hallazgo que sugiera la presencia de una neoplasia congénita. De hecho, los tumores congénitos que afectan al aparato reproductor femenino, aunque rara vez se observan, se identifican en potros recién nacidos o jóvenes (6, 7). Una revisión de la literatura revela que tanto las lesiones malignas como las tumorales ocurren en los potros hembras. Los tumores malignos se observan con mayor frecuencia en yeguas adultas que en potros jóvenes, siendo los tumores de células de la granulosa la neoplasia diagnosticada predominante (8). No obstante, se han documentado neoplasias raras, incluido un caso de teratocarcinoma ovárico metastásico en una yegua Quarter Horse de 3 años de edad (9). Por el contrario, los teratomas ováricos son las lesiones congénitas no malignas más prevalentes reportadas en el sistema reproductivo de potros hembras jóvenes y ocasionalmente se manifiestan como hallazgos clínicos a una edad más avanzada (6-8, 10, 11). Los teratomas son neoplasias no malignas compuestas por los derivados de al menos dos de las capas embrionarias: endodermo, mesodermo y ectodermo (incluido el neuroectodermo), que presentan diferentes niveles de maduración. Por el contrario, los hamartomas son proliferaciones no neoplásicas de tejido maduro y bien diferenciado en una localización anatómica atípica (12). Estas lesiones congénitas, menos ampliamente documentadas que los teratomas, incluyen un número limitado de casos que describen hamartomas ováricos con una población de células intersticiales en potros jóvenes o yeguas (13, 14). El objetivo principal de esta breve comunicación es describir una presentación ovárica bilateral inusual en un potro abortado y caracterizar este hallazgo ovárico.
2 Materiales y métodos
2.1 Presentación del caso
En febrero de 2023, un feto femenino fue abortado a los 10 meses de gestación por una yegua italiana sana de 12 años. Durante su vida, la yegua tuvo solo un embarazo que llevó a término, lo que resultó en el parto de un potro sano. En su segundo embarazo, se aplicó una profilaxis regular para EHV1, EHV4, EI y WND, y se seleccionó el semen de un semental trotón americano para la inseminación. Durante los exámenes anteriores, nunca se observaron signos de placentitis y el aborto fue inesperado. El feto parecía de tamaño normal y la placenta era expulsada regularmente; sin embargo, se observó torsión del cordón umbilical en el momento del aborto.
2.2 Necropsia y toma de muestras de tejidos
El feto femenino abortado fue sometido a necropsia en el Departamento de Ciencias Veterinarias de Turín. El ovario y el útero fueron recolectados y fijados en formol tamponado al 4%. Además, se recolectaron la placenta, el hígado, los riñones, el bazo, los pulmones y un hueso largo para investigaciones microbiológicas. Los órganos fijados en formol se procesaron para histopatología con tinción de H&E.
2.3 Inmunohistoquímica
Además de la evaluación morfológica de la H&E, se realizó inmunohistoquímica (IHQ) específica de tejido. En particular, se probaron anticuerpos específicos contra el ovario y el hígado utilizando IHQ en los tejidos de caballo recolectados. Para el hígado, se probó un anticuerpo antihepatocito (dilución 1:50 en PBS, anticuerpo monoclonal de ratón específico para hepatocito humano, clon OCH1E5, M7158, DAKO), siguiendo los métodos ya descritos (15). El anticuerpo antihormona mülleriana (1:500 en PBS, anticuerpo monoclonal específico de ratón, SantaCruz) se utilizó como marcador ovárico específico ya probado en la yegua (16). Se utilizaron tejidos equinos de hígado y ovario de muestras FFPE de archivo del Departamento de Ciencias Veterinarias de Turín como controles positivos y negativos.
3 Resultados
3.1 Evaluación bruta
En la necropsia, los pulmones y el corazón se caracterizaron por petequias difusas y accidentes cerebrovasculares renales agudos, y también se detectó engrosamiento de la región pilórica. Los ovarios eran pálidos, grisáceos y agrandados (6 × 5 cm), con una estructura vascular bien desarrollada que rodeaba la superficie externa (Figura 1A); la superficie cortada de los ovarios mostraba un parénquima parduzco con áreas foliculares blancas localizadas principalmente en la región dorsal (Figura 1B).
Figura 1. Feto abortado, ovarios. Aspecto macroscópico externo de los ovarios (A) y en la superficie de corte (B).
3.2 Evaluación histopatológica
La evaluación histológica de los ovarios mostró células de forma poligonal con abundante citoplasma y núcleos redondos u ovalados, dispuestos en cordones de células individuales (Figura 2A). La arquitectura tisular se caracterizó por la presencia de estructuras de tipo lobular con una vena central. El tejido muestreado estaba delimitado por el tejido fibroso maduro y rodeado por el tejido ovárico normal caracterizado por epitelio germinal y estructuras foliculares primordiales (Figura 2B). Finalmente, el útero presentó una estructura histológica normalmente desarrollada.
Figura 2. Feto abortado, ovarios. Celdas de forma poligonal dispuestas en cordones (A). El tejido está delimitado por tejido fibroso maduro y rodeado por epitelio germinal y estructuras foliculares (B) (HE, 200×, barra de escala 500 μm).
3.3 Inmunohistoquímica
La muestra colectada resultó negativa para la expresión de marcadores hepatocitarios y ováricos. No se detectó ninguna señal específica para la expresión de los marcadores investigados.
4 Discusión
De acuerdo con una extensa investigación bibliográfica sobre hamartomas de caballos, solo se han reportado tres casos con diagnóstico de hamartomas en el hígado (17) y el ovario (13, 14) en fetos equinos abortados. En particular, la presentación y el diagnóstico de los casos fueron similares entre los informes de casos publicados antes mencionados y el presente. En todos los casos, los fetos fueron abortados durante una etapa pretérmino de la gestación, o el potro recién nacido murió a las pocas horas del parto, como en el caso reportado en este estudio.
Por este motivo, se han realizado más investigaciones diagnósticas y, además de la evaluación morfológica de la H&E, se han realizado pruebas de IHQ para hepatocitos y hormona antimülleriana. El tejido recogido, asumido como un hamartoma ovárico, fue negativo para ambos marcadores, excluyendo la diferenciación hepática y la presencia de células de la granulosa. Por lo tanto, se excluyó el primer diagnóstico de hamartoma ovárico, y lo más probable es que el tejido recolectado fuera un ovario normal de un feto de caballo. Además, también se descartó la presencia de tejido hepático ectópico en los ovarios considerando los resultados negativos de inmunohistoquímica. Sin embargo, el aspecto morfológico del tejido recogido no estaba en línea con un ovario normal de caballo adulto. La literatura científica sobre los pasos del desarrollo ovárico del feto equino es limitada, y las imágenes macroscópicas y microscópicas pueden ser difíciles de evaluar debido a su baja calidad y a la antigüedad de su publicación (2). La única investigación reciente sobre el desarrollo de gónadas de caballo durante la gestación fue realizada y publicada por Barreto et al. (18). Según esta investigación, los ovarios equinos durante el embarazo se caracterizan por una hiperplasia sustancial del tejido intersticial que produce altos niveles de estrógenos. Por esta razón, los ovarios fetales pueden aumentar significativamente de tamaño y, durante su desarrollo, incluso pueden llegar a ser más grandes que los riñones. Durante el desarrollo fetal, el tamaño del tejido intersticial disminuye gradualmente y, después del nacimiento, se produce la inversión de las capas corticales y medulares. Sin embargo, esta investigación consideró un feto de caballo con edades comprendidas entre los 40 y 90 días de gestación. Nunca se ha reportado la morfología de los ovarios de fetos mayores. Teniendo en cuenta nuestro informe de caso, el feto abortado de este informe de caso tenía aproximadamente 300 días de gestación y, hasta donde sabemos, no se dispone de información que describa el desarrollo morfológico de los ovarios de caballo en etapas posteriores del embarazo.
En conclusión, en este informe de caso, las evaluaciones macroscópicas y microscópicas se realizaron en ovarios recolectados de un potro abortado de ~300 días de gestación. Los ovarios exhibieron características únicas diferentes a las de los ovarios de caballos adultos, así como características morfológicas únicas diferentes a las de otras especies de mamíferos. Este informe de caso mejora nuestra comprensión de los ovarios en una etapa posterior del embarazo y revela características únicas del desarrollo de los ovarios de caballo, evitando diagnósticos erróneos con hallazgos patológicos, hamartoma o neoplasia.
Declaración de disponibilidad de datos
Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo/material complementario, las consultas adicionales pueden dirigirse al autor correspondiente.
Declaración ética
No se requirió aprobación ética para los estudios con animales de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales porque los procedimientos descritos se llevaron a cabo como parte del servicio de diagnóstico de rutina del departamento. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.
Contribuciones de los autores
MC: Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Visualización, Redacción de borrador original. AB: Investigación, Metodología, Recursos, Redacción, revisión y edición. SD: Investigación, Metodología, Redacción, Revisión y Edición. EBr: Investigación, Metodología, Redacción, Revisión y Edición. VG: Investigación, Metodología, Supervisión, Redacción, Revisión y Edición. EBo: Redacción, revisión y edición. FS: Conceptualización, Análisis formal, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Supervisión, Redacción, revisión y edición.
Financiación
El/los autor/es declaran/n que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.
Reconocimientos
Los autores agradecen al personal técnico del Departamento de Ciencias Veterinarias de Turín, especialmente a la Sra. Alessandra Sereno y al Sr. Daniele Arnulfo, por su valiosa ayuda.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
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Palabras clave: potro, hamartoma, ovario, neoplasia, aborto, feto
Cita: Cuccato M, Bertuglia A, Divari S, Brambilla E, Grieco V, Bollo E y Scaglione FE (2024) Reporte de caso: Hallazgos en el desarrollo de los ovarios de un feto equino abortado. Frente. Vet. Sci. 11:1275220. doi: 10.3389/fvets.2024.1275220
Recibido: 09 de agosto de 2023; Aceptado: 22 de abril de 2024;
Publicado: 16 mayo 2024.
Editado por:
Francisco José Pallarés, Universidad de Córdoba, España
Revisado por:
José Manuel Verdes, Universidad de la República, Uruguay
Klaus Weber, AnaPath Services GmbH, Suiza
Derechos de autor © 2024 Cuccato, Bertuglia, Divari, Brambilla, Grieco, Bollo y Scaglione. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).
*Correspondencia: Matteo Cuccato, matteo.cuccato@unito.it
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