1 Introducción

Las rayas nariz de vaca (CNR), (Rhinoptera bonasus), son una especie de peces cartilaginosos pertenecientes a la subclase Elasmobranchii, junto con tiburones, rayas y otras especies de rayas. Los elasmobranquios a menudo se incluyen en grandes piscinas táctiles de acuarios y CNR son las especies más comúnmente alojadas en estas exhibiciones (1). Una afección documentada que afecta a los elasmobranquios, incluido el CNR, es la infestación monogénica. Los monogéneos son gusanos planos parásitos específicos del huésped que utilizan estructuras en forma de gancho, haptores, para adherirse antes de alimentarse de moco y células epiteliales, lo que resulta en una amplia gama de implicaciones clínicas (2). Los signos clínicos varían ampliamente, pero comúnmente incluyen lesiones en la piel y las branquias, letargo y disminución del apetito (1, 3, 4). La afección a menudo se asocia con una alta morbilidad y mortalidad (2). Si bien se ha descrito en tilapia (Oreochromis mossambicus) (5), la afectación ocular secundaria a la infestación monogénica no se ha reportado previamente en elasmobranquios. Hay un número creciente de informes que describen enfermedades oculares en CNR alojados en acuarios. En estos estudios no se determinó la etiología, sin embargo, muchas rayas fueron diagnosticadas con infestación histórica o actual de la piel y branquias con Benedeniella posterocolpa, un monogéneo de la familia Capsilidae (6, 7). Benedenellia posterocolpa se considera el agente causal más probable de infestación ocular en esta serie de casos. Se ha reportado que estos ectoparásitos son monogéneos ovíparos de gran tamaño con predilección por la superficie ventral de la piel de la CNR. Los huevos se arrojan a la columna de agua y pueden formar un banco de huevos dentro del sustrato del tanque. El ciclo de vida de 3 a 5 semanas (huevo a huevo), además de la oviparidad, hace que el tratamiento de las infestaciones en tanques sea un desafío (1). Este representa el primer informe de infestación ocular monogénea confirmada en una población de CNR alojados en acuarios, e incluye información sobre el tratamiento, las implicaciones oculares a largo plazo y el pronóstico.

2 Descripción del caso

2.1 Animales

A lo largo de esta serie de casos, se evaluaron nueve CNR adultos (8 machos, 1 hembra) alojados en un tanque de contacto de exhibición. Los individuos se encontraban entre una población más grande de 52 CNR y 29 rayas del sur (Hypanus americanus) alojadas en un tanque de 9,000 galones con sustrato de arena que está estrictamente controlado para la temperatura (75 ° F-80 ° F) y la salinidad (27-30 ppt). El agua salada se crea internamente utilizando una mezcla de sal marina disponible comercialmente (Instant Ocean® Sea Salt, United Pet Group, Inc., Cincinnati, OH, Estados Unidos), y se realiza un cambio de agua del 25% semanalmente. La calidad del agua se mantiene mediante un sistema de soporte vital que incluye un filtro de arena, un desnatador de proteínas y ozono. En la primavera de 2020, se introdujo en el tanque un grupo salvaje de 20 CNR (16 machos, 4 hembras) de los Cayos de Florida, Florida. Todas las rayas se sometieron a tratamientos de cuarentena antes del transporte (Figura 1). El transporte se realizó durante la noche en un camión con temperatura controlada. No hubo preocupaciones notables durante la cuarentena ni durante el transporte. Los individuos fueron examinados por un veterinario bajo restricción manual a su llegada y a ocho de las 20 rayas (40%) se les realizaron raspados de la piel. Todos los exámenes se realizaron dentro de los límites normales y no se observaron parásitos en las monturas húmedas de los raspaduras de la piel.

Figura 1. Una cronología que describe la historia, el diagnóstico, el tratamiento y el período de seguimiento de una infestación ocular confirmada por monogeneos en nueve rayas nariz de vaca (Rhinoptera bonasus) (A), así como un cronograma de los tratamientos administrados a las rayas entrantes durante el período de cuarentena de 35 días antes del transporte (B).

2.2 Signos clínicos y diagnóstico

Un mes después de la introducción, se observaron numerosas CNR con lesiones cutáneas oculares y ulcerativas graves y se les colocó una red para su examen. Ocho de los nueve radios de esta serie de casos pertenecían al grupo recientemente introducido. El examen realizado por el personal veterinario con sujeción manual reveló rotura corneal en 14 ojos (14/18; 77,8%) (Figura 2). De los que no se rompieron (4 ojos), cuatro (4/4; 100%) estaban afectados por opacidad corneal parecida a edema y uno (1/4; 25%) tenía presunta ulceración y pérdida del estroma. No se realizó la tinción con fluoresceína dada la dificultad logística y la gravedad de los cambios oculares. Cabe destacar que hubo más CNR afectados, pero solo aquellos con los signos más graves fueron examinados. Todas las rayas del sur que se alojan en el mismo lugar parecían clínicamente normales, sin evidencia de lesiones oculares o cutáneas observables. Dada la alta tasa de morbilidad y la reciente introducción de nuevos animales, se presumió que se trataba de una afección infecciosa. Se utilizó un hisopo estéril para recoger la citología corneal de un individuo y se utilizó para la preparación en húmedo (8). La microscopía reveló un oncomiracidium, la forma larvaria ciliada de un ectoparásito monogéneo, con características distintivas de dos pares de manchas oculares y dos pares de ganchos de anclaje (Figura 3) consistentes con un diagnóstico de infestación monogénica de capsálidos, muy probablemente Benedeniella posterocolpa (1, 2, 9).

Figura 2. Fotografías del ojo derecho de una raya nariz de vaca (Rhinoptera bonasus) en el momento de la infestación ocular monogénea confirmada (A) y en los exámenes de seguimiento a mitad del tratamiento (B), al finalizar el tratamiento (C) y 3,75 años después de la finalización del tratamiento (D). (A) Perforación corneal axial con prolapso de tejido uveal hemorrágico asociado. (B) Fibrosis cónica axial con discoria severa y presunta sinequia anterior en localización de perforación previa. (C) Mejorar la claridad corneal y la discoria. (D) Fibrosis axial leve, resolución de sinequias anteriores y discorias, sinequia posterior focal en la posición de la 1 en punto, catarata cortical axial anterior incipiente (no en la imagen).

Figura 3. Fotografía que demuestra el aspecto microscópico de un monogenoide ciliado de oncomiracidium capsalid, muy probablemente Benedeniella posterocolpa, con un aumento de 40X (A) y 100X (B) recogido mediante citología con hisopo de la superficie corneal de una raya nariz de vaca (Rhinoptera bonasus). Las características distintivas incluyen dos pares de manchas oculares (flecha sólida negra) y dos pares de ganchos de anclaje (asterisco rojo).

2.3 Tratamiento

Dada la gravedad de los signos clínicos y la naturaleza fastidiosa de los monogéneos, se planificó una terapia médica agresiva dirigida a los individuos, así como a todo el sistema. Para reducir rápidamente la carga de los monogéneos adultos, los individuos con lesiones oftálmicas visibles, incluidos los nueve de este estudio, fueron incluidos en una red y colocados en un baño medicado con praziquantel [20 ppm, una vez, 30 min (polvo de praziquantel, Everything Aquatic, Medford, OR, Estados Unidos)] al día siguiente del diagnóstico (10-12). El oxígeno suplementario se suministró mediante una piedra difusora y el oxígeno disuelto (OD) se mantuvo entre el 90 y el 100%. Mientras estaban en la mano, los individuos recibieron dexametasona fosfato sódico por vía intramuscular [0,25 mg/kg, una vez (Dexametasona-SP, Bimeda-MTC Animal Health Inc., Ontario, Canadá)] para reducir la inflamación y ácido libre cristalino de ceftiofur por vía intramuscular [80 mg, una vez (Excede, Zoetis Inc., Kalamazoo, MI, Estados Unidos)] para prevenir la infección bacteriana secundaria. Después del baño, fueron devueltos a la población general, pero fueron aislados con compuertas para bebés para un mayor monitoreo. Se realizó un cambio de agua reemplazando al menos el 25% del agua, y se inició una disminución gradual y simultánea de la salinidad de 27 ppt a 18-22 ppt y un aumento de la temperatura de 77 ° F a 80 ° F. La calidad del agua se midió diariamente y los animales fueron monitoreados para asegurar la tolerancia a los cambios ambientales. No era factible tratar todos los rayos del sistema con tratamientos de baño individualizados. Por lo tanto, todo el sistema se sometió a la administración episódica de praziquantel con el fin de tratar a los individuos menos afectados y el sustrato de arena, que no pudo ser eliminado. Sobre la base de las recomendaciones de la literatura y la consulta con colegas, se disolvió una dosis más baja de 8 ppm de praziquantel en el sistema utilizando guantes de goma y material de manguera de malla cada 4 días para un total de siete dosis (curso de 28 días) (12). Se eliminaron las filtraciones químicas y físicas, y se mantuvo la calidad del agua realizando un cambio de agua del 25% antes de cada ciclo de tratamiento. Se añadieron oxígeno suplementarios al sistema para mantener el oxígeno disuelto. Se probaron los niveles de praziquantel para garantizar que se alcanzaran niveles terapéuticos de >2 ppm (Acuario de Georgia, Atlanta, GA, Estados Unidos) (13). Inmediatamente antes de la redosificación, el nivel de praziquantel era de 4,4 ppm y aumentó a 8,2 ppm después de la administración repetida. Por último, se añadió enrofloxacino [alimento de 100 mg/g (Baytril, Elanco US Inc., Shawness, KS, Estados Unidos)] al alimento en gel para el tratamiento y la prevención de infecciones bacterianas secundarias y se alimentó durante un total de 30 días.

2.4 Seguimiento

Los exámenes se realizaron 2 semanas después del inicio del tratamiento, luego 3 semanas, 9 meses y 3,75 años (45 meses) después de finalizado el tratamiento (Figura 1). Los exámenes 3 semanas después de la finalización del tratamiento se realizaron sin sedación por el veterinario del zoológico, y se documentó que todos los ojos (18/18; 100%) tenían ulceración corneal curada y signos de remodelación (Figura 2). Los últimos exámenes fueron realizados por veterinarios con formación especializada en oftalmología bajo sedación con metanosulfonato de tricaína de 175 ppm (Syncaine, Syndel, Ferndale, WA, Estados Unidos) tamponado 2:1 con bicarbonato de sodio (bicarbonato de sodio Arm and Hammer, Princeton, NJ, Estados Unidos). La profundidad de la sedación era tal que los animales permitían la manipulación pero mantenían respiraciones voluntarias. Todos los animales fueron recuperados en el agua del tanque no medicado y reanudaron la natación en 5 minutos. El examen oftálmico incluyó la evaluación de los anexos y el segmento anterior con un biomicroscopio portátil con lámpara de hendidura (KOWA SL-17, Torrance, CA 90502, Estados Unidos) y una oftalmoscopia indirecta con auriculares (Keeler, Malvern, PA, 19355, EE. UU.) y lente 30D (Volk Optical Inc., Mentor, OH, Estados Unidos). Los resultados de los exámenes se enumeran en la Tabla Suplementaria 1. Los hallazgos más frecuentes fueron fibrosis corneal (18/18 ojos; 100%), formación de cataratas (13/18 ojos; 72,2%), sinequia (8/18 ojos; 44,4%) y discoria (5/18 ojos; 27,8%) (Figura 4). La fibrosis corneal se clasificó como traza (1/18 ojos; 5,6%), leve (5/18 ojos; 27,8%), moderada (8/18 ojos; 44,4%) o grave (4/18 ojos; 22,2%). Las cataratas se clasificaron como incipientes (10/13 ojos; 76,9%) o inmaduras tempranas (3/13 ojos; 23,1%), y la mayoría estaban en la corteza axial anterior. El fondo de ojo se visualizó con éxito en los 18 ojos y no se detectaron anomalías en el segmento posterior. Todos los ojos (18/18; 100%) parecían funcionales, y todos los individuos continuaron exhibiendo comportamientos sociales y alimentarios normales.

Figura 4. Fotografías que representan los hallazgos del examen oftálmico 3,75 años después de la infestación ocular monogénea en las rayas nariz de vaca (Rhinoptera bonasus). Los hallazgos se clasifican ampliamente como leves (A,B), moderados (C,D) y graves (E,F). Los hallazgos del examen se describen de la siguiente manera: (A) Fibrosis corneal axial leve, por lo demás examen normal que incluye abertura de pupila ovoide; (B) Fibrosis corneal axial moderada focal, por lo demás examen normal; (C) Fibrosis corneal difusa moderada, discoria leve, depósitos de pigmento endotelial multifocal, sinequia axial anterior que abarca la abertura de la pupila (asterisco negro), catarata cortical axial anterior incipiente (no se muestra en la imagen); (D) Fibrosis corneal axial moderada, discoria, sinequia posterior focal nasal (asterisco rojo), catarata cortical anterior incipiente axial (no se muestra en la imagen); (E) Fibrosis corneal axial grave, discoria, catarata cortical anterior axial inmadura temprana (flecha roja); (F) Fibrosis corneal axial grave, discoria grave, sinequia anterior que abarca la abertura de la pupila (asterisco negro), catarata cortical axial anterior incipiente (flecha roja).

3 Discusión

Este informe detalla la presentación clínica, el tratamiento y el resultado de la infestación ocular monogénea en CNR alojados en acuarios. El examen normal del segmento anterior consiste en una córnea transparente, una cámara anterior relativamente poco profunda desprovista de destellos acuosos o infiltrado celular, una abertura de pupila ovoide vertical inmóvil con variación individual en el color del iris de bronceado claro a marrón-negro, y un cristalino transparente. Los CNR carecen de párpados y sus córneas están en contacto constante con su medio acuático (6). Si bien se han reportado traumatismos oculares (14), se sospechó un proceso infeccioso dado el porcentaje de individuos afectados, la reciente introducción de nuevos individuos y la ausencia de lesiones en las rayas del sur alojadas en el mismo lugar. Los monogeneos son altamente específicos del hospedador, lo que sugiere por qué solo se vieron afectados los CNR (4). Tienen un ciclo de vida directo, lo que aumenta el riesgo de brote tras la introducción de animales infectados, ya que no es necesario un huésped intermediario para que se produzca la infección (2). Es probable que las personas que ingresaron se infectaron antes del transporte. Es posible que no tuvieran una carga parasitaria lo suficientemente sustancial como para demostrar lesiones clínicas, ya que los monogéneos pueden persistir a niveles bajos, y a menudo lo hacen en entornos silvestres, sin signos clínicos (2). El estrés del transporte puede haber exacerbado la afección, sobre todo teniendo en cuenta que ocho de los nueve animales formaban parte del grupo entrante. Además, las especies de Capsalidae se reproducen rápidamente, son ovíparas y los huevos son resistentes al tratamiento (10). Por lo tanto, a pesar del tratamiento con praziquantel durante la cuarentena, es posible que un número muy pequeño de individuos u óvulos persista y se propague rápidamente para causar enfermedad clínica (1, 3, 8).

El diagnóstico de la infestación monogénea a menudo se realiza mediante microscopía de montaje húmedo. La evaluación macroscópica de las características morfológicas ayuda a determinar qué familia de monogeneos está presente. La identificación a nivel familiar, específicamente si la estrategia reproductiva es ovípara o vivípara, se considera suficiente para la toma de decisiones de manejo. Una clasificación adicional requiere la evaluación del haptor y la morfología reproductiva o la secuenciación del ADN, que no se realizó en este estudio (8). Aunque la identificación de la especie no fue definitiva, con base en publicaciones previas y la presencia de un oncomiracidium capsálido en la citología, se consideró que Benedeniella posterocolpa era la más probable (1). Una vez confirmada la infestación con un monogéneo ovíparo, se determinó una estrategia de tratamiento. Se consideró que los individuos con lesiones graves tenían la mayor carga parasitaria y, por lo tanto, se separaron para baños medicados individualizados con praziquantel (2, 10). El tratamiento grupal tuvo como objetivo eliminar todos los huevos y parásitos adultos dentro del ambiente, dado que el sustrato de arena no pudo ser eliminado o reemplazado. El tiempo requerido para la maduración de los huevos a los adultos depende de la temperatura, durando solo unos pocos días a temperaturas más altas. Por el contrario, las temperaturas más frías pueden dar lugar a un tiempo de generación prolongado de hasta 6 meses (2). Por lo tanto, se aumentó la temperatura del agua para promover una eclosión más rápida de los huevos, y se planificó un ciclo de tratamiento de 30 días de administración cíclica de praziquantel cada 4 días para atacar la eclosión de las larvas en diferentes momentos. El praziquantel no suele afectar a la calidad del agua, pero puede dar lugar a floraciones bacterianas que disminuyen el oxígeno disuelto y aumentan el amoníaco. Por lo tanto, es esencial controlar la calidad del agua durante el tratamiento por inmersión (8). Las bacterias pueden comenzar a utilizar el praziquantel como fuente de alimento y causar degradación con el tiempo, lo que requiere dosis más altas para mantener los niveles terapéuticos (8, 10). Dado que cada sistema es único y el praziquantel es impredecible, los niveles deben medirse durante todo el tratamiento. Esto no fue posible en este caso debido a las limitaciones logísticas y de personal creadas por el brote de SARS-CoV-2. Los fondos de agua dulce se han descrito como un posible tratamiento en especies marinas, sin embargo, un informe de caso que involucra a CNR sugiere que es posible que no toleren sistémicamente esta disminución drástica de la salinidad (15). Por lo tanto, la salinidad se redujo gradualmente a un nivel considerado tolerable, pero que puede desempeñar un papel positivo en la eliminación del parásito (16, 17). Si bien un cambio completo de agua no fue logísticamente posible, se realizaron cambios parciales y frecuentes durante todo el tratamiento.

Hasta la fecha, ningún reporte ha confirmado definitivamente la afectación ocular de la infestación monogénica en la RNC (1, 2, 18). Un resumen de Seyer et al. (7) describe la queratopatía ulcerosa en 11 CNR cautivos en los que todos tenían lesiones corneales de diversa gravedad. Curiosamente, la raya del Atlántico (Hypanus sabina) examinada en este informe no tenía evidencia de enfermedad corneal. Se sospechó una etiología específica de la especie, pero no se determinó. Además, Foote et al. (6) reportan hallazgos oftalmológicos en 63 CNR de tres grupos alojados por separado. Casi todas las radiaciones (62/63) fueron diagnosticadas con patología ocular que incluía anomalías corneales (opacidad, ulceración, ruptura), cataratas y cambios intraoculares inactivos (sinequia). Hubo una asociación significativa entre la enfermedad activa y cuáles de los tres animales de las instalaciones estaban alojados. El acuario con los individuos más afectados había confirmado recientemente la infestación de Benedeniella posterocolpa en la piel de su CNR. Un segundo acuario había manejado previamente un brote de monogeneos confirmado mediante raspaduras de piel y branquias. Se observó que varias personas tenían signos de queratitis activa durante todo el brote (6). Si bien no se puede probar la causalidad, es probable que los cambios oculares descritos estuvieran relacionados con una infestación monogénica con Benedeniella posterocolpa. Estos informes, junto con esta serie de casos, apoyan el uso de la citología corneal y la evaluación microscópica de montaje húmedo en casos de queratitis en CNR.

Se desconoce la patogenia de la infestación corneal y la posterior rotura en estos casos. Los monogéneos se encuentran en ambientes cargados de moco y utilizan haptores para la unión epitelial (1, 4). La rotura de la córnea puede ser una consecuencia directa de la destrucción del tejido por monogéneos. También es plausible que la unión del organismo a la córnea dé lugar a pequeñas ulceraciones que se infectan secundariamente con bacterias, lo que conduce a la queratomalacia y la posterior perforación (19). Alternativamente, el apego puede resultar en una sensación de cuerpo extraño y promover el roce excesivo y el autotrauma. Es probable que la patogénesis sea multifactorial, y se justifica una mayor investigación para determinar el mecanismo de degradación y ruptura de la córnea en casos de infestación ocular monogénea, ya que esta información guiará futuras estrategias de tratamiento.

Previamente se desconocían las implicaciones oftálmicas a largo plazo y el pronóstico después de la infestación ocular monogénea en el CNR. Reportes previos describen enfermedades oculares secundarias a infestación monogénica en tilapia (5), así como en otros organismos parásitos como copépodos (Lepeophtheirus acutus) en elasmobranquios (20). En tilapia, los individuos sobrevivientes comúnmente tenían cicatrices y ceguera significativas (5), mientras que los elasmobranquios demostraron una cicatrización significativa y presuntos globos funcionales después de un tratamiento similar al CNR descrito en esta serie de casos (20). Si bien se observaron lesiones oculares en los 18 ojos, todos se presumieron visuales en el último examen dado un eje visual relativamente claro y un fondo de ojo normal. Las especies acuáticas dependen de las lentes esféricas como el principal órgano refractivo del ojo (21), lo que probablemente hace que las opacidades corneales residuales y la fibrosis (18/18 ojos; 100%) en estos individuos sean aún menos significativas en términos de impacto en la agudeza visual. Si bien la catarata fue relativamente frecuente (13/18 ojos; 72,2%), la mayoría fueron incipientes y no impidieron la visualización del segmento posterior. Las córneas elasmobranquias se consideran las más primitivas de todos los vertebrados y contienen fibras suturales en el estroma como una adaptación para prevenir la hinchazón en casos de disrupción epitelial (22). Esta clara diferencia estructural, además de las capacidades documentadas de cicatrización de heridas de los elasmobranquios, probablemente contribuye a una curación excepcional después de una enfermedad ocular grave, incluida la perforación de la córnea (23, 24). La angiogénesis corneal es una respuesta inespecífica a la inflamación en la mayoría de las especies (25). Curiosamente, las córneas del CNR permanecieron relativamente avasculares durante todo el seguimiento, lo que sugiere una respuesta alternativa a la queratitis que no implica una angiogénesis significativa o una regresión rápida de los vasos para restaurar la translucidez. Si bien puede ser tentador considerar la enucleación o la eutanasia en casos de enfermedad ocular avanzada, esta serie de casos sugiere que la terapia médica puede ser exitosa tanto para la curación como para la preservación de la visión a largo plazo en la CNR.

Una limitación de esta serie de casos es que los exámenes oftalmológicos basales y posteriores solo se realizaron en nueve CNR. Se documentó que otros individuos tenían lesiones oculares inactivas en exámenes futuros, pero no fueron examinados en el diagnóstico inicial. Esto puede sobrestimar la gravedad de las lesiones, ya que las evaluadas antes del tratamiento fueron las que tenían las lesiones más observables. Además, los rayos que no se examinaron en el momento del diagnóstico inicial no recibieron tratamiento individual, sino que se sometieron a tratamientos de todo el sistema, lo que dificultó la interpretación de la necesidad de tratamientos individualizados. Una limitación adicional es que no se identificó la especie de monogéneo. Si bien la clasificación de la familia es suficiente para guiar el tratamiento y se considera que Benedeniella posterocolpa es la más probable, no se puede establecer definitivamente la interpretación sobre qué especies de monogeneos desempeña un papel más importante en la enfermedad ocular. Por último, la interpretación de la visión funcional se basó en la presencia de un eje visual claro, la ausencia de anomalías en el segmento posterior y el comportamiento normal. La investigación futura puede incluir una serie de casos prospectivos que evalúen todos los individuos, la identificación de especies, la patogénesis y la evaluación objetiva de la visión para comprender mejor esta compleja condición de los elasmobranquios.

Este informe es el primero en describir las implicaciones clínicas asociadas con la infestación ocular monogénea confirmada en el CNR. Los signos de queratitis parecen estar asociados con una infestación monogénica y pueden ser tan graves como la perforación de la córnea. La citología corneal y la microscopía húmeda deben considerarse en casos de enfermedad ocular en especies de elasmobranquios. El tratamiento tanto de los individuos como del sistema con praziquantel, antibióticos, antiinflamatorios, cambios de agua y optimización de la salinidad y temperatura del agua puede ser una estrategia exitosa para eliminar los parásitos. A pesar de la presentación grave, el CNR demostró una capacidad curativa excepcional de las estructuras oculares y se presumió que todos los ojos conservaban la visión 3,75 años después del diagnóstico, lo que respalda la idea de que se debe considerar una terapia médica agresiva en casos de infestación ocular monogénea.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

El estudio en animales fue aprobado por el Comité de Investigación del Zoológico y Acuario de Columbus. El estudio se llevó a cabo de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales.

Contribuciones de los autores

AB: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. AM: Conceptualización, Investigación, Metodología, Supervisión, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. GN: Escritura – borrador original, Escritura – revisión y edición. AA: Curación de datos, Investigación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. KS: Conceptualización, Curación de datos, Investigación, Metodología, Recursos, Supervisión, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declaran/n que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.

Reconocimientos

Los autores de este informe desean agradecer al personal de cría del Zoológico y Acuario de Columbus que ayudó a cuidar a estos animales, a Stephen A. Bullard de la Escuela de Pesca, Acuicultura y Ciencias Acuáticas de la Universidad de Auburn, por su ayuda con la identificación visual de parásitos, y a Amanda Carberry, Especialista en Producciones de Medios del Zoológico de Columbus, por su ayuda fotográfica.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2024.1401141/full#supplementary-material

Referencias