Explorando los efectos de la suplementación dietética con lisozima en gallinas
Explorando los efectos de la suplementación dietética con lisozima en gallinas ponedoras: rendimiento, calidad del huevo y respuesta inmunitaria
Daniel Sindaye1,2 
Zaili Xiao1 
Chaoyu Wen1 
Kang Yang1 Limeng Zhang1 Pinfeng Liao1 Fan Zhang1 
Zhongquan Xin1 Shansong He1 Shibin Ye1 Dan Guo1 Suqin Hang2 Shehata Zeid2 
Baichuan Deng1*- 1Sucursal de Maoming, Laboratorio de Guangdong para la Agricultura Moderna de Lingnan, Laboratorio Clave Provincial de Control de Nutrición Animal de Guangdong, Centro Nacional de Investigación de Ingeniería para la Industria Porcina de Cría, Facultad de Ciencia Animal, Universidad Agrícola del Sur de China, Guangzhou, China
- 2Laboratorio Clave de Nutrición Gastrointestinal y Salud Animal de Jiangsu, Laboratorio de Microbiología Gastrointestinal, Centro Nacional de Investigación Internacional sobre Nutrición Intestinal Animal, Universidad Agrícola de Nanjing, Nanjing, China
Se realizó un experimento para evaluar la suplementación dietética con los impactos de la lisozima en el rendimiento de la ponedora, la calidad del huevo, el análisis bioquímico, la inmunidad corporal y la morfología intestinal. Un total de 720 gallinas ponedoras Jingfen No. 1 (53 semanas de edad) fueron asignadas aleatoriamente en cinco grupos, con seis réplicas en cada grupo y 24 gallinas por réplica. La dieta basal se administró a las gallinas ponedoras del grupo control, y se suplementó con 100, 200, 300 o 400 mg/kg de lisozima (pureza del 10% y actividad enzimática de 3.110 U/mg) para los demás grupos. La observación preliminar de la tasa de puesta duró 4 semanas y el período experimental duró 8 semanas. Los resultados demostraron que la lisozima podría mejorar el rendimiento de la producción al reducir la tasa de huevos con cáscara de arena (P < 0,05), en particular 200 y 300 mg/kg en comparación con el grupo de control. La lisozima no mostró ningún efecto negativo sobre la calidad del huevo ni sobre la salud de las gallinas ponedoras (P > 0,05). La administración de lisozima en la dieta podría mejorar la morfología intestinal, la eficiencia inmune y la digestibilidad nutricional en gallinas ponedoras en comparación con el grupo control (P < 0.05). Estas observaciones demostraron que la lisozima es segura para su uso como suplemento alimenticio para la producción de gallinas ponedoras. Se debe sugerir a los ganaderos la suplementación dietética con 200 a 300 mg/kg de lisozima como un nivel adecuado de aditivo alimentario en la cría de gallinas ponedoras.
1. Introducción
Durante más de medio siglo, los antibióticos han desempeñado un papel importante en la mejora de la eficiencia de la producción avícola (1, 2). A pesar de sus beneficios, su uso ha mostrado efectos secundarios sobre la salud humana, que fueron apareciendo gradualmente (3). La industria avícola otorga una alta prioridad a la búsqueda de alternativas a los antibióticos debido a su restricción en varios países (4). Estas alternativas incluyen probióticos (5, 6), prebióticos (7), simbióticos (8, 9), extractos de plantas (10), ácidos orgánicos (11), aceites esenciales y enzimas exógenas (12-14). Entre las enzimas exógenas, la lisozima ya se ha utilizado en diferentes dominios, incluidos la medicina y los alimentos, razón por la cual ha atraído la atención de la industria de los piensos. La lisozima (1,4-N-acetillmuramidasa) actúa principalmente contra las bacterias grampositivas (15) al romper el enlace 1,4-glicosídico entre el ácido N-acetilmurámico y los residuos de N-acetilglucosamina del peptidoglicano bacteriano, lo que resulta en lisis celular (15, 16).
La lisozima es una enzima antibacteriana que es extremadamente resistente a la digestión en el tracto gastrointestinal y puede ser hidrolizada por ácidos y proteasas (17, 18). Se ha demostrado la eficacia de la lisozima como sustituto de los antibióticos en la alimentación de cerdos y pollos de engorde (19, 20). La administración de lisozima aumentó la ganancia de peso diaria promedio (GMD) y mejoró la tasa de conversión alimenticia de los pollos de engorde (21). En la investigación previa en cerdos destetados, 90 mg/kg de lisozima contribuyeron a una mayor GMD que los tratados con antibióticos (22). Además, se ha demostrado que la lisozima reduce los niveles de patógenos en el ciego de los pollos de engorde (17, 23) al tiempo que aumenta la altura de las vellosidades y la relación vellosidades/cripta del duodeno (22). Sin embargo, hay pocos datos sobre los beneficios de la suplementación con lisozima en la dieta de las gallinas ponedoras, particularmente en la etapa tardía del desarrollo de las gallinas ponedoras. Por lo tanto, nuestra investigación actual tuvo como objetivo analizar la suplementación dietética con efectos de la lisozima sobre la producción, la calidad del huevo, el análisis bioquímico, el estado antioxidante, los parámetros inmunológicos y la morfología intestinal de gallinas ponedoras.
2. Materiales y métodos
2.1. Ética animal
Esta investigación, con animales, se realizó respetando el protocolo sanitario de la Universidad Agrícola del Sur de China sobre ética animal durante la recolección de muestras. Se siguieron todos los pasos para evitar que las gallinas ponedoras sufrieran durante esta investigación, de acuerdo con el asesoramiento de la Comisión de Ética Animal de la Universidad Agrícola del Sur de China en cumplimiento de las Pautas de Bienestar Animal de China (número de Ética Animal 2020g015).
2.2. Plan de experimentos, dietas y manejo
Un total de 720 gallinas ponedoras Jingfen No. 1 sin diferencias significativas en el rendimiento de puesta (53 semanas de edad) fueron asignadas aleatoriamente a 5 grupos, con 6 réplicas por tratamiento y 24 gallinas por réplica (144 gallinas ponedoras/tratamiento). Estos grupos fueron el grupo control, L100, L200, L300 y L400. Las gallinas ponedoras del grupo control fueron alimentadas con la dieta basal, y para los otros 4 grupos, la dieta basal se complementó con 100, 200, 300 o 400 mg/kg de lisozima, respectivamente. La lisozima proporcionada en los grupos L100, L200, L300 o L400 fue la misma y tuvo una pureza del 10% y una actividad enzimática de 3.110 U/mg. Los ingredientes de los piensos utilizados y su porcentaje en la dieta basal se muestran en la Tabla 1.
Tabla 1. Composición y niveles de nutrientes de la dieta basal (%, en base aire-secado).
La prueba preliminar duró 4 semanas y el período formal duró 8 semanas. Durante el período de prueba preliminar, las gallinas ponedoras fueron alimentadas con la dieta basal, y se observó el rendimiento de la puesta para ver que no había diferencias significativas en el rendimiento de la puesta antes de la administración de lisozima como aditivo alimentario. Las gallinas ponedoras se mantuvieron en recintos semiabiertos dentro de jaulas de escalera completas de 3 capas que contenían 4 gallinas por jaula. Las gallinas tuvieron acceso ad libitum a alimento y agua durante todo el período de estudio. La temperatura media diaria fue de 26±5°C, con un fotoperiodo de 16L:8D (16 h de 1ighting y 8 h de oscuridad).
2.3. Rendimiento de la producción
El número total de huevos, la masa de huevos y el número de huevos no calificados (con cáscara de arena, blandos y rotos) se registraron diariamente durante el experimento. El consumo promedio de alimento (AFI) se cuantificó semanalmente en cada réplica, y los parámetros de rendimiento de producción se calcularon de la siguiente manera: Tasa diaria de producción de huevos de gallinas ponedoras (%) = número total de huevos producidos durante el período estadístico/(número de gallinas ponedoras × número de días) × 100%; Peso medio diario del huevo = peso total del huevo en el período estadístico (kg)/días estadísticos; Consumo medio diario de alimento = (consumo total de alimento) (kg)/(número de gallinas ponedoras × número de días); Tasa de conversión alimenticia (FCR) = consumo de alimento en el período estadístico (kg)/peso total del huevo en el período estadístico (kg); Peso medio del huevo = peso total del huevo durante el período estadístico (g)/número total de huevos durante el período estadístico; Tasa de huevos blandos y rotos (%) = número de huevos blandos y rotos/número total de huevos × 100%; Tasa de huevos con cáscara de arena (%) = Tasa de huevos con cáscara de arena/número total de huevos × 100%.
2.4. Calidad de los huevos
Las muestras de huevos se tomaron el último día de la 4ª y 8ª semana de este experimento. En total, se tomaron 5 huevos al azar en cada réplica para 30 huevos en cada grupo y 150 huevos en la 4ª semana y 150 huevos en la 8ª semana (se utilizaron 300 huevos como muestras en este experimento actual). Se utilizó un calibrador Vernier para medir la longitud y el ancho de los huevos (índice de forma del huevo = largo/ancho). La medición de la resistencia a la rotura de la cáscara de huevo se realizó mediante un probador de resistencia de cáscara de huevo (NFN388, FHK, Japón). Se utilizó un multi-probador de huevo para determinar la altura de la albúmina, la unidad de Haugh y el color de la yema de huevo (EMT 5200, Robotmation Co., Ltd.). Usando un medidor de espesor de cáscara de huevo, la determinación del grosor de la cáscara de huevo se midió por el promedio del extremo romo, el extremo de la punta y la región ecuatorial en una cáscara de huevo sin membrana (Robotmation Co., Ltd.).
2.5. Índices bioquímicos plasmáticos, estado antioxidante e índice de inmunidad
Al final de este experimento, se seleccionaron aleatoriamente dos gallinas ponedoras sanas por réplica (n=12/tratamiento) y se ayunaron durante 24 h. En total, se recogieron 5 ml de sangre de las venas alares utilizando un tubo anticoagulante de heparina sódica, y las muestras de sangre se centrifugaron durante 15 min a 3.000 rpm y 4°C para obtener muestras de plasma. Se utilizó un analizador bioquímico automático (Chemray 800) para medir parámetros bioquímicos plasmáticos, como alanina aminotransferasa (ALT), aspartato aminotransferasa (AST), albúmina (ALB), proteína total (TP), nitrógeno ureico en sangre (BUN), ácido úrico (UA), triglicéridos (TG), colesterol total (CT), calcio (Ca) y fósforo (P).
Se utilizaron kits comerciales (Instituto de Bioingeniería Nanjing Jiancheng, Nanjing, Jiangsu, China) para analizar el estado antioxidante del plasma. Los parámetros analizados incluyeron superóxido dismutasa (SOD), malondialdehído (MDA), glutatión peroxidasa (GSH-Px), catalasa (CAT) y capacidad antioxidante total (T-AOC). Los parámetros inmunológicos como el interferón [IFN-γ, las interleucinas 4 (IL-4), 2(IL-2) y 6 (IL-6), las inmunoglobulinas A (IgA), G (IgG) y M (IgM) y las concentraciones plasmáticas del factor de necrosis tumoral α (TNF-α) se analizaron utilizando kits ELISA específicos para pollos (Jiangsu Meimian Industrial Co., Ltd, Yancheng, Jiangsu, China).
2.6. Morfología intestinal
Para cada réplica, se seleccionó 1 gallina ponedora (n=6/tratamiento) y se sacrificó por luxación cervical, y se extrajo toda la longitud del intestino para su posterior análisis. En total, se tomaron 2 cm del duodeno medio, yeyuno o íleon y se enjuagaron cuidadosamente con NaCl al 0,9% varias veces para eliminar el contenido de la digestión. Estas muestras se colocaron en paraformaldehído al 4% para estudios histológicos. Después de 24 h de fijación en paraformaldehído al 4%, los segmentos intestinales se hidrolizaron, limpiaron, cubrieron con parafina y separaron antes de teñirlos con eosina y hematoxilina. Las variables morfométricas, incluida la altura de las vellosidades y la profundidad de las criptas, se midieron con el estándar OLYMPUS cellSens Standard 1.18 (Build 16686), y cada corte tenía cuatro vellosidades intestinales intactas elegidas al azar.
2.7. Retención aparente de nutrientes
Durante la última semana del experimento, se eligió al azar una jaula por réplica (cuatro gallinas ponedoras en su interior) y se colocó una bandeja de plástico debajo de ella para la recolección de heces. Se cuantificó la ingesta de alimento y los excrementos fecales (después de sacar la pluma) durante los 3 días siguientes. En total, se recogieron 100 g de muestra de excretas homogeneizadas de cada jaula una vez al día durante 3 días. Cada muestra obtenida recibió 10 ml de ácido clorhídrico (concentración de HCl al 10%) y se mantuvo inmediatamente en el congelador a -20 °C. Las muestras de heces de la misma jaula durante tres días sucesivos se juntaron y mezclaron hasta la homogeneización. Estas muestras se secaron durante 48 h a 65 °C en el horno y luego se pusieron a equilibrar a las condiciones atmosféricas durante 24 h. Después de secar las heces, se midió el peso de las muestras de excretas antes de ser molidas a través de una criba de 0,45 mm. La proteína bruta (988.05, método AOAC), la materia seca (934.01, método AOAC), la energía bruta (Sistema Calorímetro IKA C 5010; IKA Works, Staufen, Alemania) y el contenido de cenizas (942.05, método AOAC). La expresión de materia orgánica se calculó mediante la resta del peso de las muestras y su pérdida de peso después de la incineración. Se utilizaron cenizas insolubles en ácido (Vogtmann et al., 1975) como indicador de la retención aparente de nutrientes.
2.8. Análisis estadístico
El análisis estadístico se realizó utilizando el paquete de software IBM SPSS 25 con ANOVA de una vía como diseño completamente aleatorizado. La diferencia significativa entre los tratamientos se determinó mediante la prueba de Duncan con un P < 0,05. El efecto de los niveles de suplementación de lisozima se realizó utilizando los polinomios ortogonales para efectos lineales y cuadráticos. Todas las declaraciones de significación dependieron de un P < 0,05.
3. Resultados
3.1. Rendimiento productivo de las gallinas ponedoras
La evaluación del rendimiento productivo de las gallinas ponedoras depende de muchos parámetros que los ganaderos deben tener en cuenta, ya que afectan directamente a sus beneficios. El impacto en el rendimiento productivo de la lisozima como suplemento de la dieta de las gallinas ponedoras se muestra en la Tabla 2.
Tabla 2. Efecto de la suplementación dietética con lisosoma en el rendimiento productivo de las gallinas ponedoras.
Como se muestra en la Tabla 2, la suplementación dietética con lisozima no influyó en la tasa de puesta, la masa de huevos, la tasa de huevos blandos y partidos, la ingesta de alimento, la FCR y el peso del huevo (P > 0,05). Sin embargo, cuando las gallinas ponedoras fueron alimentadas con lisozima dietética a niveles de 100-400 mg/kg durante la semana 5-8, la tasa de huevos con cáscara de arena fue significativamente menor (P < 0,05) que el grupo control. El análisis de tendencias indica que tanto los efectos lineales (P = 0,035) como los cuadráticos (P = 0,007) se observaron en este índice con un aumento en el nivel de inclusión de lisozima en la dieta, en la que los grupos de dosis de 200 y 300 mg/kg registraron la tasa más baja de huevos con cáscara de arena.
3.2. Calidad de los huevos
La calidad de un huevo depende de su estructura y composición. Cuando la dieta de las gallinas ponedoras se suplementó con lisozima, las características de los parámetros de calidad del huevo se presentan en la Tabla 3.
Tabla 3. Efecto de la lisozima de la suplementación dietética sobre la calidad del huevo.
Los resultados de la Tabla 3 mostraron que no hubo diferencias significativas en la suplementación dietética con lisozima en el índice de forma del huevo, la fuerza de la cáscara del huevo, el puntaje de color de la yema, la unidad de Haugh y el grosor de la cáscara del huevo en comparación con el grupo control (P > 0.05). Sin embargo, la suplementación dietética con lisozima no afectó las características de los parámetros de calidad del huevo durante la fase de puesta.
3.3. Índices bioquímicos séricos y estado antioxidante
Mantener la salud de la gallina ponedora en buen estado es muy importante porque mejora su protección contra daños y aumenta el rendimiento de la puesta. En la Tabla 4 se muestran los resultados de los índices bioquímicos séricos de las gallinas y su estado antioxidante, cuando fueron alimentadas con una dieta suplementada con lisozima.
Tabla 4. Efecto de la suplementación dietética con lisozima sobre los índices bioquímicos séricos y el estado antioxidante.
Los resultados de la Tabla 4 mostraron que no hubo diferencias significativas en la suplementación dietética con lisozima sobre ALT, ALB, TP, UN, UA, TG, TC, Cabe y P en el plasma de gallinas ponedoras en comparación con el grupo control (P > 0,05). Del mismo modo, la suplementación dietética con lisozima no influyó significativamente en los parámetros del estado antioxidante de las gallinas ponedoras (P > 0,05). A medida que aumentaban los niveles de lisozima en la dieta, los niveles de AST disminuían cuadráticamente (P = 0,028); los niveles más bajos de AST se registraron con los 100 y 200 mg/kg de lisozima.
3.4. Parámetros inmunitarios plasmáticos
Dado que la inmunidad de las gallinas ponedoras es muy importante para su resistencia a las enfermedades, en esta investigación se analizaron los parámetros de inmunidad de las gallinas ponedoras. En la Tabla 5 se presentan los resultados de la inmunidad de las gallinas ponedoras cuando su dieta fue suplementada con lisozima.
Tabla 5. Efecto de la suplementación dietética con lisozima sobre el índice de inmunidad de gallinas ponedoras.
Como se muestra en la Tabla 5, la suplementación dietética con lisozima no modificó el nivel de IFN-γ, IL-4, IL-6, IgA, IgG, IgM y TNF-α en plasma en comparación con el grupo control (P lineal y cuadrático > 0,05). El nivel de IL-2 (efecto lineal, P = 0,013; efecto cuadrático, P = 0,033) en el grupo de lisozima de 400 mg/kg disminuyó significativamente en comparación con el grupo control (P < 0,05). Los niveles más altos de IgG e IgM se observaron con 300 mg/kg y 200 mg/kg de lisozima, respectivamente, en el plasma de gallinas ponedoras, pero no hubo un efecto significativo en comparación con el grupo control.
3.5. Morfología intestinal
La morfología intestinal desempeña un papel esencial en la vida de las gallinas ponedoras al influir en la microbiota intestinal. Luego, su evaluación se basó en la longitud y estructura del duodeno, yeyuno e íleon. La Tabla 6 muestra la longitud y estructura de los intestinos de las gallinas ponedoras cuando su dieta fue suplementada con lisozima.
Tabla 6. Efecto de la suplementación dietética con lisozima sobre la morfología intestinal.
Los resultados de la Tabla 6 indicaron que la suplementación dietética con lisozima no tuvo un efecto significativo sobre la altura de las vellosidades, la profundidad de las criptas y la proporción de criptas vellosas en el duodeno y el íleon (P > 0,05), pero se observó un efecto lineal (P = 0,045) en la proporción de criptas vellosas en el duodeno con el aumento de la concentración de lisozima en la dieta. En el yeyuno, no hubo diferencia en la altura de las vellosidades y la profundidad de la cripta (P > 0,05), pero se observaron efectos lineales (P = 0,001) y cuadráticos (P = 0,003) en la proporción de criptas vellosas en los grupos de 200, 300 y 400 mg/kg de lisozima en comparación con el grupo control.
3.6. Digestibilidad de los nutrientes
Como la digestibilidad de los nutrientes de las gallinas ponedoras muestra su utilización del alimento, en este estudio actual, se analizó la digestibilidad aparente de los nutrientes de las gallinas ponedoras cuando su dieta se suplementó con lisozima. En la Tabla 7 se presentan los resultados del efecto de la lisozima sobre la retención de nutrientes de las gallinas ponedoras.
Tabla 7. Efecto de la suplementación dietética con lisozima sobre la retención de nutrientes de gallinas ponedoras.
La Tabla 7 muestra que la retención aparente de materia orgánica, materia seca y energía total de las gallinas ponedoras se incrementó cuadráticamente cuando su dieta fue suplementada con lisozima (P < 0.05) en comparación con el grupo control. El valor más alto se observó con el grupo de lisozima de 300 mg/kg, que también pudo aumentar (P < 0.05) la retención aparente de proteína cruda de las gallinas ponedoras cuadráticamente.
4. Discusión
En las gallinas ponedoras, la alimentación es una de las claves para el éxito de la producción de huevos e influye en los beneficios de los ganaderos. Nuestra investigación mostró que todos los niveles de lisozima no tuvieron una influencia significativa en la tasa de puesta, la masa de huevos, la tasa de huevos blandos y rotos, la ingesta de alimento, la FCR y el peso del huevo (P > 0.05), pero disminuyó significativamente el huevo con cáscara de arena durante 4 a 8 semanas en comparación con el grupo de control (P < 0.05). Del mismo modo, algunos estudios informaron que la suplementación dietética con lisozima podría mejorar el rendimiento del crecimiento de pollos y lechones destetados (16, 21, 23). Sin embargo, otras investigaciones realizadas en pollos de engorde habían demostrado que la suplementación dietética con lisozima no aumentaba el rendimiento del crecimiento (17, 24, 25), lo que respalda los resultados de nuestro estudio actual. Estas diferencias deben estar influenciadas por varios aspectos, incluyendo el nivel de lisozima, la actividad enzimática, la tecnología de producción de lisozima, el valor nutritivo de la dieta basal, el manejo y el ambiente de la granja (25, 26). Este resultado ilustró que la suplementación dietética con lisozima tuvo un impacto positivo en el rendimiento de la puesta al mejorar la calidad externa del huevo (27). La disminución de los huevos con cáscara de arena por la lisozima debe estar influenciada por su acción sobre los defectos de las glándulas de la cáscara del huevo y los depósitos de calcio, que a menudo pueden atribuirse a la alteración durante la calcificación de la cáscara en el oviducto (28-30). El aspecto positivo de la lisozima sobre la calidad externa del huevo debe atribuirse a la mejora de la morfología intestinal y la retención de nutrientes. Estas mejoras pueden deberse a la mejora de la integridad intestinal para mejorar la capacidad de absorción de nutrientes (31, 32). En nuestra investigación actual, la morfología intestinal en el yeyuno y la retención aparente de nutrientes mejoraron con la suplementación con lisozima, pero no medimos la retención aparente de nutrientes de calcio y fósforo total. Sin embargo, debido a que la información disponible sobre los efectos de la suplementación con lisozima en gallinas ponedoras en la fase tardía es escasa, se necesitan más estudios para comprender cómo la lisozima reduce la tasa de huevos con cáscara de arena de las gallinas ponedoras.
No hubo diferencias entre el grupo de lisozima y el grupo control en la calidad de los huevos calificados, lo que demuestra que la suplementación dietética con lisozima no tuvo ningún efecto adverso sobre la calidad de los huevos, y puede responder a la necesidad de producción de huevos de calidad. Muchos factores pueden influir en la calidad de los huevos de las gallinas, incluyendo la genética, el medio ambiente, los comportamientos, el peso corporal, el manejo de los huevos durante la recolección y la etapa de crecimiento de la gallina durante el período de puesta (27, 33, 34). La función de barrera intestinal de las gallinas ponedoras puede verse afectada por la fase tardía, lo que resulta en una reducción de la actividad de las enzimas digestivas y la deposición de nutrientes, lo que afecta negativamente la calidad del huevo después del período pico de puesta (35). Sin embargo, la suplementación dietética con lisozima es segura para la calidad de los huevos. No hubo un efecto significativo sobre los parámetros bioquímicos, lo que mostró que el hígado y el riñón (salud) de las gallinas ponedoras no se vieron afectados por la lisozima, lo que indica su seguridad para la reproducción de gallinas ponedoras. Este resultado es similar a estudios previos que informaron que la lisozima es segura y sin toxicidad (21, 36). Además, ALT y AST son las enzimas que caracterizan la lesión hepática (37). Nuestra investigación mostró que el nivel de AST disminuyó cuadráticamente con el aumento del nivel de lisozima, lo que también indica una mejora en la salud general (37).
En los animales, la oxidación de los aminoácidos de la dieta se caracteriza por el nitrógeno ureico en sangre (BUN) (38, 39). Nuestra investigación mostró que las lisozimas no cambiaron significativamente la concentración de BUN en plasma, lo que demuestra la utilización adecuada de los aminoácidos de la dieta por parte de las gallinas ponedoras. Sin embargo, se encontró que en el día 35, 120 mg/kg de lisozima podrían mejorar la proteína total y la globulina en el suero de pollos de engorde (21). Por el contrario, se ha informado que la sustitución del sulfato de colistina por lisozima (100 mg/kg) redujo las concentraciones séricas de proteína total y globulina (40). Dado que el equilibrio redox es esencial para la salud animal, puede influir en la capacidad antioxidante y en la generación de radicales libres (41). Nuestros resultados mostraron que la lisozima no influyó significativamente en la capacidad antioxidante de las gallinas ponedoras, lo cual es relativo a otros estudios de investigación (42). Del mismo modo, la suplementación dietética con 90 mg/kg de lisozima exógena estimuló la expresión génica de íleon SOD1 y GSH-Px, lo que resultó en un aumento significativo en el estado de desintoxicación intestinal frente a varios xenobióticos (21). La lisozima es un importante factor inmunomodulador inespecífico (43, 44). En las gallinas ponedoras, los órganos inmunitarios y las células inmunitarias suelen ser los componentes de la inmunidad inespecífica. La inmunidad humoral es proporcionada por los linfocitos; Las células B y T son responsables de la inmunidad celular. Muchas veces, se realiza un examen de la función inmune sobre los índices básicos de IgG e IgM (45). La IgG es muy importante en la lucha contra las infecciones bacterianas y virales, mientras que la IgM se considera una inmunoglobulina crucial que funciona como una respuesta antiinflamatoria al hacer que el sistema inmunológico de otras células destruya sustancias extrañas. El aumento de IgM en el plasma de gallinas ponedoras indica un mejor estado inmunológico (45, 46). En este estudio, en comparación con el grupo control, no se observó ningún efecto significativo de la lisozima sobre la IgA, la IgM y la IgG (P lineal y cuadrática > 0,05), lo que indica que la suplementación dietética con lisozima no tuvo ningún efecto negativo sobre la función inmunitaria. Como elemento central para el desarrollo y las actividades efectoras de las respuestas inmunitarias, las citocinas son componentes importantes de las respuestas inmunitarias e inflamatorias (47). Nuestros resultados mostraron que con el aumento del nivel de lisozima, la concentración de IL-2 en plasma disminuyó lineal y cuadráticamente, especialmente los 400 mg/kg tuvieron el nivel más bajo de IL-2, lo que indica que el consumo de lisozima disminuyó las citoquinas proinflamatorias de las gallinas ponedoras y mejoró la eficiencia inmunológica. Nuestros resultados no mostraron una diferencia significativa para otras citocinas (IL-4, TNF-α, IFN-γ e IL-6), lo cual es relativamente similar a investigaciones previas (16, 40). Consistentemente, los lechones que recibieron el alimento suplementado con lisozima disminuyeron el TNF-α cuando estuvieron expuestos a un entorno desafiante (20, 39). Es probable que estos resultados diferentes se deban a que nuestras gallinas ponedoras se crían en buen manejo y en condiciones de bajo estrés.
El intestino delgado es un órgano vital para mantener las funciones digestivas, endocrinas, metabólicas e inmunitarias en los animales (48). Esta investigación indicó que la suplementación con 200, 300 y 400 mg/kg de lisozima mejoró significativamente la proporción de criptas de vellosidades de las gallinas ponedoras en el yeyuno (P lineal y cuadrática < 0,05). Este resultado es similar al de otros autores que reportaron que la suplementación con lisozima podría mejorar la morfología intestinal de los pollos (21, 25, 36, 49). La lisozima no influyó significativamente en la estructura del íleon y el duodeno. Estos resultados concuerdan con la investigación realizada en cerdos (22, 40, 49). Como el yeyuno se encuentra en el centro del intestino delgado y es el sitio principal para el proceso de digestión y absorción, esto puede explicar por qué las gallinas ponedoras alimentadas con una dieta de lisozima tienen la mayor influencia en la morfología del yeyuno. La lisozima podría mejorar cuadráticamente la retención aparente de proteína bruta, energía total y materia orgánica y seca, lo que indica una mejor utilización de la nutrición al alimentar a las gallinas ponedoras con una dieta de lisozima. Consistentemente, se ha reportado que la suplementación dietética con lisozima mejora la absorción de nutrientes en pollos y cerdos (50-52).
5. Conclusión
La suplementación dietética con lisozima podría aumentar el rendimiento productivo de las gallinas ponedoras al reducir la tasa de huevos con cáscara de arena y el nivel plasmático de IL-2 y promover la morfología intestinal del yeyuno, la eficiencia inmunológica y la absorción de nutrientes. La suplementación con 200 a 300 mg/kg de lisozima debe recomendarse a los ganaderos como la lisozima adecuada para la cría de gallinas ponedoras. Este nivel de lisozima podría reemplazar el uso de antibióticos en la alimentación de las gallinas ponedoras sin más efecto en la rentabilidad de los agricultores.
Declaración de disponibilidad de datos
Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo/material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.
Declaración ética
El estudio en animales fue aprobado por la Rama de Maoming, el Laboratorio de Guangdong para la Agricultura Moderna de Lingnan, el Laboratorio Clave Provincial de Control de Nutrición Animal de Guangdong, el Centro Nacional de Investigación de Ingeniería para la Industria Porcina de Cría, la Facultad de Ciencia Animal, la Universidad Agrícola del Sur de China, Guangzhou, China. El estudio se llevó a cabo de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales.
Contribuciones de los autores
DS: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Metodología, Software, Redacción: borrador original. ZXia: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Metodología, Redacción: borrador original. CW: Curación de datos, redacción, revisión y edición. PL: Curación de datos, redacción, revisión y edición. ZXin: Curación de datos, redacción, revisión y edición. DG: Curación de datos, redacción, revisión y edición. SY: Curación de datos, redacción, revisión y edición. KY: Escribir, revisar y editar. FZ: Redacción, revisión y edición, curación de datos. LZ: Curación de datos, redacción, revisión y edición. SHe: Curación de datos, redacción, revisión y edición. SHa: Escritura, revisión y edición. SZ: Escribir, revisar y editar. BD: Redacción, revisión y edición, supervisión.
Financiación
El/los autor/es declaran/n que se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. Este proyecto contó con el apoyo de la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (Subvención Nº 31790411 y 32002186), la Fundación de Ciencias Naturales de la Provincia de Guangdong (Subvención Nº 2020A1515010322), la Fundación de Investigación Básica y Básica Aplicada de Guangdong (2019B1515210002) y los Proyectos Independientes de Investigación y Desarrollo del Laboratorio Maoming (2021ZZ003). El estudio cuenta con la aprobación de la junta de revisión de la universidad.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
Referencias
1. Danzeisen LJ, Kim BH, Isaacson ER, Tu JZ, Johnson TJ. Modulaciones del microbioma y metagenoma cecal del pollo en respuesta al tratamiento con anticoccidiales y promotores del crecimiento. PLoS UNO. (2011) 6:E27949. doi: 10.1371/journal.pone.0027949
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
2. Cuong VN, Padungtod P, Thwaites G, Carrique-Mas JJ. Uso de antimicrobianos en la producción animal: una revisión de la literatura con un enfoque en los países de ingresos bajos y medios. Antibióticos. (2018) 7:3. doi: 10.3390/antibióticos7030075
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
3. Zhou Q, Tang M, Zhang X, Zhang J, Gao Y. Resistencia a múltiples medicamentos a antibióticos y desinfectantes en aislados de campylobacter de carne de pollo y aves de corral en la provincia de Jiangsu, China. Eur Poult Sci. (2018) 82:1–12. doi: 10.1399/eps.2018.252
4. Salim HM, Huque KS, Kamaruddin KM, Beg MDAH. Restricción global del uso de antibióticos promotores del crecimiento y estrategias alternativas en la producción avícola. Sci Prog. (2018) 101:52–75. doi: 10.3184/003685018X15173975498947
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
5. Parque JH, Kim IH. Efecto suplementario del probiótico Bacillus subtilis B2A sobre la productividad, el peso de los órganos, la microflora intestinal de Salmonella y la calidad de la carne de la pechuga de pollos de engorde en crecimiento. Poult Sci. (2014) 93:2054–9. doi: 10.3382/ps.2013-03818
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
6. Al-Khalaifa H, Al-Nasser A, Al-Surayee T, Al-Kandari S, Al-Enzi N, Al-Sharrah T, et al. Efecto de los probióticos y prebióticos dietéticos en el rendimiento de pollos de engorde. Poult Sci. (2021) 100:1329. doi: 10.1016/j.psj.2020.12.054
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
7. Froebel LK, Jalukar S, Lavergne TA, Lee JT, Duong T. La administración de prebióticos en la dieta mejora el rendimiento del crecimiento y reduce la colonización de patógenos en pollos de engorde. Poult Sci. (2019) 98:6668–76. doi: 10.3382/ps/pez537
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
8. Chen Y, Cheng Y, Wen C, Kang Y, Wang A, Zhou Y. Efectos de la suplementación con simbióticos dietéticos como alternativa a los antibióticos sobre el rendimiento del crecimiento, las características de la canal, la calidad de la carne, la inmunidad y el estado oxidativo de los patos del valle de los cerezos. J Poult Sci. (2018) 55:182–9. doi: 10.2141/jpsa.0170128
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
9. Tayeri V, Seidavi A, Asadpour L, Phillips CJC. Comparación de los efectos de antibióticos, probióticos, simbióticos y prebióticos sobre el rendimiento y las características de la canal de los pollos de engorde. Vet Res Commun. (2018) 42:195–207. doi: 10.1007/s11259-018-9724-2
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
10. Alloui MN, Agabou A, Alloui N. Aplicación de hierbas y aditivos fitogénicos para piensos en la producción avícola. Global J Animal Sci Res. (2014) 2:234–43.
11. Vieco-Saiz N, Belguesmia Y, Raspoet R, Auclair E, Gancel F, Kempf I, et al. Beneficios e insumos de las bacterias lácticas y sus bacteriocinas como alternativas a los antibióticos promotores del crecimiento durante la producción animal-alimentaria. Microbiol frontal. (2019) 10:1–17. doi: 10.3389/fmicb.2019.00057
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
12. Adil S, Banday, T, Bhat AG, Mir SM, Rehman M. Efecto de la suplementación dietética de ácidos orgánicos sobre el rendimiento, la histomorfología intestinal y la bioquímica sérica de pollos de engorde. Vet Med Inte. (2010) 2010, 479485. doi: 10.4061/2010/479485
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
13. Gadde U, Kim WH, Oh ST, Lillehoj HS. Alternativas a los antibióticos para maximizar el rendimiento del crecimiento y la eficiencia alimenticia en aves de corral: una revisión. Animal Health Res Rev. (2017) 18:26–45. doi: 10.1017/S1466252316000207
14. Mehdi Y, Létourneau-Montminy M-P, Gaucher M-L, Chorfi Y, Suresh G, Rouissi T, et al. Uso de antibióticos en la producción de pollos de engorde: impactos globales y alternativas. Animal Nutr. (2018) 4:170–8. doi: 10.1016/j.aninu.2018.03.002
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
15. Ibrahim HR, Yamada M, Matsushita K, Kobayashi K, Kato A. Acción bactericida mejorada de la lisozima para Escherichia coli mediante la inserción de un pentapéptido hidrofóbico en su extremo C. J Biol Chem. (1994) 269:5059–63. doi: 10.1016/S0021-9258(17)37654-8
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
16. Silvetti T, Morandi S, Hintersteiner M, Brasca M. Uso de lisozima de clara de huevo de gallina en la industria alimentaria, innovaciones en huevos y estrategias para mejoras. Cambridge: Elsevier Inc. (2017).
17. Gong M, Anderson D, Rathgeber B, MacIssac J. (2017). Efecto de la lisozima dietética con EDTA sobre el rendimiento del crecimiento y la microbiota intestinal de pollos de engorde en cada período del ciclo de crecimiento. J Appl Poultry Res. 26:1–8. doi: 10.3382/japr/pfw041
18. Humphrey BD, Huang N, Klasing KC. El arroz que expresa lactoferrina y lisozima tiene propiedades similares a los antibióticos cuando se alimenta a los pollitos 1. (Marzo de 2002). (2018) 1214–8. doi: 10.1093/jn/132.6.1214
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
19. Liu D, Guo Y, Wang Z, Yuan J. La lisozima exógena influye en la colonización por Clostridium perfringens y en la función de barrera intestinal en pollos de engorde. Patología Aviar. (2010) 39:17–24. doi: 10.1080/03079450903447404
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
20. Nyachoti CM, Kiarie E, Bhandari SK, Zhang G, Krause DO. Respuestas de cerdos destetados al desafío oral de Escherichia coli K88 al recibir un suplemento de lisozima. J Anim Sci. (2012) 90:252–60. doi: 10.2527/jas.2010-3596
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
21. Abdel-Latif AM, El-Far HA, Elbestawy RA, Ghanem R, Mousa AS, El-Hamid HSA. La lisozima dietética exógena mejora el rendimiento del crecimiento y la microbiota intestinal en pollos de engorde dirigidos a la expresión de ARNm antioxidante e inmunitario inespecífico. PLoS UNO. (2017) 12:e0185153. doi: 10.1371/journal.pone.0185153
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
22. Long Y, Lin S, Zhu J, Pang X, Fang Z, Lin Y, et al. Efectos de los niveles de lisozima en la dieta sobre el rendimiento del crecimiento, la morfología intestinal, la inmunidad no específica y la expresión de ARNm en lechones destetados. Anim Sci J. (2016) 411–8. doi: 10.1111/asj.12444
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
23. Cooper AC, Brundige RD, Reh AW, Maga AE, Murray JD. La leche de cabra transgénica lisozima tiene un impacto positivo en la expresión y morfología de citoquinas intestinales. Res. Transgénica. (2011) 20:1235–43. doi: 10.1007/s11248-011-9489-7
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
24. Goliomytis M, Tsoureki D, Simitzis PE, Charismiadou MA, Hager-Theodorides AL, Deligeorgis SG. Los efectos de la suplementación dietética con quercetina sobre el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde, la calidad de la carne y la estabilidad oxidativa. Poult Sci. (2014) 93:1957–62. doi: 10.3382/ps.2013-03585
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
25. Xia Y, Kong J, Zhang G, Zhang X, Seviour R, Kong Y. Efectos de la suplementación dietética con lisozima sobre la estructura y función de la microbiota cecal en pollos de engorde. PLoS UNO. 14:E0216748. doi: 10.1371/journal.pone.0216748
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
26. Shi L, Sun Y, Xu H, Liu Y, Li Y, Huang Z, et al. Efecto de la edad en la fotoestimulación sobre la maduración sexual y el rendimiento de la puesta de huevos de reproductoras ponedoras. Poult Sci. (2019) 99:812–9. doi: 10.3382/ps/pez267
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
27. Ketta M, Tuamová E. Estructura de la cáscara de huevo, medidas y factores que afectan la calidad en gallinas ponedoras: una revisión. Checo J Anim Sci. (2016) 61:299–309. doi: 10.17221/46/2015-CJAS
28. Rodríguez-Navarro A, Kalin O, Nys Y, García-Ruiz JM. Influencia de la microestructura en la resistencia de la cáscara de huevos puestos por gallinas de diferentes edades. Hno. Poult Sci. (2002) 43:395–403. doi: 10.1080/00071660120103675
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
29. Ribeiro CLN, Barreto SLT, Reis RS, Muniz JCL. El efecto de los niveles de calcio y fósforo disponible sobre el rendimiento, la calidad del huevo y las características óseas de las codornices japonesas al final de la fase de producción de huevos. Revista Brasileira de Ciencia Avícola. (2016) 18:33–39. doi: 10.1590/1806-9061-2015-0014
30. Zhang J-C, Chen P, Zhang C, Khalil MM, Zhang N-Y, Qi D-S, et al. El cultivo de levaduras promueve la producción de gallinas ponedoras envejecidas al mejorar las actividades de las enzimas digestivas intestinales y el estado de salud intestinal. Poult Sci. (2020) 99:2026–32. doi: 10.1016/j.psj.2019.11.017
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
31. Mountzouris KC, Tsitrsikos P, Palamidi I, Arvaniti A, Mohnl M, Schatzmayr G, et al. Efectos de los niveles de inclusión de probióticos en la nutrición de pollos de engorde sobre el rendimiento del crecimiento, la digestibilidad de los nutrientes, las inmunoglobulinas plasmáticas y la composición de la microflora cecal. Poult Sci. (2010) 89:58–67. doi: 10.3382/ps.2009-00308
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
32. Jawad M, Schoop R, Suter A, Peter Klein P, Eccler R. Perfil de eficacia y seguridad de Echinacea purpurea en la prevención de episodios de resfriado común: Estudio clínico aleatorizado, doble ciego y controlado con placebo. Revista de Fitoterapia. (2013) 13:125–135.
33. Silva GF, Pereira DF, Bueno L, Santos D, Tavares BO. Rendimiento de gallinas ponedoras y viabilidad económica de diferentes sistemas de climatización. Ital J Anim Sci. (2013) 12:286–294. doi: 10.4081/ijas.2013.e47
34. Tumová E, Gous RM, Tyler N. Efecto de la edad de la gallina, la temperatura ambiental y el tiempo de oviposición en la calidad de la cáscara del huevo y el contenido mineral de la cáscara del huevo y el suero en gallinas ponedoras y reproductoras de pollos de engorde. Checo J Anim Sci. (2014) 59:435–43. doi: 10.17221/7655-CJAS
35. Gu YF, Chen YP, Jin R, Wang C, Wen C, Zhou YM. Una comparación de la integridad intestinal, la función digestiva y la calidad del huevo en gallinas ponedoras de diferentes edades. Poult Sci. (2021) 100:1–8. doi: 10.1016/j.psj.2020.12.046
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
36. Xiong X, Zhou J, Liu H, Tang Y, Tan B, Yin Y. La suplementación dietética con lisozima contribuye a mejorar las funciones intestinales y la microflora intestinal de los lechones. Alimentación y función. (2019) 10:1696–706. doi: 10.1039/C8FO02335B
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
37. Robertson FP, Bessell PR, Díaz-Nieto R, Thomas N, Rolando N, Fuller B, et al. Los niveles séricos altos de aspartato transaminasa en el día 3 después del trasplante hepático se correlacionan con la supervivencia del injerto y del paciente y serían un sustituto válido para el resultado en los ensayos clínicos de trasplante hepático. Transplant International. (2016) 29:323–30. doi: 10.1111/tri.12723
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
38. Oliver WT, Miles JR. Una dieta líquida baja en grasas aumenta la acumulación de proteínas y altera la señalización celular para la síntesis de proteínas en cerdos de 10 días de edad. J Anim Sci. (2010) 88:2576–84. doi: 10.2527/jas.2009-2766
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
39. Oliver WT, Wells JE, Maxwell CV. La lisozima como alternativa a los antibióticos mejora el rendimiento en cerdos de destete durante un desafío inmunológico indirecto. J Anim Sci. (2014) 92:4927–34. doi: 10.2527/jas.2014-8033
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
40. Zou L, Xiong X, Liu H, Zhou J, Liu Y, Yin Y. Efectos de los niveles de lisozima en la dieta sobre el rendimiento del crecimiento, la morfología intestinal, la respuesta inmunitaria y la comunidad de microbiota de cerdos en crecimiento. J Sci Food Agric. (2019) 99:1643–50. doi: 10.1002/jsfa.9348
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
41. Celi P, Gabai G. Equilibrio oxidante/antioxidante en la nutrición y la salud animal: el papel de la oxidación de proteínas. Front Vet Sci. (2015) 2:1–13. doi: 10.3389/fvets.2015.00048
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
42. Chen Y, Zhu X, Yang Y, Han D, Jin J, Xie S. Efecto de la lisozima dietética sobre el crecimiento, la respuesta inmunitaria, la microbiota intestinal, la morfología intestinal y la resistencia a la hidrofilia de Aeromonas en la carpa gibel (Carassius auratus gibelio). Acuicultura Nutr. (2014) 20:229–41. doi: 10.1111/anu.12069
43. Salmon H, Berri M, Gerdts V, Meurens F. Factores celulares humorales de la inmunidad materna en cerdos. Dev Comp Immunol. (2009) 33:384–93. doi: 10.1016/j.dci.2008.07.007
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
44. Ferraboschi P, Ciceri S. Aplicaciones de la lisozima, un factor de defensa inmune innata, como alternativa. Antibiótico. (2021) 2021, 1–55. doi: 10.3390/antibióticos10121534
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
45. Matthews JA, Zheng S, DiMenna JL, Chaudhuri J. Regulación de la recombinación de cambio de clase de inmunoglobulina: coreografía de transcripción no codificante, desaminación de ADN dirigida y reparación de ADN de largo alcance. Adv Immunol. (2014) 122:1–57. doi: 10.1016/B978-0-12-800267-4.00001-8
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
46. Sarker N, Tsudzuki M, Nishibori M, Yasue H, Yamamoto Y. Inmunidad humoral mediada por células y capacidad fagocítica en líneas de pollo seleccionadas de manera divergente para los niveles séricos de inmunoglobulina M y G. Poult Sci. (2000) 79:1705–9. doi: 10.1093/ps/79.12.1705
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
47. Kany S, Vollrath JT, Relja B. Citoquinas en la enfermedad inflamatoria. Int J Mol Sci. (2019) 20:1–31. doi: 10.3390/ijms20236008
48. Van der Hulst RR, von Mayanfelth MF, Kreel BK, Thunnisen B, Brummer T, Arends AJ, et al. (1998). Permeabilidad intestinal, morfología intestinal, agotamiento nutricional. Nutrición. 14:1–6. doi: 10.1016/S0899-9007(97)00385-7
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
49. Brundige DR, Maga EA, Klasing K, Murray J. La leche de cabra transgénica con lisozima influye en la morfología gastrointestinal de los cerdos jóvenes. J Nutr. (2008) 138:921–6. doi: 10.1093/jn/138.5.921
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
50. Khalil KKI, Islam MA, Sujan AM, Mustari A. El acidificante dietético y la lisozima mejoran el rendimiento del crecimiento y el perfil hematobioquímico en pollos de engorde. J Adv Biotechnol Experim Therapeut. (2020) 3: 241–247. doi: 10.5455/jabet.2020.d130
51. Parque JH, Sureshkumar S, Kim IH. Efectos de la suplementación dietética con lisozima sobre el rendimiento del crecimiento, la digestibilidad de los nutrientes, la microbiota intestinal y los perfiles sanguíneos de cerdos destetados desafiados con Escherichia coli. J Anim Sci Technol. (2021) 63:501–9. doi: 10.5187/jast.2021.e54
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
Palabras clave: lisozima, rendimiento ponedora, índices bioquímicos, calidad del huevo, inmunidad corporal, morfología intestinal
Cita: Sindaye D, Xiao Z, Wen C, Yang K, Zhang L, Liao P, Zhang F, Xin Z, He S, Ye S, Guo D, Hang S, Zeid S y Deng B (2023) Exploración de los efectos de la suplementación dietética con lisozima en gallinas ponedoras: rendimiento, calidad del huevo y respuesta inmunitaria. Frente. Vet. Sci. 10:1273372. doi: 10.3389/fvets.2023.1273372
Recibido: 06 de agosto de 2023; Aceptado: 18 de septiembre de 2023;
Publicado: 06 Octubre 2023.
Editado por:
Damiano Cavallini, Universidad de Bolonia, Italia
Revisado por:
Giovanni Buonaiuto, Universidad de Bolonia, Italia
Daniel Hernández-Patlán, Universidad Nacional Autónoma de México, México
Derechos de autor © 2023 Sindaye, Xiao, Wen, Yang, Zhang, Liao, Zhang, Xin, He, Ye, Guo, Hang, Zeid y Deng. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).
*Correspondencia: Baichuan Deng, dengbaichuan@scau.edu.cn
Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o afirmación que pueda hacer su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.
Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Diario Digital AXÓN INFORMAVET ONE HEALTH
Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Boletín Digital de Foro Agro Ganadero
Noticias animales de compañía
Noticias animales de producción
Trabajos técnicos animales de producción
Trabajos técnicos animales de compañía
