Culicoides picando mosquitos entre el ganado en Francia: desconfíe de los datos de la literatura
Culicoides picando mosquitos entre el ganado en Francia: desconfíe de los datos de la literatura
Christine Millot1*Leila Hadj-Henni1
Denis Augot2*†- 1Usc Petard, Anses, EA 7510, SFR Cap Santé, Université de Reims Champagne-Ardenne, Reims Cedex, Francia
- número arábigoANSES, INRAe, ENVA, UMR-BIPAR, Laboratoire de Santé Animale, Maisons-Alfort Cedex, Francia
Los culicoides, son vectores que pueden transmitir muchos patógenos diferentes a los mamíferos, incluidos los humanos, los animales domésticos y silvestres, y las aves. Con el fin de tomar medidas preventivas contra cualquier enfermedad transmitida por vectores, es importante recopilar información tanto sobre la especie huésped como sobre la vectora. Las especies de Culicoides son principalmente mamíferos, ornitófilos u ornitófilos/mamíferos, pero también se ha encontrado que las hembras ocasionalmente se alimentan de insectos hinchados. Una revisión sistemática reciente basada en tres grupos de palabras clave investigó los Culicoides en las granjas y afirmó que se han reportado 92 especies (incluidas cuatro especies no presentes) entre el ganado en Francia metropolitana y Córcega. Hemos reevaluado la presencia de especies de Culicoides en el ganado bovino en Francia utilizando los mismos datos de la revisión. Nuestros datos muestran que solo se reportan 18 especies entre el ganado. Además, nuestra investigación utilizó investigaciones moleculares e indirectas para analizar especies de Culicoides que se habían estado alimentando de ganado. Nuestros resultados demuestran que 45 especies se alimentan de ganado de las 92 especies presentes en Francia. El artículo discute la relevancia de los datos en la literatura cuando se investigan huéspedes de especies de Culicoides.
Introducción
Las enfermedades transmitidas por vectores, transmitidas por una variedad de artrópodos, causan problemas de salud para los seres humanos, el ganado y los animales silvestres. Actualmente, se han descrito más de 1.400 especies de Culicoides en todo el mundo (1). Los mosquitos picadores de Culicoides han sido incriminados en la transmisión de virus, protozoos y gusanos filariales (2). Su impacto económico en Europa se debe a la transmisión del virus de la lengua azul (BTV), el virus de la enfermedad hemorrágica epizoótica (EHDV), el virus de Schmallenberg (SBV) y el virus de la peste equina africana (AHSV). Con el fin de tomar medidas preventivas contra una enfermedad transmitida por vectores, es importante recopilar información tanto sobre la especie huésped como sobre la vectora. La identificación de los patrones de alimentación de los mosquitos picadores de Culicoides es un paso esencial en la circulación de patógenos para, por ejemplo, romper la cadena de transmisión vacunando a los animales con mayor riesgo de infección (3).
En términos generales, los mosquitos Culicoides tienen un amplio espectro de huéspedes y tienden a alimentarse de sangre de manera oportunista (4-7); Se clasifican como especies mamíferos, ornitófilas u ornitófilas y mamíferos (8-10). Las especies de Culicoides son más atraídas por el ganado vacuno que por las ovejas (11), y se encuentran en áreas naturales y en granjas. De hecho, las mismas especies se alimentan tanto de animales salvajes como domésticos, por lo que es posible un cambio que podría facilitar la circulación de patógenos entre estas dos comunidades (12). En este contexto, un conocimiento preciso de las especies de Culicoides presentes en las granjas es esencial para anticiparse a las enfermedades. En Francia, se han reportado 92 especies de Culicoides (13-18). Un estudio reciente que examinó las especies de Culicoides en granjas de Francia continental y Córcega sugirió que 94 especies (incluidas dos especies inválidas y cuatro especies no presentes) estaban presentes entre el ganado. El estudio se basó en una revisión sistemática con tres grupos de palabras clave (19). En este contexto, ¿estas especies juegan un papel epidemiológico en la transmisión de patógenos entre el ganado? El primer paso para responder a esta pregunta es demostrar que existe una relación entre el huésped y el insecto. El emparejamiento especie-huésped de Culicoides es un factor clave para anticipar y comprender la transmisión de patógenos transmitidos por vectores. Aquí, investigamos las especies de Culicoides y el ganado a partir de una revisión con el fin de buscar referencias bibliográficas con enfoque tradicional (análisis de PCR de harinas de sangre tomadas del huésped por hembras de Culicoides en el campo) e investigaciones indirectas (cebos para animales, aspiración directa, trampas de luz y tiras de pegamento). Comparamos la lista de especies de Culicoides reportadas en Francia con su preferencia de ganado. Prudhomme et al. (19) informaron que todas las especies de Culicoides en Francia están presentes entre el ganado y este número de especies es superior a otras referencias reportadas. Por lo tanto, un segundo objetivo es reevaluar la presencia de Culicoides spp. en el ganado bovino en Francia.
Materiales y métodos
En primer lugar, en 2012, Venail et al. elaboraron una lista de Culicoides presentes en Francia (16). La lista de especies de Culicoides identificó 88 especies en total, 83 para la Francia metropolitana y 61 para Córcega.
Desde entonces, se han añadido cuatro especies a esta lista preliminar: (i) C. paradoxalis Ramilo y Delécolle, 2013 se identificó en Francia metropolitana y Córcega (13); (ii) C. boyi Nielsen, Kristensen y Pape, 2015 se reportó en Francia metropolitana (14) en una granja con ganado (20); (iii) C. bysta Sarvašová y Mathieu, 2017 se reportó en Francia metropolitana (15) y (iv) C. cryptipulicaris Talavera, Muñoz-Muñoz, Verdún y Pagès, 2017 (13, 17, 18).
La distribución de las especies no es homogénea en estos cuatro grupos: por ejemplo, el litoral mediterráneo y Córcega presentan el mismo clima, pero una especie presente en Córcega no está necesariamente presente en el litoral mediterráneo y viceversa (es decir, C. corsicus Kremer, Leberre y Beaucournu-Saguez, C. derisor Callot y Kremer, C. heteroclitus Kremer y Callot, C. impunctatus Goetghebuer, C. indistinctus Khalaf, C. jamaicensis Edwards, C. maritimus paucisensillatus Callot, Kremer y Rioux, C. minutissimus (Zetterstedt), C. montanus Shakirzjanova, C. nubeculosus (Meigen), C. paradisionensis Boorman, C. reconditus Campbell y Pelham-Clinton, C. riebi Delécolle, Mathieu y Baldet, C. saevus Kieffer, C. sahariensis Kieffer, C. salinarius Kieffer, C. segnis Campbell y Pelham-Clinton, C. simulator Edwards, C. tauricus Gutsevich, C. vexans (Staeger)). Se seleccionaron todos los artículos, incluyendo Culicoides spp. y preferencia de hospedero. Todas las publicaciones han sido leídas. Nuestro estudio utilizó un enfoque tradicional (análisis de PCR de harinas de sangre tomadas del huésped por hembras de Culicoides) e investigaciones indirectas (cebos para animales, aspiración directa, trampas de luz y tiras de pegamento) en la región Paleártica para investigar las preferencias alimentarias de Culicoides spp. Los datos que encontramos en la literatura provienen de varios países, incluido el país que describió por primera vez el tipo y la especie en la región Paleártica (Tabla 1). Las preferencias alimentarias de las especies de mosquitos picadores Culicoides presentes en Francia (Tabla 1) se han relacionado con el ganado (Tabla 2).
En segundo lugar, los documentos, seleccionados por Prudhomme et al. (19), se analizan en la Tabla Suplementaria S1. Las publicaciones seleccionadas (se centran en los mosquitos mordedores) se revisaron en texto completo para la inclusión de ganado (ganado O ganado O bovino O vaca O carne de res O ternero O terneros O vaquilla).
Resultados
En total, se encontraron 45 especies que se alimentan de sangre del ganado (Tabla 2). Se ha reportado que cuatro especies (C. fagineus Edwards, C. haranti Rioux, Descours y Pech, C. montanus Shakirzjanova y C. semimaculatus Clastrier) se alimentan de ganado sin información sobre el método de recolección (anotado en el Cuadro 2). Finalmente, 14 especies (C. albicans (Winnertz), C. cataneii Clastrier, C. fascipennis (Staeger), C. festivipennis Kieffer, C. gejgelensis Dzhafarov, C. heliophilus Edwards, C. impunctatus C. longipennis Khalaf, C. maritimus Kieffer, C. minutissimus, C. shaklawensis Khalaf, C. stigma (Meigen). C. subfagineus Se ha reportado que Delécolle y Ortega y C. subfasciipennis (Kieffer) se alimentan de ganado basándose únicamente en investigaciones indirectas.
En segundo lugar, sobre la base de 62 artículos revisados, solo se utilizaron 4 artículos para compilar la lista de distribución actual de la especie entre el ganado (21-24). En total, se reportaron 18 especies en bovinos: C. achrayi Kettle y Lawson, C. brunnicans Edwards, C. chiopterus (Meigen), C. deltus Edwards, C. dewulfi Goetghebuer, C. duddingstoni Kettle y Lawson, C. festivipennis, C. furcillatus Callot, Kremer y Paradis, C. lupicaris Downes y Kettle, C. minutissimus, C. newsteadi Austen, C. obsoletus (Meigen), C. pallidicornis Kieffer, C. pictipennis (Staeger), C. pulicaris (Linnaeus), C. punctatus (Meigen), C. scoticus Downes y Kettle, C. vexans Obsoletus group y C. obsoletus/C. scoticus.
Discusión
La epidemiología de las enfermedades transmitidas por vectores está relacionada con el huésped preferido y el comportamiento alimentario del artrópodo vector. Nuestros resultados revelan que 45 especies se alimentan de ganado (Tabla 2). Los huéspedes vertebrados de 31 (9) y 37 (10) especies de Culicoides han sido identificados previamente por medios moleculares. De hecho, los métodos de biología molecular e indirecta son compatibles (Tabla 2). Hay más reportes sobre los hospederos preferidos de Culicoides spp. por métodos indirectos que por herramientas moleculares (Tabla 2). Por último, la investigación que utiliza la proteómica para identificar las proteínas del huésped revela un grupo de huéspedes más diverso que la investigación que utiliza un enfoque molecular tradicional (24). Para C. imicola Kieffer, por ejemplo, el número de huéspedes varía entre 1,5 y 5. Los estudios futuros sobre las fuentes de harina de sangre (es decir, los huéspedes) podrían utilizar una combinación de métodos basados en la PCR y la proteómica para caracterizar mejor el espectro del huésped Culicoides.
Prudhomme et al. (19) propusieron aplicar un paso con tres ítems (Francia O Córcega O francés) Y (ganado O ganado OR bovino O vaca O carne de vacuno O ternero O terneros O vaquilla) Y (hematófago* OR hematófago* OR vector* O artrópodo* O insecto* O garrapata* O ácaro* O acari*) para buscar literatura sobre la presencia de Culicoides entre el ganado. Informaron de 94 especies de Culicoides registradas en diferentes tipos de explotaciones ganaderas en Francia continental y Córcega. Sin embargo, su revisión contiene muchos errores: (i) muchas de las referencias se basan en la ecología larvaria (25-30) y estos trabajos no describieron ni los animales ni las granjas en las proximidades de los lodos recolectados; (ii) las referencias (25, 31–33) no cumplen con el ítem «ganado O ganado O bovino O vaca O carne de vacuno O ternero O terneros O vaquilla»; (iii) C. cameroni Campbell y Pelham-Clinton y C. clintoni Boorman se recolectaron en áreas naturales y no en granjas (34), por lo que C. clintoni no se encontró con ganado; iv) se han recogido muchos Culicoides a través del programa nacional de vigilancia en Francia (35). Se colocaron trampas entre varios tipos de ganado tanto en Córcega [ovejas, vacas, caballos (36); ovejas (37); ovejas, vacas (16)] como en la Francia continental [ovejas (37); ovejas y ganado vacuno (16, 21, 38, 39)]. Por lo tanto, las referencias que utilizaban los resultados de Culicoides atrapados durante las actividades del programa nacional de vigilancia no separaban únicamente las explotaciones con ganado de las explotaciones con otros animales. En consecuencia, la lista resultante, que se dice que se centra únicamente en el ganado, no es fiable; v) al comienzo del programa nacional de vigilancia de Culicoides, la composición del grupo Pulicaris incluía tres especies (C. pulicaris, C. lupicaris Downes y C. flavipulicaris Dzhafarov) (16). En la actualidad, en Francia el grupo Pulicaris incluye seis especies (C. boyi, C. bysta, C. cryptipulicaris, C. pulicaris, C. lupicaris y C. flavipulicaris) (véase Material y Métodos y Tabla 1) pero este nuevo grupo no ha sido incorporado en la última publicación (40); vi) Culicoides ibericus Dzhafarov, C. manchuriensis, Tokunaga, C. sahariensis, C. tauricus y C. vexans se encuentran en la Francia metropolitana, pero no en Córcega (16); (vii) C. pseudopallidus Khalaf 1961 está presente en Francia, pero C. pseudoheliophilus no (16); viii) por último, C. accraensis Carter, Ingram y Macfie, C. albipennis Kieffer, C. musicola (especie inválida), C. pumilus (Winnertz), C. sergenti (Kieffer) y C. sigrosignatus (especie inválida) no se han registrado en Francia (14, 16). En nuestra opinión, las especies de Culicoides presentadas en esta revisión sistemática (19) no están alineadas con la realidad de campo. Nuestros datos muestran que 18 especies están presentes entre el ganado en Francia (continente sin Córcega). La revisión de Prudhomme et al. (19) utiliza gran parte de los resultados obtenidos por la vigilancia nacional. Pero las publicaciones no separaban las granjas con ganado solo de las granjas con otros animales (ver arriba). Se debe ejercer una gran vigilancia cuando elaboramos una revisión (basada en solicitudes en bases de datos), en particular para elegir los artículos.
Las referencias utilizadas por Prudhomme et al. (19) incluyen cuatro técnicas para caracterizar la presencia de mosquitos picadores de Culicoides entre el ganado: cebos de animales, ecología de larvas, trampas de luz y la comida de sangre de las hembras de Culicoides. Si bien las trampas de luz ofrecen una buena descripción de la diversidad (7), no reflejan con precisión las proporciones de mosquitos picadores en un área (41). La trampa de luz no es adecuada para los mosquitos que se alimentan de un animal (42). Las hembras atrapadas con una comida de sangre en el abdomen se pueden usar para revelar con precisión las preferencias del huésped al identificar el origen de la comida de sangre, pero existe un sesgo flagrante porque solo se capturan especies nocturnas y el atractivo de las trampas de luz es limitado. Los cebos para animales se pueden usar para identificar las preferencias del huésped y las tasas de ataque mediante el conteo e identificación de la cantidad de mosquitos mordedores que se pueden capturar de un huésped específico. La ecología larvaria ofrece el conocimiento de sustratos adecuados para el desarrollo larvario de Culicoides. Este método no es adecuado para investigar las relaciones entre una especie y un huésped [en Prudhomme et al. (19) sólo hay una referencia (23)]. Un estudio en granjas ganaderas belgas ha demostrado que se obtuvieron 13 especies de Culicoides por incubación de muestras de suelo (43) y 11 especies se presentaron en el ganado. En contraste, Uslu y Dik (44) describen los sitios de reproducción de 18 especies de Culicoides en Turquía sin describir los sitios ambientales. Los estudios futuros sobre el desarrollo de las larvas en el entorno inmediato de las explotaciones ganaderas arrojarán luz sobre los microhábitats de los mosquitos picadores de Culicoides.
Se utilizan cinco criterios para considerar a un artrópodo como vector biológico de arbovirus (45, 46), incluyendo la presencia de virus (es) y la abundancia del vector sospechoso. Las trampas de luz subestiman el número de Culicoides presentes en un área (41), por lo que C. chiopterus (Meigen) no se había considerado seriamente como un vector potencial del virus de la lengua azul (41). El programa nacional de vigilancia francés (35) ha notificado especies en «grupos o complejos» para mostrar la distribución de las especies y la dinámica estacional (16). Los estudios epidemiológicos pueden utilizar las características de las alas para agrupar especies con marcas similares sin necesidad de montar los especímenes (47). Pero en este caso, los resultados no son adecuados para caracterizar la abundancia de especies específicas. Sin embargo, el programa de vigilancia permite modelar la abundancia de Culicoides spp. con el fin de identificar períodos de riesgo en Francia (48).
Los contactos entre los huéspedes vertebrados competentes y los insectos vectores son vitales para que los patógenos transmitidos por vectores completen con éxito su ciclo de transmisión (49). El ganado es muy atractivo para los Culicoides, con 45 especies que se alimentan de ellos (Tabla 2) de las 92 especies presentes en Francia. Entre las especies que se alimentan de ganado, C. chiopterus, C. dewulfi, C. imicola, C. obsoletus, C. pulicaris, C. punctatus, C. scoticus son vectores confirmados o probables de BTV (50) y SBV (51). Además, se han registrado o sospecha que dos especies del complejo newsteadi y dos especies (C. nubeculosus, C. lupicaris) están implicadas en la transmisión del virus de la lengua azul y del virus de la lengua azul (50, 51), respectivamente. La mayoría de las especies de Culicoides son oportunistas y pueden cambiar de huésped dependiendo de la disponibilidad (9, 10). Por ejemplo, C. scoticus puede cambiar de su huésped mamífero preferencial (predominante) a otros huéspedes de acuerdo con la disponibilidad del sitio y del huésped (20). Se sabe que muchas especies de Culicoides se alimentan de aves y transmiten el parásito aviar Haemoproteus (52, 53). La lista de Culicoides ornitófilos incluye 18 especies (C. alazanicus Dzhafaraov, C. cataneii, C. chiopterus, C. circumscriptus Kieffer, C. clastrieri Callot, Kremer y Déduit, C. festivipennis, C. griseidorsum Kieffer, C. impunctatus C. kibunensis Tokunaga, C. obsoletus, C. pallidicornis, C. pictipennis, C. pulicaris, C. punctatus, C. scoticus, C. segnis, C. seminaculatus y C. univittatus Vimmer) (9, 52-54). Catorce de estas especies pueden cambiar ocasionalmente a ganado (Tabla 2). Por el contrario, varias especies suelen alimentarse de mamíferos o aves con indiferencia, y pueden cambiar de uno a otro (9, 10). La relación entre los insectos y su huésped es, por lo tanto, un factor clave en la transmisión de patógenos, incluida la disponibilidad del huésped (atractivo y aceptabilidad) (55). Las especies de Culicoides se alimentan desproporcionadamente de diferentes especies hospedadoras (11, 42). Por ejemplo, se ha reportado que Culicoides spp. se alimenta de ganado nueve veces más que de ovejas (42), lo que muestra su atracción por el ganado más que por las ovejas (11). Sin embargo, la diversidad de hospederos afecta la diversidad de especies de Culicoides (7, 11, 22, 34, 42). Los culicoides, usan a los huéspedes de manera diferente según sus ubicaciones de alimentación preferenciales en el cuerpo. Además, en un estudio, las especies de Culicoides cambiaban entre huéspedes (una vaca y una oveja) y entre partes del cuerpo atacadas (42). Se recolectaron más mosquitos mordedores de la cabeza que de la espalda, el vientre/flanco y las patas (11). Una posible explicación podría ser la adaptación de Culicoides a un huésped preferencial (predominante) a través de la morfología específica de las antenas, palpos y el número y/o distribución de sensilla (9, 10). Esto significa que las estructuras sensoriales se pueden usar para distinguir entre ornitófilos, mamíferos u ornitófilos.especies ammalófilas. Las comidas de sangre de Culicoides no se incluyen sistemáticamente en la literatura de investigación de Culicoides (solo 24 referencias en la región Paleártica). No obstante, como se ha comentado, es un factor clave para identificar el espectro de huéspedes de una especie con el fin de anticipar/comprender la transmisión de patógenos. Por lo tanto, los estudios adicionales que incluyen tanto enfoques moleculares como investigaciones indirectas y que se centran en la preferencia del huésped por especies de Culicoides con actividades nocturnas y diurnas proporcionarían una mayor comprensión de los patrones de alimentación de Culicoides y las interacciones vector-huésped.
En conclusión, nuestro estudio investigó la relación entre el ganado y los mosquitos mordedores a partir de investigaciones directas e indirectas. Los datos de la literatura informan que todas las especies de Culicoides en Francia están presentes entre el ganado, pero nuestros resultados revelan que solo 18 especies están presentes entre el ganado y 45 especies se alimentan de ganado de las 92 especies presentes. Podría inducir a error afirmar que las especies que se encuentran cerca del ganado interactúan con ese ganado a través de la ingesta de sangre, y la investigación debe centrarse en demostrar la relación entre el mosquito y el huésped vector a través de medios modernos y tradicionales para identificar tanto las especies involucradas en la transmisión viral como los virus transmitidos.
Declaración de disponibilidad de datos
Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse a los autores correspondientes.
Contribuciones de los autores
CM: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Obtención de fondos, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Software, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. LH-H: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Obtención de fondos, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Software, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. DA: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Obtención de fondos, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Software, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición.
Financiación
El/los autor/es declara(n) que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.
Conflicto de intereses
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Material complementario
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Palabras clave: Francia, bovino, Culicoides , vectores, patógeno
Cita: Millot C, Hadj-Henni L y Augot D (2024) Culicoides mordiendo mosquitos entre el ganado en Francia: desconfíe de los datos de la literatura. Frente. Vet. Sci. 11:1451442. doi: 10.3389/fvets.2024.1451442
Editado por:
Faham Khamesipour, Universidad de Ciencias Médicas de Teherán, Irán
Revisado por:
Chris Chase, Universidad Estatal de Dakota del Sur, Estados
Unidos Karien Labuschagne, Consejo de Investigación Agrícola de Sudáfrica (ARC-SA), Sudáfrica
Derechos de autor © 2024 Millot, Hadj-Henni y Augot. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).
*Correspondencia: Christine Millot, de christine.millot@univ-reims.fr; Denis Augot, denis.augot@anses.fr
†ORCID: Denis Augot, orcid.org/0000-0001-5425-5525
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