1 Introducción

La inclinación de la cabeza en posición (PHT) en neurología veterinaria es un signo clínico que ocurre cuando la cabeza se inclina en el lado opuesto de un giro lateral voluntario de la cabeza (por ejemplo, se inclina hacia la izquierda cuando la cabeza se mueve hacia la derecha y viceversa) (1, 2). En particular, la inclinación de la cabeza está ausente cuando la cabeza se mantiene inmóvil o cuando el animal se mueve hacia adelante. La PHT se ha documentado en varios casos, incluyendo tres perros con hipoplasia cerebelosa [específicamente del nódulo y la úvula (NU)] (1), un perro con un tumor que invade la NU (3-5) y nueve perros con enfermedad lisosomal (6). En este último, todo el cerebro, incluida la NU, estaba atrófico. Se cree que la PHT es causada por una falta de entrada inhibitoria a los núcleos vestibulares debido a la disfunción de la NU. Además, se ha reportado PHT en 14 gatos con miopatía hipopotasémica (7) y 2 gatos con miastenia gravis (8). En estos casos, se cree que el mecanismo de la PHT implica una función alterada de los husos musculares en los músculos recto y oblicuo de la cabeza. Esta alteración posiblemente conduce a la interrupción de la información propioceptiva desde los husos hasta la NU, lo que dificulta la capacidad de la NU para inhibir la excitación de los núcleos vestibulares rostral, medial y caudal inducida por el movimiento de la cabeza (7, 8).

Las enfermedades vestibulares periféricas bilaterales ocurren ocasionalmente en perros y más frecuentemente en gatos, a menudo como resultado de otitis bilateral interna o enfermedad vestibular idiopática (9). Los animales afectados suelen agacharse cerca del suelo, caminan vacilantes y pueden caer a ambos lados (9). A diferencia de las condiciones vestibulares unilaterales, estos animales no presentan inclinación de la cabeza ni nistagmo patológico y carecen de reflejos vestibulo-oculares. En cambio, a menudo muestran amplias excursiones laterales de la cabeza, interpretadas como intentos de estabilizar el campo visual en ausencia de nistagmo fisiológico (9).

En este estudio describimos los casos de un perro y cuatro gatos con enfermedades vestibulares periféricas bilaterales que presentan HTF. Se discute el mecanismo de la PHT en estos animales.

2 Descripción del caso

2.1 Caso 1

Una gata de 14 años y 8 meses de edad, castrada y de pelo corto (DSH) fue remitida a la Clínica de Animales de Tamura para un examen detallado de la ataxia y las amplias excursiones laterales de la cabeza, que habían estado presentes durante un período de tiempo desconocido. El gato había sido tratado con esteroides (detalles desconocidos) para la inclinación unilateral de la cabeza (lado desconocido) durante los 2 meses anteriores en otro hospital. Cuando se observaron amplias excursiones laterales de la cabeza, se observó PHT simultáneamente (Video Suplementario 1). El examen neurológico reveló ataxia vestibular, pérdida de los reflejos vestibulo-oculares y falta de respuesta al sonido. La localización de la lesión neuroanatómica fue: aparato vestibulococlear periférico, bilateralmente. El hemograma completo (CSC) no reveló anomalías. La bioquímica sérica reveló un aumento de la actividad de las transaminasas alanina [132 UI/L; intervalo de referencia [IR] 18-51 UI/L]. Los hallazgos de la resonancia magnética fueron consistentes con otitis media/interna bilateral (0.3T Hitachi Airis II comfort) (9-11) (Figura 1). No se recolectó líquido cefalorraquídeo (LCR) debido a limitaciones financieras. Se prescribió tratamiento médico con cefovecina sódica (8 mg/kg s.c., una vez cada 2 semanas) y marbofloxacino (8,5 mg/kg, p.o., sid) durante 10 semanas, pero los signos no cambiaron al final del tratamiento.

Figura 1. Imágenes de resonancia magnética transversal ponderada en T2 a nivel de las ampollas timpánicas. A) Caso 1. Ambas cavidades timpánicas están casi completamente llenas de material bastante homogéneo, hiperintenso a la sustancia gris (flechas). B) Caso 3. La cavidad timpánica derecha está casi completamente llena de material bastante homogéneo, hiperintenso a la sustancia gris (flecha). A lo largo de las paredes de la cavidad timpánica izquierda se adhiere material de intensidad de señal similar (punta de flecha). C) Caso 4. La cavidad timpánica derecha está completamente llena de material bastante homogéneo, hiperintenso a la sustancia gris (flecha). A lo largo del borde ventral de la cavidad timpánica izquierda (punta de flecha) hay una tenue media luna de material de intensidad de señal similar. d) Caso 5. Ambas cavidades timpánicas están completamente rellenas de material bastante homogéneo, hiperintenso a la sustancia gris (flechas).

2.2 Caso 2

Una gata DSH castrada de 8 años fue remitida a la Clínica de Animales de Tamura con signos de nistagmo horizontal con fase rápida hacia la derecha y excursiones laterales de la cabeza que se habían observado durante 10 días antes de la derivación. El gato tenía un sistema de derivación ureteral subcutánea que había sido implantado para el tratamiento del cálculo ureteral 3 años antes por los veterinarios de referencia. Además, se había diagnosticado poliartritis 4 meses antes y se administró prednisolona desde entonces (dosis en el momento de la derivación: 1,5 mg/kg una vez al día). Dos meses y medio antes de la presentación, el gato había comenzado a mostrar signos compatibles con un trastorno vestibular unilateral. En concreto, los signos reportados en los expedientes médicos y por el propietario incluían un nistagmo patológico espontáneo, inclinación de la cabeza, postura amplia y ataxia vestibular. Los detalles del lado de las anomalías no se anotaron en los archivos. A partir de entonces, los signos vestibulares habían mejorado gradualmente. Cuando se notaron los signos actuales, 10 días antes de la derivación, la prednisolona se redujo a 0,8 mg/kg una vez al día. En el momento de la llegada a Tamura Animal Clinic, aunque no se pudo realizar un examen neurológico detallado debido a la naturaleza agresiva del gato, no se observó nistagmo patológico ni fisiológico. Se observó PHT durante las excursiones de la cabeza (Video Suplementario 1). La localización de la lesión neuroanatómica fue: aparato vestibular periférico, bilateral. El hemograma completo y la bioquímica sérica no revelaron anomalías. La resonancia magnética no reveló anomalías en el cerebro, el oído medio o el oído interno (0,3T Hitachi Airis II comfort). No se recogió el líquido porcina debido a limitaciones financieras. Se realizó el diagnóstico de enfermedad vestibular idiopática bilateral. No se le administró ningún tratamiento específico. La ataxia vestibular mejoró, pero no hubo cambios en el movimiento de la cabeza. Cuatro meses después, el gato falleció como consecuencia de una anemia progresiva de causa desconocida.

2.3 Caso 3

Una gata DSH castrada de 12 años y 5 meses de edad presentó una inclinación de la cabeza del lado derecho y nistagmo horizontal con fase rápida hacia la derecha que había estado presente durante los últimos 3 meses. El paciente fue tratado con esteroides (detalles desconocidos) en otro hospital. Dos meses después del inicio, la inclinación de la cabeza era menos notable pero persistente. El gato fue remitido a la Clínica de Neurología Animal de Neuro Vets con signos de ataxia vestibular más prominentes en las extremidades pélvicas y amplias excursiones laterales de la cabeza que se habían notado durante 2 semanas antes. Al caminar, se observó un leve PHT (Video Suplementario 2). La exploración neurológica reveló ataxia vestibular bilateral, pero ligeramente asimétrica (tendencia a inclinarse hacia la izquierda con las extremidades pélvicas y el tronco caudal), pérdida de los reflejos vestibulo-oculares y falta de respuesta al sonido. La localización de la lesión neuroanatómica fue: aparato vestibulococlear periférico, bilateralmente. El hemograma completo y la bioquímica sérica no revelaron anomalías. Los hallazgos de la resonancia magnética fueron compatibles con otitis media/interna bilateral (0.4T Hitachi APERT Lucent) (9-11) (Figura 1). No se recogió el líquido porcina debido a limitaciones financieras. Se inició tratamiento médico con amoxicilina clavulanato (30 mg/kg, p.o., dos veces al día) durante 8 semanas. Los signos neurológicos no se resolvieron, pero fueron menos graves durante el transcurso del tratamiento y después del tratamiento a las 8 semanas de seguimiento.

2.4 Caso 4

Una gata DSH castrada de 15 años de edad fue presuntamente diagnosticada con otitis media/interna bilateral 1 semana antes, inmediatamente después de que se le aplicara medicación tópica (Neptra, Elanco) en ambos oídos para un diagnóstico de otitis externa (basado en hallazgos otoscópicos) bilateralmente en otro hospital. La integridad o ruptura de la membrana timpánica no se informó en los expedientes médicos. Inmediatamente después del tratamiento médico tópico, el gato mostraba ataxia vestibular bilateral simétrica grave, babeo y síndrome de Horner bilateral (miosis, enoftalmos, ptosis y protrusión del tercer párpado), y había dejado de responder al sonido. Inmediatamente después, las orejas se lavaron y el veterinario de referencia administró prednisolona (1 mg/kg, p.o., sid) y metoclopramida (0,2 mg/kg, p.o., tres veces). La ataxia mejoró gradualmente, pero persistieron otros signos y el gato fue remitido al servicio de neurología del Hospital de Referencia IVC Evidensia de Arnhem. El examen neurológico reveló ataxia vestibular bilateralmente simétrica, excursiones laterales amplias de la cabeza, PHT (Video Suplementario 1), reflejos palpebrales bilateralmente levemente disminuidos, síndrome de Horner bilateral, pérdida de los reflejos vestibulo-oculares y falta de respuesta al sonido. La localización de la lesión neuroanatómica fue: aparato vestibulococlear periférico, bilateralmente. El hemograma completo y la bioquímica sérica no revelaron anomalías. La resonancia magnética (1,5T Canon Vantage Elan), los hallazgos de la otoscopia y la historia clínica fueron consistentes con un diagnóstico de disrupción bilateral de la membrana timpánica, ototoxicidad y otitis media/interna (presuntamente estéril) (Figura 1) (9-11). No se colectó líquido cefalorraquídeo. Después del lavado de las cavidades timpánicas, el paciente fue tratado médicamente con medicación auricular tópica cada dos días (gotas de miel para los oídos, Dermiel^®, AST Farma B.V., Países Bajos, y acetónido de triamcinolona 0,1%), limpiador tópico de oídos una vez cada 2 semanas (VetSoothe Clear^®) y dexametasona oral (0,08 mg/kg, p.o., sid) durante 1 semana. Los medicamentos tópicos auriculares se redujeron gradualmente y se suspendieron después de 2 meses. A los 4 meses de seguimiento, todavía se notaba ataxia vestibular persistente bilateralmente simétrica y el gato seguía sin responder al sonido. Los signos del síndrome de Horner eran menos evidentes (todavía había ptosis leve, miosis y protrusión del tercer párpado).

2.5 Caso 5

Una hembra de bulldog francés de 3 años y 8 meses fue remitida a la Clínica de Animales Tamura por inicio repentino de vómitos, nistagmo rotatorio y movimientos anormales de la cabeza y el tronco que habían comenzado 2 días antes de la referencia. El perro tenía dificultades para ponerse de pie y rodaba repetida y rápidamente la cabeza de un lado a otro con el abdomen en el suelo. El tronco también rodaba de lado a lado (Video complementario 3). El examen neurológico reveló ataxia vestibular severa bilateralmente simétrica, sacudidas de cabeza, pérdida de los reflejos vestibulo-oculares y falta de respuesta al sonido. La localización de la lesión neuroanatómica fue: aparato vestibulococlear periférico, bilateralmente. El hemograma completo y la bioquímica sérica revelaron una concentración elevada de proteína C reactiva (PCR) (>7,0 mg/dL; RI <0,3). Los hallazgos de la resonancia magnética fueron compatibles con otitis media/interna bilateral (Figura 1) (9-11), cambios inflamatorios alrededor de la bulla timpánica derecha y meningitis focal en el área del tronco encefálico derecho (0,3T Hitachi Airis II comfort). No se recogió el líquido porcina debido a limitaciones financieras. Tratamiento médico con citrato maropitant monohidrato (1 mg/kg, s.c. sid), cefovecina sódica (8 mg/kg s.c.), orbifloxacino (5 mg/kg s.c. sid) y líquido subcutáneo (durante 6 días) hasta que el perro tuviera una ingesta satisfactoria de líquidos orales y alimentos. Una semana después del inicio del tratamiento, el paciente era capaz de caminar, pero se observaron excursiones de la cabeza y HTP (Video 3). La concentración de PCR había disminuido a dentro de RI. Se administró cefovecina sódica adicional (8 mg/kg s.c. una vez cada 2 semanas) y marbofloxacino (6,9 mg/kg, p.o., sid) durante 8 semanas. Ocho semanas después, se presentaban déficits neurológicos residuales, consistentes en ataxia vestibular leve bilateralmente simétrica, excursiones de la cabeza y HTF. En la reevaluación 4 años después, se mantuvo una ataxia vestibular leve bilateralmente simétrica, pero las excursiones de la cabeza y la HTP habían desaparecido. No está claro cuándo desapareció el PHT.

3 Discusión

La vía neuronal para el mantenimiento del equilibrio de la cabeza se describe a continuación. En un animal en reposo, los otolitos izquierdo y derecho reciben estimulación gravitacional simétrica. Esta estimulación se transmite a través del nervio vestibular a los núcleos vestibulares laterales izquierdo y derecho, que mantienen el equilibrio de la cabeza al contraer por igual los músculos oblicuo y recto de la cabeza, los músculos antigravedad de la cabeza, a ambos lados a través del tracto espinal vestibular lateral ipsilateral. Cuando la cabeza se mueve hacia la izquierda, los núcleos vestibular rostral, medial y caudal detectan el desplazamiento del centro de gravedad hacia la izquierda, principalmente a través de la entrada de los canales semicirculares izquierdo y derecho. Para mantener el equilibrio, el lado izquierdo del cuerpo a través del tracto vestibuloespinal medial aumenta el tono de los grupos musculares antigravedad del lado izquierdo y el lado derecho lo disminuye, evitando así que el cuerpo caiga hacia la izquierda (12). Además, las respuestas de las neuronas vestibulares están influenciadas por el comportamiento actual y la función motora del animal. La actividad de las neuronas vestibulares está modulada no solo por la entrada del aparato vestibular periférico, sino también por las aferencias receptivas propioceptivas y las señales eferentes de los núcleos motores y la corteza durante los movimientos activos (13).

Cuando la cabeza se mueve lateralmente hacia la izquierda, la NU compara la entrada del aparato vestibular a través del tracto vestibulocerebeloso con la entrada de los husos musculares de los músculos del cuello a través del tracto espino-cuneocerebeloso. Esta comparación proporciona información de posición relativa entre la cabeza y el tronco. A continuación, la NU emite señales para inhibir la sobreexcitación de los núcleos vestibulares reflexivos rostral, medial y caudal del lado izquierdo. La disfunción de la NU puede causar una inclinación de la cabeza hacia la derecha debido a una tensión excesivamente alta de los músculos antigravedad del lado izquierdo (1). Este fenómeno pone de manifiesto la importancia de que la NU reciba información tanto del aparato vestibular como de los husos musculares de los músculos cervicales para su función inhibitoria (12). En afecciones como la miopatía hipopotasémica y la miastenia gravis en gatos, la reducción de la entrada de los husos musculares cervicales debido a la disfunción del huso muscular puede dar lugar a PHT (7, 8). En los cinco casos presentados, no se consideró que ninguno de los pacientes tuviera una disfunción de NU o una enfermedad muscular. En los casos de disfunción vestibular periférica bilateral, el movimiento de la cabeza se detecta mediante los husos de los músculos cervicales. La estimulación del tracto vestibuloespinal medial aumenta la tensión de los músculos oblicuo y recto de la cabeza en el lado hacia el que gira la cabeza (1). Sin embargo, la NU no produce una salida inhibitoria porque la entrada del aparato vestibular a la NU se pierde, lo que resulta en la PHT (7, 8). Curiosamente, el PHT en el Caso 5 desapareció en la reevaluación 4 años después. De manera similar, en un caso canino de hipoplasia cerebelosa, también se resolvió la HTF, que se postuló que se debía a una «compensación» (1). Se sabe que los signos vestibulares bilaterales se compensan con el tiempo (14, 15), lo que sugiere que alguna forma de compensación del sistema cerebeloso-vestibular podría explicar la desaparición del PHT en el caso 5.

Postulamos que en nuestros cinco casos reportados, fue la falta de entrada de los componentes periféricos del sistema vestibular (es decir, las estructuras del oído interno y el nervio vestibulococlear) lo que condujo a la disfunción de NU y los signos clínicos de PHT. Para dos de los cinco pacientes (casos 2 y 5), consideramos poco probable que ambos sistemas vestibulares periféricos estuvieran afectados al mismo tiempo. Proponemos que la afectación vestibular unilateral dio lugar primero a signos vestibulares periféricos unilaterales y luego se afectó el otro sistema vestibular que funcionaba normalmente, culminando en una disfunción vestibular periférica bilateral. Estos casos mostraron nistagmo patológico en la segunda ocasión. Nuestra hipótesis es que se ha producido algún grado de compensación después del inicio inicial de la disfunción vestibular unilateral. Cuando el sistema vestibular periférico unilateral está dañado, la entrada de ese lado del sistema vestibular periférico está ausente. La transmisión de señales a las neuronas del núcleo vestibular del lado dañado se reduce notablemente o está ausente. Se cree que la compensación vestibular ocurre debido a la liberación de inhibición a través de fibras comisurales desde los núcleos vestibulares del lado sano al lado afectado, lo que resulta en un aumento en el disparo espontáneo y también en la entrada de información rotacional desde el canal semicircular del lado sano (16). Hasta el momento de la pérdida de la entrada vestibular periférica del lado previamente sano, los núcleos vestibulares bilaterales estaban activos una vez más (la función de los núcleos del lado afectado «compensada»). La pérdida de la entrada vestibular periférica del lado previamente sano da lugar a un nuevo desequilibrio de la actividad en ambos núcleos vestibulares y a un nistagmo patológico y espontáneo. La eventual desaparición del nistagmo patológico posterior podría explicarse por otra «ronda» de compensación.

El balanceo repetido y rápido de la cabeza y el tronco hacia la izquierda y la derecha con el abdomen en el suelo observado en el segundo día en el Caso 5 no ha sido reportado previamente. Sin embargo, se han descrito signos similares en gatos de laboratorio dentro de los 0-2 días posteriores a la laberintectomía bilateral (14, 15). En estos estudios, los gatos fueron capaces de sentarse 1-2 días después de la operación, y se observaron oscilaciones de la cabeza, denominadas «excursiones» en la literatura (14, 15). Estas oscilaciones de la cabeza incluían un ligero componente de balanceo, aunque el lado no se describió. El PHT observado en el presente estudio puede corresponder al componente rodante al que se referían estos autores (14, 15). El período comprendido entre el^2º y el^7º día postoperatorio estuvo marcado por una rápida recuperación, con la recuperación de las capacidades para estar de pie y caminar. Las semanas 2 a 6 representaron la fase de recuperación lenta, durante la cual se recuperaron la mayoría de las funciones, aparte de la ataxia leve persistente. Cuatro meses después de la operación, las oscilaciones de la cabeza ya no eran evidentes en los gatos lesionados experimentalmente (14, 15).

Este estudio tiene algunas limitaciones, entre ellas el pequeño número de casos. Se justifica una observación más detallada de los signos clínicos y la progresión en una cohorte más grande con características similares. Otra limitación es que el diagnóstico y los tratamientos de la otitis interna bilateral en tres gatos y un perro se basaron únicamente en la anamnesis, los hallazgos clínicos y los hallazgos de la resonancia magnética. En esos casos no se realizaron cultivos ni pruebas de sensibilidad del contenido del oído medio ni de enrojecimientos. Aunque el diagnóstico de otitis interna infecciosa no está confirmado formalmente (lo que requeriría un muestreo riguroso o histopatología), la presencia de signos clínicos como la pérdida del nistagmo fisiológico y la falta de respuesta al sonido apoyaron el diagnóstico de disfunción vestibulococlear bilateral. Junto con los hallazgos de la resonancia magnética, los diagnósticos de otitis media/interna en este informe se alinean con los de otros informes y que son aceptados dentro de la comunidad de neurología veterinaria (9, 10, 17, 18). El tratamiento antibiótico para la otitis media/interna debe, cuando sea posible, basarse en pruebas de sensibilidad (17). Sin embargo, desafortunadamente, incluso cuando se realizan cultivos, a menudo son negativos, aunque todavía se sospecha una causa bacteriana (9, 11, 17, 18). Por lo tanto, las opciones empíricas, las preferencias del médico y, en general, los antibióticos de amplio espectro entran en juego cuando se tratan los casos de (sospecha) de otitis bacteriana media/interna.

En conclusión, este reporte identificó un tercer sitio de lesión (aparato vestibular periférico bilateral) capaz de producir PHT, además de los NU y los husos musculares cervicales bilaterales previamente reportados. Aunque hipotético, todos estos sitios de lesión son parte del sistema que mantiene el equilibrio de la cabeza durante el movimiento de la cabeza y cualquier lesión que afecte a estas estructuras podría resultar en PHT. Estas hipótesis pueden fortalecerse a través de la observación adicional de casos clínicos.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo/material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

No se requirió aprobación ética para los estudios con animales de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales porque se trata de un estudio observacional descriptivo retrospectivo. Por lo tanto, no se utilizaron animales vivos en este estudio, y no se requiere la aprobación ética debido a su naturaleza. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.

Contribuciones de los autores

ST: Conceptualización, Curación de datos, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. YN: Curación de datos, redacción, revisión y edición. KS: Curación de datos, redacción, revisión y edición. YT: Redacción – revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declara(n) que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.

Reconocimientos

Los autores agradecen a las siguientes personas por remitir los casos clínicos: Yuji Takenaga, DVM, hospital de animales KAITA (Caso 1); Chisako Kamio, DVM, Centro Médico Animal ALOHA (Caso 2), (Caso 3); Yojiro Tamura, DVM, Hospital de Animales Ohno Chuou Momiji (Caso 5). Los autores agradecen a Laurent Garosi, Vet Oracle Telefariology, DVM, FRCVS, Dip ECVN por su ayuda en la interpretación del estudio de resonancia magnética (Caso 4). Los autores agradecen a todos los veterinarios participantes y al resto del personal que contribuyó al tratamiento clínico de estos pacientes. Una parte de este estudio de caso se presentó como una presentación oral en el congreso anual de la Sociedad Japonesa de Neurología Veterinaria en Naha, Japón, en junio de 2024.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda hacer su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2024.1495807/full#supplementary-material

Video Complementario 1 | Casos 1, 2 y 4-Posicionamiento de la inclinación de la cabeza (la cabeza se inclina en el lado opuesto de un giro lateral voluntario de la cabeza).

Video Complementario 2 | Caso 3-Posicionamiento leve de la inclinación de la cabeza (la cabeza se inclina en el lado opuesto de un giro lateral voluntario de la cabeza).

Video Complementario 3 | Caso 5-Inclinación de la cabeza de lado a lado y torsión del tronco de lado a lado, y posicionamiento de la inclinación de la cabeza (inclinación de la cabeza en el lado opuesto de un giro lateral voluntario de la cabeza).

Referencias