Agresión hacia personas conocidas, extraños y congéneres en perros gonadectomizados e intactos

Agresión hacia personas conocidas, extraños y congéneres en perros gonadectomizados e intactos

Agresión hacia personas conocidas, extraños y congéneres en perros gonadectomizados e intactos

imagenParvene Farhoody1 imagenIndika Mallawaarachchi2 imagenPatricio M. Tarwater3 imagenJames A. Serpell4 imagenDeborah L. Duffy5 imagenChris Zink6*
  • 1Departamento de Psicología, Centro de Graduados de la Universidad de la Ciudad de Nueva York, Nueva York, NY, Estados Unidos
  • 2Departamento de Ciencias Biomédicas, Centro de Ciencias de la Salud de la Universidad Tecnológica de Texas en El Paso, El Paso, TX, Estados Unidos
  • 3Departamento de Bioestadística, Centro de Ciencias de la Salud de la Universidad de Texas en Houston, Houston, TX, Estados Unidos
  • 4Departamento de Estudios Clínicos, Universidad de Pensilvania, Filadelfia, PA, Estados Unidos
  • 5Oficina de Investigación y Eficacia Institucional, Universidad de las Artes, Filadelfia, Pensilvania, Estados Unidos
  • 6Zink Integrative Sports Medicine, Ellicott City, MD, Estados Unidos

La gonadectomía se usa ampliamente para tratar y prevenir problemas de comportamiento, incluido el comportamiento agresivo de los perros. El objetivo de este estudio fue determinar si el comportamiento agresivo hacia personas conocidas, extraños u otros perros era significativamente diferente en perros gonadectomizados a varias edades en comparación con perros intactos utilizando el Cuestionario de Investigación de Evaluación del Comportamiento Canino (C-BARQ) con análisis multivariante. De las 15.370 encuestas iniciales, se excluyeron las de perros que informaron haber sido gonadectomizadas con menos de 6 semanas de edad o para corregir un problema de conducta, y las que tenían respuestas incompletas a preguntas sobre variables independientes o dependientes, quedando 13.795 para el análisis de la conducta agresiva hacia personas conocidas: 13.498 para la conducta agresiva hacia extraños y 13.237 para la conducta agresiva hacia los perros. El comportamiento agresivo se definió (a) utilizando puntuaciones medias para todas las preguntas del C-BARQ para comportamiento agresivo (rango 0-4) y (b) comparando perros sin comportamiento agresivo (todas las preguntas respondidas 0) con perros con agresión moderada o severa (al menos una puntuación de 2, 3 o 4). Los datos de los perros intactos se compararon con los de los perros gonadectomizados a los 6 meses o menos, a los 7-12 meses, a los 11-18 meses y a los >18 meses. Ni la gonadectomía ni la edad en el momento de la gonadectomía mostraron una asociación con la agresión hacia personas conocidas o perros. Sin embargo, hubo un aumento bajo pero significativo en las probabilidades de agresión moderada o severa hacia extraños para todos los perros gonadectomizados en comparación con los perros intactos, pero este efecto fue impulsado completamente por los datos de los perros gonadectomizados entre los 7 y los 12 meses de edad, que tenían un 26% más de probabilidades de demostrar agresión hacia extraños. Este estudio amplio y exhaustivo de las relaciones entre la gonadectomía y el comportamiento agresivo en perros demuestra que cuando se consideran los muchos factores que afectan el comportamiento agresivo, no hay evidencia de que la gonadectomía a ninguna edad altere el comportamiento agresivo hacia personas o perros conocidos, y solo hay un aumento mínimo en la agresión hacia extraños. Dada la creciente evidencia de efectos negativos significativos para la salud de la gonadectomía, existe una necesidad urgente de examinar sistemáticamente otros medios para prevenir la procreación no deseada, como la vasectomía y la histerectomía.

Introducción

El comportamiento agresivo de los perros hacia los humanos es un importante peligro para la salud pública con importantes implicaciones para el bienestar animal (1). Las mordeduras de perro representan cientos de miles de visitas de emergencia al hospital anualmente, y los niños están particularmente en riesgo (1-3). La agresión entre perros es una preocupación generalizada en la comunidad (4), y aumenta aún más el número de mordeduras entre perros y humanos, ya que muchas mordeduras humanas ocurren cuando las personas intentan separar a los perros de pelea (5). La agresión es un motivo común para la eutanasia de perros adultos (6).

El comportamiento agresivo de los perros se puede clasificar en términos generales como dirigido hacia personas conocidas por el perro (familiares), hacia extraños o hacia otros perros. La agresión canina se manifiesta en una constelación de comportamientos que pueden ir desde la protección de los recursos hasta la amenaza y los intentos o mordeduras exitosas, y hay muchos factores que modifican la agresión canina, incluidos los factores ambientales y genéticos (7-10). El Cuestionario de Investigación y Evaluación del Comportamiento Canino (C-BARQ) es una serie de preguntas bien validadas para evaluar el comportamiento, incluido el comportamiento agresivo dirigido a familiares, extraños y otros perros (11, 12).

La gonadectomía se usa ampliamente como método para tratar y prevenir problemas de comportamiento, incluidos los problemas relacionados con la agresión, en perros machos y hembras. Como mínimo, se recomienda la gonadectomía como una forma de hacer que los perros se comporten mejor. Las principales organizaciones veterinarias, grupos de bienestar animal y organizaciones de refugio/rescate promueven estas ideas (13-15). Los problemas de comportamiento, incluida la agresión, son la razón más común por la que los dueños entregan a los perros adultos a refugios y grupos de rescate (6, 16-18). Relativamente pocos estudios publicados han examinado específicamente los efectos de la gonadectomía en el comportamiento agresivo en perros domésticos, y los pocos estudios que lo han hecho proporcionan información contradictoria.

Varios estudios han informado que la gonadectomía no previene ni reduce el comportamiento agresivo de los perros. El primer estudio que se centró específicamente en los efectos de la gonadectomía sobre la agresión canina demostró que la frecuencia e intensidad del comportamiento agresivo (competencia por el acceso a los huesos y a las hembras en celo) en machos castrados prepúberes no era significativamente diferente de la de los controles masculinos intactos (19). Borchelt llevó a cabo un estudio retrospectivo de 245 problemas de conducta relacionados con la agresión a partir de datos recopilados durante consultas privadas en el hogar (20). Si bien observó que el número de casos de perros agresivos intactos y gonadectomizados hacía parecer que los machos intactos eran más agresivos que los machos castrados y que las hembras esterilizadas eran más agresivas que las hembras intactas, no había diferencias significativas entre la proporción de perros intactos y gonadectomizados y el número de casos de agresión y no agresión. O’Farrell y Peachy realizaron un estudio prospectivo y controlado en el que se administró una encuesta de comportamiento estructurada de 40 preguntas a los propietarios de 150 perras en el momento de la esterilización y nuevamente 6 meses después y también dos veces con 6 meses de diferencia a los propietarios de 150 hembras intactas de raza y edad (21). Los resultados mostraron que las perras menores de 1 año de edad que ya habían mostrado agresión dominante a los miembros de la familia tenían una probabilidad de 50:50 de aumentar el comportamiento agresivo después de la ovariohisterectomía, mientras que si se dejaban intactas, tenían una probabilidad de 6:1 de disminuir el comportamiento agresivo. Estos autores concluyeron que la ovariohisterectomía no debe realizarse como tratamiento para los problemas de conducta y que la ovariohisterectomía se asoció con un mayor riesgo de conducta agresiva.

Podberscek y Serpell estudiaron el comportamiento agresivo de los cocker spaniels ingleses (22). Su análisis de 1.109 perros encontró inicialmente que los machos y hembras gonadectomizados eran más agresivos que los perros intactos en varias situaciones, incluso hacia los dueños o miembros de la familia, hacia los niños en el hogar y cuando se los alcanzaba o manipulaba. Sin embargo, cuando excluyeron a los perros que fueron gonadectomizados porque eran agresivos, las diferencias en la agresión entre los perros gonadectomizados y los perros intactos ya no fueron estadísticamente significativas. Otro estudio tampoco mostró un patrón discernible de cambios en la agresión en 124 perros machos después de la gonadectomía (23). Guy et al. examinaron los aspectos demográficos del comportamiento agresivo en 3.226 perros (24). Los resultados mostraron que para los perros de al menos 1 año de edad, los machos castrados tenían las mayores probabilidades de haber mordido a un miembro del hogar, seguidos por las hembras esterilizadas y los machos intactos. Se encontraron tendencias similares para los gruñidos y la protección de recursos, que se consideraron signos de agresión. Spain et al. estudiaron 1.842 perros machos y hembras gonadectomizados y adoptados entre las edades de 6 y 12 meses utilizando un cuestionario estructurado enviado 2-3 años después (25). Durante ese período, la agresión hacia los miembros de la familia y los extraños aumentó en los varones que fueron gonadectomizados antes de los 5,5 meses. Reisner et al. investigaron la agresión dirigida por el propietario en un estudio retrospectivo de 1.053 Springer Spaniels ingleses adultos y encontraron que el comportamiento agresivo era significativamente más probable que ocurriera en perros gonadectomizados de ambos sexos que en perros intactos (26). Los perros gonadectomizados de ambos sexos eran significativamente más propensos que los perros intactos a haber mordido a una persona. Kim et al. llevaron a cabo un estudio prospectivo de los efectos de la ovariohisterectomía sobre el comportamiento agresivo en 14 perros pastores alemanes: 7 fueron gonadectomizados a la edad de 5 a 10 meses y 7 controles de compañeros de camada permanecieron intactos (27). Los perros ovariohisterectomizados demostraron significativamente más ladridos, gruñidos, embestidas, chasquidos, ojos muy abiertos y levantar o curvar los labios en respuesta a la aproximación de un humano y un perro desconocidos. Más recientemente, Garde et al. realizaron un estudio prospectivo que examinó los efectos conductuales de la castración química (n = 30) y quirúrgica (n = 36) en perros que deambulan libremente en Chile (28). Los resultados demostraron que no hubo reducción en el comportamiento agresivo después de la castración quirúrgica y un aumento significativo en el comportamiento agresivo dirigido al perro después de la castración química.

Por el contrario, otros estudios parecen sugerir que la gonadectomía previene o mejora el comportamiento agresivo de los perros. En un estudio prospectivo, los dueños de 42 perros machos con al menos un problema de conducta, incluida la agresión hacia otros perros, eligieron la gonadectomía electiva, con la esperanza de que el procedimiento disminuyera los comportamientos no deseados de los perros. Los propietarios informaron que los perros gonadectomizados tuvieron una disminución del 62% en la agresividad hacia otros perros, pero que los comportamientos agresivos territoriales e inducidos por el miedo permanecieron inalterados. No se pudo evaluar la importancia de estos datos porque el estudio no incluyó un grupo de control de perros intactos con problemas de comportamiento para la comparación. Además, las respuestas de los propietarios se recogieron mediante una entrevista telefónica no estructurada un promedio de 27 meses después de la cirugía, en la que se les preguntó si el comportamiento indeseable de los perros había sido alterado por la gonadectomía. A pesar de las limitaciones del estudio, los autores concluyeron que los datos eran suficientes para justificar la gonadectomía como un enfoque terapéutico para resolver problemas de conducta indeseables. Neilson y sus colegas entrevistaron a los dueños de 57 perros machos con problemas de comportamiento que fueron gonadectomizados entre los 2 y los 7 años de edad para detectar cambios observados en el comportamiento (30). No hubo un grupo control de perros intactos con problemas de conducta. A pesar de que el análisis estadístico no demostró resultados significativos para ninguna de las conductas examinadas, los autores concluyeron que la castración tenía un efecto sobre todos los problemas de conducta relacionados con la agresión, excepto la conducta agresiva hacia extraños. Los autores recomendaron además que los veterinarios informen a los clientes que el 25% de los perros machos deberían mostrar una mejora del 50-90% en el comportamiento agresivo después de la castración.

Los estudios anteriores representan algunos de los más grandes que han examinado los efectos de la gonadectomía en el comportamiento agresivo. Vale la pena señalar que todos los estudios prospectivos y controlados que examinaron los efectos de la gonadectomía en el comportamiento agresivo de los perros no demostraron ningún cambio en el comportamiento agresivo o un aumento en el comportamiento agresivo después de la gonadectomía.

En los últimos años ha aumentado el interés por los efectos de la gonadectomía en la salud conductual de los perros. Cada vez son más los grupos que cuestionan la recomendación de la gonadectomía como un procedimiento de rutina recomendado para todos los perros de compañía. La Junta Directiva de la Sociedad de Teriogenología y el Colegio Americano de Teriogenología (2013) recomiendan que la gonadectomía se decida caso por caso (31).

Hasta la fecha, no se han publicado estudios que hayan utilizado un gran número de perros (es decir, varios miles) específicamente para examinar los efectos de la gonadectomía utilizando categorías de comportamientos agresivos definidas operacionalmente, como las descritas por el C-BARQ. Tampoco hay estudios que hayan examinado los posibles efectos diferenciales de la gonadectomía en el comportamiento canino en todos los grupos de edad: cachorros, juveniles, adolescentes y adultos. El objetivo del presente estudio fue determinar si el comportamiento agresivo hacia personas conocidas, hacia extraños y hacia otros perros era significativamente diferente en perros gonadectomizados a diferentes edades en comparación con perros intactos.

Materiales y métodos
Población de estudio

El C-BARQ es una herramienta de evaluación estandarizada utilizada para evaluar el comportamiento de los perros desarrollada por investigadores del Centro para la Interacción de los Animales y la Sociedad de la Universidad de Pensilvania. La herramienta está disponible en línea (https://vetapps.vet.upenn.edu/cbarq/), y su presencia y utilidad se anuncian ampliamente a veterinarios, consultores conductuales, investigadores, refugios, criadores, dueños de perros y organizaciones de perros de trabajo por una variedad de medios, incluido Internet y el boca a boca. Se ha demostrado que el cuestionario es válido y confiable para evaluar los rasgos de comportamiento y temperamento en perros (12, 32, 33) y se ha utilizado en varios estudios para analizar una variedad de comportamientos caninos (34-36). Se ha demostrado que es una herramienta fiable para ayudar en la selección de perros para el trabajo de guía y servicio, proporcionando información útil con respecto al entrenamiento y la cría (35). La precisión del C-BARQ como herramienta predictiva de comportamiento brinda la oportunidad de recurrir a una muestra muy grande de perros cuyos dueños han respondido a una serie de preguntas de comportamiento. Esto puede tener el efecto de reducir el sesgo en comparación con responder preguntas específicamente relacionadas con los efectos de la gonadectomía en el comportamiento agresivo. Hay 26 preguntas que abordan la agresión en el C-BARQ (Tabla 1). Ocho preguntas se relacionan con la agresión hacia familiares, 10 con la agresión hacia extraños y 8 con la agresión hacia otros perros.

www.frontiersin.orgTABLA 1. Preguntas relevantes de C-BARQ.

Los dueños de 15.370 perros completaron el cuestionario C-BARQ, y sus respuestas representan el conjunto de datos original para este estudio, que incluye todas las encuestas completadas entre 2004 y el 1 de junio de 2011. Las asociaciones entre la gonadectomía y el comportamiento agresivo se consideraron en varios análisis separados. En cada análisis, se midió el resultado de interés para tres tipos diferentes de comportamiento agresivo: comportamiento agresivo hacia personas conocidas, comportamiento agresivo hacia extraños y comportamiento agresivo hacia otros perros. Además, la principal variable independiente de interés se evaluó en dos formas diferentes: dicotómica (estado de gonadectomía: no, sí) y politómica [edad en el momento de la gonadectomía: 6 semanas a 6 meses (cachorro), 7-12 meses (juvenil), 13-18 meses (adolescente), más de 18 meses (adulto) o no gonadectomizado]. Para su inclusión en los análisis presentados, todas las preguntas de la encuesta relativas a cada tipo de agresión tenían que haber sido completadas por el participante. Estos requisitos de inclusión se introdujeron para reducir el posible sesgo en las conclusiones.

Los perros fueron excluidos del estudio por las siguientes razones:

1. Cualquier perro con datos incompletos sobre cualquiera de las siguientes 16 variables independientes consideradas (está gonadectomizado, la edad en el momento de la gonadectomía, por qué el perro fue gonadectomizado, el sexo del perro, dónde se adquirió el perro, los problemas de salud del perro, las preocupaciones sobre el comportamiento/temperamento, la actividad/rol del perro, el primer perro que tuvo, el tiempo que se poseyó, el que fue dueño del perro cuando era niño, otros perros en un hogar, el peso del perro, la edad en que el perro fue adquirido y la edad en el momento de la evaluación) se eliminó del conjunto de datos (n = 857).

Motivo: estos datos incluyen variables independientes esenciales para el análisis estadístico.

2. Cualquier perro que fue gonadectomizado para corregir un problema de comportamiento fue eliminado del conjunto de datos (n = 393).

Motivo: los veterinarios recomiendan con frecuencia la gonadectomía para mejorar el comportamiento, en particular el comportamiento agresivo. Al excluir a los perros que habían sido gonadectomizados para corregir un problema de comportamiento, eliminamos un posible factor de confusión que sesgaría los datos y podría sugerir incorrectamente una asociación entre la gonadectomía y el comportamiento agresivo, haciendo que pareciera que los perros castrados eran más agresivos.

3. Cualquier perro que haya sido gonadectomizado antes de las 6 semanas fue eliminado del conjunto de datos (n = 221).

Motivo: estos perros fueron excluidos porque muy pocos perros son gonadectomizados a las 6 semanas de edad, y las publicaciones que discuten la gonadectomía pediátrica han reportado que solo se han estudiado cachorros de 6 semanas de edad o más. Además, teníamos motivos para sospechar que estos datos representaban respuestas inexactas por parte de los propietarios, ya que la mayoría afirmaba que los perros fueron gonadectomizados con menos de 3 semanas de edad.

4. Cualquier perro para el que faltaran valores para una variable de resultado (agresión hacia personas conocidas, agresión hacia extraños o agresión hacia otros perros) se eliminó de ese análisis específico. En los casos en los que las preguntas específicas no se respondieron porque no eran aplicables (p. ej., una pregunta de hogar con varios perros en un hogar con un solo perro), esos datos se dejaron fuera de los análisis (n = 112).

Motivo: estos datos incluyen variables dependientes esenciales para el análisis estadístico.

Evaluación de variables
Variables independientes

La principal variable independiente de interés para esta investigación fue la gonadectomía. Esto se examinó de dos maneras distintas: (a) el estado de la gonadectomía (no/sí) y (b) la edad en el momento de la gonadectomía (6 semanas a 6 meses, 7-12 meses, 13-18 meses, mayor de 18 meses y no gonadectomizado). Estos grupos de edad se correlacionan con las etapas de desarrollo: cachorros, juveniles, adolescentes y adultos. Se excluyeron los animales catalogados como gonadectomizados antes de las 6 semanas, como se señaló anteriormente.

Otras variables independientes que podrían haber influido en los resultados de la gonadectomía y que se consideraron en análisis posteriores fueron categóricas o continuas. Las variables categóricas fueron las siguientes: por qué gonadectomizado, el sexo del perro, dónde se adquirió el perro, los problemas de salud del perro, la actividad/rol del perro, el primer estado de propiedad del perro, el número total de perros que tuvo, los perros que tuvo cuando era niño y otros perros en un hogar. Las variables continuas fueron el peso del perro, la edad en el momento de la gonadectomía, las semanas transcurridas desde la gonadectomía, la edad de adquisición del perro y la edad en el momento de la evaluación.

Variable de resultado

Se utilizaron los datos del Cuestionario de Investigación de Evaluación del Comportamiento Canino para definir las categorías de la variable de resultado de interés: ninguna agresión, agresión leve, agresión moderada y agresión grave. Cada uno de los tipos de agresión (es decir, hacia personas conocidas, hacia extraños y hacia otros perros) se evaluó sobre la base de un conjunto de preguntas relevantes para ese tipo. Las puntuaciones posibles oscilaron entre 0 y 4. Las respuestas para cada tipo de agresión se codificaron de la siguiente manera: cualquier respuesta con al menos una puntuación de 3 o 4 se clasificó como grave. Cualquier respuesta con al menos una puntuación de 2 se clasificó como moderada a menos que ya se hubiera categorizado como grave. Cualquier respuesta con al menos una puntuación de 1 se clasificó como leve a menos que ya se hubiera clasificado como moderada o grave. Finalmente, cualquier respuesta con puntuaciones de 0 para todas las preguntas se clasificó como ninguna. Se realizaron análisis adicionales para considerar el efecto de múltiples variables; En estos análisis, se combinaron las categorías moderada y grave y se eliminó la categoría leve, quedando dos categorías: moderada/grave y ninguna. El propósito de este análisis fue realizar una comparación binomial de los efectos de la gonadectomía en perros sin absolutamente ninguna evidencia de agresión y aquellos con niveles significativos de agresión.

Análisis estadístico

Cada variable independiente se resumió dentro del nivel de agresión utilizando medias y desviaciones estándar para las variables medidas en una escala continua. Se probaron las asociaciones simples de dos variables entre la gonadectomía/la edad en el momento de la gonadectomía y la agresión mediante la χ2-Prueba de variables categóricas y análisis de varianza para variables continuas.

Los análisis a considerar y/o ajustar por múltiples variables utilizaron las variables de resultado que se trataron como binarias (ninguna vs. moderada/grave) para cada tipo. Para estos análisis, se utilizó un modelo de regresión logística multivariable, que arrojó odds ratios (OR) ajustadas como medida de asociación para cada variable independiente considerada con el resultado. Otras consideraciones del modelo incluyeron un ajuste por las medidas repetidas para las observaciones de perros dentro de la misma raza a través del estimador de sándwich Huber/White, lo que arrojó errores estándar robustos para la inferencia estadística. Por último, los modelos de regresión (OR y valores p asociados) presentados incluyen modelos completos (es decir, todas las variables independientes incluidas en el modelo) y modelos finales o restringidos (es decir, variables independientes restringidas a las indicadas en las tablas). El método de reducción de variables utilizado para estos análisis fue la eliminación simple hacia atrás del modelo completo basado en el valor de p (p < 0,10). En el proceso de modelación para determinar los modelos finales, el estado de gonadectomía y la edad en el momento de la gonadectomía, respectivamente, se mantuvieron fijos en cada uno de sus respectivos modelos (es decir, no se permitió su eliminación). Los análisis realizados con el estado de la gonadectomía no incluyeron la variable edad en el momento de la gonadectomía y viceversa. Los cálculos del efecto de la gonadectomía se calcularon mediante seis modelos de regresión distintos: el estado de la gonadectomía y las covariables con cada uno de los tres resultados de agresión y la edad en el momento de la gonadectomía y las covariables con cada uno de los tres resultados de la agresión. Para la inferencia estadística, p < 0,05 se consideró significativa, y todos los análisis se completaron utilizando el software estadístico Stata 13 (StataCorp, College Station, TX, USA).

Resultados

Se realizaron encuestas a dueños de perros para 15.370 perros. Los análisis de regresión finales se realizaron en 13.795 (89,7%) perros por comportamiento agresivo hacia personas conocidas, 13.498 (87,8%) perros por comportamiento agresivo hacia extraños y 13.237 (86,1%) perros por comportamiento agresivo hacia otros perros.

En la Tabla 2 se presentan estadísticas descriptivas de la conducta agresiva hacia personas conocidas según cada variable independiente. La columna de la derecha de la Tabla 2 enumera los valores p como medidas de la fuerza de la asociación entre cada variable independiente enumerada y la agresión hacia los familiares. En este análisis simple (no ajustado), la edad del perro en el momento de la gonadectomía tuvo una relación estadísticamente significativa con el comportamiento agresivo hacia personas conocidas (p < 0,001). Dado el gran tamaño de la muestra para este análisis, casi todas las variables independientes demostraron una relación fuerte y estadísticamente significativa con el resultado; Las excepciones fueron los problemas de salud del perro, la edad del perro cuando se adquirió y la edad del perro en el momento de la evaluación. Las Tablas 3 y 4 tienen el mismo formato que la Tabla 2. En la Tabla 3 se presentan los resultados de la agresión hacia extraños, y en la Tabla 4 se presentan los resultados de la agresión hacia otros perros. Se encontró que la edad en el momento de la gonadectomía tenía relaciones fuertes, no ajustadas y estadísticamente significativas con un aumento del comportamiento agresivo hacia extraños (p < 0,001) y el comportamiento agresivo hacia otros perros (p = 0,001). Del mismo modo, en las Tablas 3 y 4, la mayoría de las variables independientes se mostraron significativas, excepto los problemas de salud propios del perro y la tenencia del perro por parte del propietario cuando era niño.

www.frontiersin.orgTABLA 2. Estadística descriptiva de comportamiento agresivo hacia personas conocidas según variables de exposición entre 13.795 encuestados.

www.frontiersin.orgTABLA 3. Estadística descriptiva de comportamiento agresivo hacia extraños según variables de exposición entre 13.498 encuestados.

www.frontiersin.orgTABLA 4. Estadística descriptiva de comportamiento agresivo hacia otros perros según variables de exposición categóricas entre 13.237 encuestados.

En las Tablas 5 y 6 se presentan las estimaciones de OR de modelos de regresión logística de múltiples variables para cada una de las tres variables de resultado de la agresión. La variable de resultado para el análisis de regresión logística se transformó en una variable dicotómica (i.e., perros sin agresión reportada y perros con agresión moderada o severa). La razón de esto fue para que el modelo pudiera identificar cualquier relación entre la gonadectomía y/o la edad de la gonadectomía y la agresión moderada a severa, ya que este nivel de agresión tendría más probabilidades de resultar en lesiones y/o requeriría intervención conductual.

www.frontiersin.orgTABLA 5. Odds ratios (OR) y valores p asociados de los modelos de regresión logística de comportamiento agresivo (ninguno vs. moderado/grave) ajustados para todas las variables de exposición (modelos completos).

www.frontiersin.orgTABLA 6. Odds ratios (OR) y valores p asociados de modelos de regresión logística de comportamiento agresivo (ninguno vs. moderado/grave) ajustados por variables de exposición significativas a través de selección hacia atrás (modelos restringidos).

En la Tabla 5 se presentan los resultados de los modelos de regresión que incluyeron todas las variables independientes consideradas como se enumeran en las Tablas 2 a 4, denominadas modelos completos. Para la agresión hacia personas conocidas, se demostró que el estado de gonadectomía no tenía ningún efecto sobre el comportamiento agresivo del perro (OR cercano a 1,20) y no se le dio significación estadística (p = 0,466). En el modelo de regresión de la agresión hacia los familiares utilizando la edad en el momento de la gonadectomía (en lugar del estado de gonadectomía), la edad en el momento de la gonadectomía tampoco mostró significación estadística con la variable de resultado.

Para la agresión hacia extraños, el estado de gonadectomía tampoco mostró efecto protector contra la agresión (OR = 1,06) y no fue significativo (p = 0,801). Además, la edad a la que el perro fue gonadectomizado no fue estadísticamente significativa en ninguna categoría de edad y, por lo tanto, se interpretó que no mostraba ningún efecto.

Por último, para la agresión hacia otros perros, la OR para la gonadectomía tampoco fue significativa (OR = 0,90, p = 0,104), y la edad en el momento de la gonadectomía no mostró asociación con la agresión en ninguna categoría de edad.

La Tabla 5 demuestra que, para los modelos de regresión totalmente ajustados, las OR estimadas a partir del modelo logístico de comportamiento agresivo no identifican un cambio en las probabilidades (riesgo) de tener un comportamiento agresivo moderado o grave en comparación con ningún comportamiento agresivo para cualquier estado de gonadectomía.

El formato de la Tabla 6 es similar al de la Tabla 5, pero los resultados mostrados provienen de modelos de regresión de múltiples variables que se restringieron a variables independientes significativas a través del proceso simple de eliminación de variables hacia atrás. Ni la gonadectomía ni la edad en el momento de la gonadectomía mostraron una asociación con la agresión hacia personas conocidas u otros perros. Sin embargo, para la agresión hacia extraños, se encontró una asociación que demostró un aumento bajo pero significativo (22%) en las probabilidades de agresión moderada o severa entre los perros gonadectomizados en comparación con los perros intactos (OR = 1,219, p = 0,014). Este aumento de la agresión a extraños por parte de los perros gonadectomizados fue impulsado enteramente por los datos de los perros gonadectomizados entre los 7 y los 12 meses de edad. Los perros de ese grupo de edad eran significativamente más propensos a demostrar agresión hacia extraños (OR = 1,259, p = 0,002).

Discusión

Este estudio es el más grande hasta la fecha para examinar cómo la gonadectomía, que se realizó a diferentes edades, afecta el comportamiento agresivo de los perros domésticos. El análisis inicial identificó variables independientes que podrían influir en el comportamiento agresivo, y estos factores se utilizaron para el análisis multivariable. Se utilizaron dos modelos de regresión logística. En el modelo de regresión logística que se ajustó para todas las variables, no hubo relación significativa entre el comportamiento agresivo hacia personas conocidas, extraños u otros perros, y (a) el estado de gonadectomía o (b) la edad del perro en el momento de la gonadectomía. En el modelo de regresión logística ajustado por variables de exposición significativas, solo hubo un efecto relacionado con la edad de la gonadectomía; Los perros que fueron gonadectomizados entre los 7 y los 12 meses de edad fueron significativamente más propensos a mostrar agresión a los extraños. Los perros gonadectomizados a otras edades no mostraron agresividad a los extraños. Además, los perros gonadectomizados a cualquier edad no mostraron agresión a personas conocidas u otros perros.

Es difícil explicar por qué nuestro análisis demostró un aumento significativo de la agresión hacia extraños en perros gonadectomizados entre los 7 y los 12 meses de edad. Es posible que se trate de un error de tipo I o de un hallazgo falso positivo relacionado con el uso de dos modelos diferentes. También es posible que la experiencia de la gonadectomía a esta edad cree una respuesta de miedo duradera a los extraños, es difícil saberlo. De todos modos, estos datos ciertamente no sugieren que los perros intactos, en comparación con los perros gonadectomizados, exhiban una mayor agresión a personas conocidas, extraños u otros perros. Tampoco apoyan la opinión de que la gonadectomía reducirá de manera predecible el comportamiento agresivo de los perros. Esto apoya aún más la idea de que las suposiciones actuales sobre el sexo y el comportamiento agresivo de los perros podrían basarse en creencias anecdóticas (por ejemplo, que el comportamiento agresivo de los perros puede predecirse por los niveles de testosterona).

La literatura también apoya la opinión de que múltiples factores influyen en el comportamiento agresivo, independientemente del estado reproductivo de un perro. Por ejemplo, Pérez-Guisado y Muñoz-Serrano encontraron que los factores dependientes del dueño son más significativos que los factores dependientes del perro para influir en el comportamiento agresivo de los perros (37). Sus estudios mostraron un comportamiento más agresivo de los perros propiedad de dueños de perros primerizos, los perros con menos entrenamiento de obediencia y los perros adquiridos como regalo o para proteger. McMillan et al. encontraron un comportamiento más agresivo hacia personas conocidas, extraños y otros perros en cachorros adquiridos en tiendas de mascotas que en criadores no comerciales (38). Guy et al. encontraron otros factores ambientales correlacionados con la agresión, incluidos los perros en hogares con uno o más adolescentes y los perros que tenían antecedentes de trastornos de la piel (39). Roll y Unshelm estudiaron las interacciones de los perros y encontraron diferencias entre los dueños de los perros agresores y los de las víctimas de perros con respecto al género, la profesión y el propósito por el cual el dueño adquirió el perro (40). También encontraron que el entrenamiento de obediencia y la actitud del propietario hacia el entrenamiento eran factores significativos. Hsu y Sun encontraron que los perros que habían recibido castigo físico mostraban niveles más altos de comportamiento agresivo (34). Se encontró más agresión dirigida por el dueño (a) hacia las dueñas que hacia los dueños masculinos y (b) cuando los perros se mantenían afuera. A la vista de estos hallazgos, y de los hallazgos del presente estudio, es esencial mirar más allá del estado reproductivo para identificar las causas y descubrir soluciones para el comportamiento agresivo exhibido por los perros.

Una variable importante que no se incluyó deliberadamente en el estudio actual fueron las diferencias en el comportamiento agresivo entre las razas de perros (32, 41). Dado que los perros han sido criados para diferentes tareas y muestran diferentes tendencias específicas de cada raza, una dirección para futuras investigaciones sería determinar si las diferentes razas podrían responder de manera diferente a la gonadectomía y cómo. El estado reproductivo a menudo se ha incluido en los informes de incidentes de mordeduras de perros y muertes por mordeduras de perros. Overall y Love discutieron la epidemiología de las mordeduras de perro y se refirieron al estado reproductivo de los perros que muerden al examinar los muchos factores que pueden contribuir a las mordeduras y muertes de perros (42). En sus análisis, los perros machos intactos tenían más probabilidades de morder que los machos castrados. Sin embargo, encontraron muchos otros factores de riesgo que también se asociaron con la probabilidad de un incidente de mordedura de perro. Por ejemplo, los perros sin licencia también eran más propensos a morder, al igual que los perros que se dejaban encadenados en el patio y los perros que no estaban al día con sus vacunas. El estado reproductivo se consideraba uno de los muchos factores en la historia de un perro que determinarían la expresión del comportamiento de ese perro individual. En su estudio de muertes relacionadas con mordeduras de perros, Patronek et al. informaron que los perros involucrados en muertes por mordeduras de perro tenían siete factores en común que eran más significativos que la raza (43). Al menos cuatro de los siguientes factores estuvieron presentes en más del 80% de las muertes (sin ningún orden en particular): el perro se mantuvo aislado de una interacción positiva regular con los humanos en lugar de ser un perro de familia, el dueño tenía un historial de mal manejo previo de los perros, el propietario tenía un historial de abuso o negligencia de los perros, La víctima tenía poca o ninguna relación con el perro, la víctima tenía una capacidad comprometida para interactuar adecuadamente con el perro, una persona sana no estaba presente para intervenir durante el ataque y el dueño no castró al perro. Cuando se consideran todos los factores, los datos de que los perros machos intactos son más propensos a morder podrían tener más que ver con las actitudes y el comportamiento de sus dueños que con la posesión de gónadas intactas.

Recientemente, varios estudios han presentado nuevos datos con respecto a los riesgos para la salud de la gonadectomía. Si bien las perras gonadectomizadas experimentan un riesgo cero de cáncer de ovario o testículo y un menor riesgo de hiperplasia prostática benigna y adenocarcinomas de glándulas anales, existe una creciente evidencia de que la gonadectomía aumenta significativamente los riesgos de desarrollar muchas formas graves diferentes de cáncer, incluido el hemangiosarcoma, el cáncer de mastocitos, el carcinoma prostático, el osteosarcoma y el linfoma/linfosarcoma, junto con el desarrollo de estos cánceres a edades más tempranas (44-55). Este aumento del riesgo de cáncer puede estar relacionado con los efectos a largo plazo de los niveles elevados de hormona luteinizante (LH) en la sangre (56). La LH se une a los receptores de muchos tejidos de todo el cuerpo; Esta reacción estimula una serie de procesos celulares, incluida la división celular y la liberación de óxido nítrico. Además, los perros gonadectomizados tienen un mayor riesgo de una serie de enfermedades ortopédicas, incluida la insuficiencia del ligamento cruzado craneal, la displasia de cadera y la luxación rotuliana (44-46, 57-61), y también de numerosas enfermedades autoinmunes (62).

Algunos estudios han demostrado que los perros intactos (particularmente los machos) son más propensos al comportamiento de vagabundeo (29, 63), lo que puede resultar en lesiones vehiculares. Un estudio más reciente que examinó los comportamientos de perros castrados química o quirúrgicamente en Chile utilizando collares GPS indicó que los perros gonadectomizados no tuvieron cambios en el tamaño de su área de distribución, independientemente del método de castración (28). Los numerosos problemas que rodean la sobrepoblación canina están más allá del alcance de este estudio. No obstante, la literatura sugiere una necesidad crítica de estudiar los efectos en la salud de otros medios por los cuales se puede evitar que los perros produzcan descendencia, incluida la vasectomía en los machos y la histerectomía en las hembras.

Los resultados de este estudio y una búsqueda exhaustiva de la literatura demuestran que no hay un solo factor responsable del comportamiento agresivo de los perros, sino que existen múltiples factores ambientales y genéticos que contribuyen al comportamiento agresivo. Claramente, la gonadectomía no resulta en una disminución predecible en el comportamiento agresivo en todos los perros machos y hembras, aunque podría ser efectiva en algunos. Esto enfatiza la importancia de la medicina veterinaria individualizada, en la que la decisión de gonadectomizar o no a un perro individual se basa en una evaluación de muchos factores ambientales y genéticos diferentes.

Además, una estrategia exitosa para disminuir el comportamiento agresivo en las poblaciones de perros requerirá un enfoque integral para educar al público sobre todas las responsabilidades de la tenencia de un perro, que incluye factores tales como cómo encontrar y seleccionar un perro apropiado, los requisitos físicos y mentales diarios de un perro, la cantidad de tiempo requerido para el entrenamiento básico, y el costo de la atención básica de salud. Esperamos que este estudio inspire más investigaciones sobre los efectos de la gonadectomía en el comportamiento de los perros, en particular los estudios que utilizan ensayos aleatorios y controlados para tener en cuenta los efectos de los factores ambientales. Quizás aún más optimistas, esperamos que estos hallazgos puedan proporcionar un lugar de convergencia para las personas que comparten un objetivo común: mejorar la calidad de vida de los perros domésticos y sus dueños.

Declaraciones de Ética

¿El estudio presentado en el manuscrito involucra sujetos humanos o animales?: sí. Este estudio se llevó a cabo de acuerdo con los estándares establecidos por la Junta de Revisión Institucional (IRB, por sus siglas en inglés) y el Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC, por sus siglas en inglés) en Hunter College de la Universidad de la Ciudad de Nueva York. Las personas que completan C-BARQ dan su pleno consentimiento para que los resultados se utilicen para la investigación.

Contribuciones de los autores

PF concibió el estudio. JS y DD recopilaron los datos. IM, PT, PF y CZ analizaron los datos. PF y CZ escribieron el manuscrito. Todos los autores contribuyeron a la revisión del manuscrito y aprobaron la versión final del manuscrito para su envío.

Declaración de Conflicto de Intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Reconocimientos

Agradecemos a los dueños de los miles de perros que introdujeron los datos de sus perros en la base de datos de C-BARQ. Animamos a otros a utilizar esta valiosa herramienta de investigación. También nos gustaría reconocer y agradecer a todos los investigadores que han trabajado diligentemente en este tema importante, desconcertante y, a menudo, emocional. Gracias a Rodney Atkins, ELS, por la edición.

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Palabras clave: gonadectomía, perro, castración, esterilización, agresión, comportamiento

Cita: Farhoody P, Mallawaarachchi I, Tarwater PM, Serpell JA, Duffy DL y Zink C (2018) Agresión hacia personas familiares, extraños y conespecíficos en perros gonacotomizados e intactos. Frente. Vet. Sci. 5:18. doi: 10.3389/fvets.2018.00018

Recibido: 31 de mayo de 2017; Aceptado: 31 de enero de 2018;
Publicado: 26 Febrero 2018

Editado por:

Sabine G. Gebhardt-Henrich, Universidad de Berna, Suiza

Revisado por:

Lucy Asher, Universidad de Newcastle, Reino Unido
Antonia Patt, Institut für Tierschutz und Tierhaltung y Friedrich Loeffler Institut, Alemania

Derechos de autor: © 2018 Farhoody, Mallawaarachchi, Tarwater, Serpell, Duffy y Zink. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY). S

*Correspondencia: Chris Zink, cz@caninesports.com

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