Bioseguridad de los productores porcinos para la preparación frente a enfermedades animales extranjeras utilizando el marco de Suministro Seguro de Carne de Cerdo

Descripción de la planificación de la bioseguridad de los productores porcinos para la preparación frente a enfermedades animales extranjeras utilizando el marco de Suministro Seguro de Carne de Cerdo

Descripción de la planificación de la bioseguridad de los productores porcinos para la preparación frente a enfermedades animales extranjeras utilizando el marco de Suministro Seguro de Carne de Cerdo

Magnus R. Campler1Salón Marissa1Molinos de Kelsey2Jason A. Galvis2Gustavo Machado2Andreia G. Arruda1*
  • 1Departamento de Medicina Veterinaria Preventiva, Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH, Estados Unidos
  • 2Departamento de Salud de la Población y Patobiología, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Estatal de Carolina del Norte, Raleigh, Carolina del Norte, Estados Unidos

Introducción: La prevención de posibles enfermedades animales foráneas es una alta prioridad, con amenazas reemergentes como la peste porcina africana que están surgiendo cerca de las fronteras de América del Norte. El plan de Suministro Seguro de Carne de Cerdo (MSF) proporciona un marco voluntario para la planificación de la bioseguridad de los productores porcinos y la preparación para brotes de enfermedades. Sin embargo, los conocimientos sobre bioseguridad varían mucho entre los veterinarios, administradores y cuidadores porcinos de la industria, lo que repercute en la comprensión, la calidad, la aplicación y los acuerdos del plan de bioseguridad con las directrices sanitarias y fitosanitarias, a menos que existan procedimientos de examen y mecanismos de control de calidad. Por lo tanto, este estudio tuvo como objetivo describir e identificar el nivel de los acuerdos de planificación de la bioseguridad entre los planes de bioseguridad elaborados por los productores y/o veterinarios porcinos para los sitios porcinos comerciales y las directrices del plan sanitario y fitosanitario durante un proceso de revisión.

Material y métodos: Se obtuvieron mapas de bioseguridad (N = 368) y planos escritos (N = 247) de seis compañías porcinas/clínicas veterinarias del Medio Oeste. Se evaluó la exactitud y la ubicación de los mapas obligatorios sobre la base de las directrices sanitarias y fitosanitarias, y las discrepancias entre la elaboración de mapas de bioseguridad elaborados por los productores y los planes de bioseguridad escritos. Se llevaron a cabo análisis de regresión logística mixta multivariable para identificar diferencias en la precisión de la planificación sanitaria y fitosanitaria en función del tamaño del rebaño, la etapa de producción y las características relacionadas con la ubicación geográfica del sitio (por ejemplo, el tipo de cobertura del suelo y la densidad de población porcina asilvestrada esperada en la región).

Resultados: En este estudio, el 55,8% (205/368) de todos los mapas de bioseguridad proporcionados tuvieron que ser revisados debido a características cartográficas extraviadas o faltantes. Además, el 80,9% (200/247) de los planes escritos tenían uno o más conflictos con los mapas de bioseguridad correspondientes. Las principales cuestiones relacionadas con la planificación de la bioseguridad se referían a las actividades de entrega de piensos, en las que la cartografía de los movimientos de los vehículos (89,9%, 222/247) estaba en conflicto directo con los planes sanitarios y fitosanitarios redactados. Los sitios ubicados en áreas con una densidad de población porcina salvaje esperada moderada tenían probabilidades 3 veces mayores de necesitar revisiones de mapas en comparación con los sitios con una baja densidad de población porcina salvaje esperada. Los sitios ubicados predominantemente en tierras agrícolas tuvieron un 7,3% menos de probabilidades de tener conflictos en el mapa de bioseguridad y en el plan MSF por cada aumento del 1,0% en la cobertura terrestre de tierras agrícolas en un radio de 10 km alrededor del sitio porcino.

Discusión: Es común la supervisión humana o la falta de conocimiento con respecto a la planificación e implementación de la bioseguridad, lo que puede culminar en importantes deficiencias de preparación en las estrategias de prevención y control de enfermedades para las granjas porcinas de los EE. UU. Los esfuerzos futuros deberían centrarse en la formación adicional en bioseguridad para los productores de cerdos y los veterinarios, junto con la evaluación comparativa del control de calidad de los planes elaborados por los productores.

Introducción

La plataforma Secure Pork Supply (SPS) (https://www.securepork.org) tiene como objetivo garantizar una continuidad integral y estandarizada del plan de negocios para la industria porcina de los EE. UU. en caso de un brote de enfermedades animales extranjeras, como la fiebre aftosa, la peste porcina clásica (PPC) o la peste porcina africana (PPA) (1). Creado a través de esfuerzos de colaboración entre la industria porcina, funcionarios del gobierno estatal y federal y miembros de la Universidad (Universidad de Minnesota y Universidad Estatal de Iowa) y financiado a través del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, el Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal (USDA APHIS) y la Junta Nacional de Carne de Cerdo, brinda a los productores porcinos una oportunidad voluntaria de acceder a material y orientación sobre cómo mejorar el nivel de bioseguridad en sus sistemas de producción. El marco sanitario y fitosanitario permite a los productores porcinos crear mapas de bioseguridad y planes de preparación mejorados en los que se detalla el plan de acción para cada sitio durante los brotes de enfermedades foráneas. Contar con planes de preparación y mapas de bioseguridad fácilmente disponibles puede mejorar la posición de los productores porcinos participantes para trasladar los animales al mercado durante períodos de cierres parciales de la industria debido a brotes de enfermedades o interrupciones de la cadena de suministro, como se ha visto durante la COVID-19 [p. ej., (2–4)]. Aunque la plataforma MSF ofrece vídeos de formación completos y materiales de lectura en línea, digerir y absorber la información proporcionada puede ser abrumador y llevar mucho tiempo tanto para los productores de cerdos como para los veterinarios de cerdos. La comprensión, implementación y ejecución de los mapas y planes de bioseguridad debe ser alta para que se maximicen los beneficios de bioseguridad de estos planes (1). Se ha informado anteriormente que es más probable que los productores implementen medidas de bioseguridad después de que ya se hayan producido brotes notificados, como la gripe porcina (5) o el virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRSV) (6). Por lo tanto, una combinación de conocimientos limitados sobre bioseguridad y cuestiones de planificación puede dar lugar a que las ejecuciones y aplicaciones de los planes sanitarios y fitosanitarios no sean óptimas; lo que daría lugar a un retraso en las respuestas a los escenarios del mundo real y complicaría la contención y erradicación de enfermedades si se introduce un patógeno en los EE. UU. Los planes completos de bioseguridad y los datos asociados también permiten mejorar el modelado de riesgos para la propagación de enfermedades (7, 8). Por lo tanto, incluir datos sobre los factores que pueden facilitar la propagación de la enfermedad es crucial para mejorar la modelización del riesgo y la posterior gestión del riesgo. Por ejemplo, la inclusión de las composiciones de la cubierta terrestre y las densidades de población de cerdos asilvestrados (9, 10) alrededor de los sitios o áreas de estudio en los modelos de riesgo han demostrado ser predictores importantes de la propagación de patógenos como la PPA (7, 11, 12), el PRRSV (8, 13-15) y la pseudorrabia (16). Por lo tanto, facilitar un mejor conocimiento de la bioseguridad y la aplicación precisa de los planes de bioseguridad elaborados por los productores y veterinarios es crucial para garantizar que los productores estén preparados para las amenazas locales existentes, como los patógenos derivados de los cerdos salvajes o las nuevas enfermedades de los animales foráneos (DCP). Además, una comprensión integral del panorama local y regional ayuda a los funcionarios de salud a actualizar de manera efectiva los modelos existentes sobre los riesgos y la propagación de enfermedades y a tomar decisiones clave de respuesta en caso de DCP que amenacen a la industria porcina de los EE. UU.

Los objetivos de este estudio fueron: (1) describir e identificar los acuerdos de planificación de bioseguridad y las desviaciones de las directrices sanitarias y fitosanitarias en los planes de bioseguridad elaborados por productores y/o veterinarios porcinos para productores porcinos comerciales en el Medio Oeste durante un proceso de revisión, (2) investigar factores de interés como el tamaño del sitio, la cobertura terrestre y la densidad local de cerdos asilvestrados en la ocurrencia de dichos acuerdos y desviaciones de bioseguridad. Planteamos la hipótesis de que la cantidad de acuerdos de bioseguridad y desviaciones de las directrices sanitarias y fitosanitarias sería diferente en función del tamaño de los sitios porcinos, la cubierta terrestre y la densidad local de cerdos asilvestrados.

Materiales y métodos
Directrices para el suministro seguro de carne de cerdo, mapa de bioseguridad y desarrollo de planes de bioseguridad mejorados

Se invitó a los gerentes de granjas porcinas, veterinarios porcinos y gerentes de bioseguridad porcina del Medio Oeste a participar en el programa MSF y en la revisión del plan a través de talleres, asociaciones porcinas y contactos de la red profesional de investigadores. Los acuerdos de intercambio de datos, la recopilación y el almacenamiento de datos, así como la firma de contratos para todos los participantes, se facilitaron y alojaron a través de una asociación de cerdos de terceros y se almacenaron en sus servidores en la nube de autenticación de dos factores (2FA) utilizando Microsoft Teams (Microsoft Teams, Microsoft Corporation, 2023) para la protección de la información confidencial. En total, 368 sitios porcinos en seis sistemas de producción optaron por inscribirse en el estudio. Todos los datos de los productores se pusieron temporalmente a disposición del equipo de investigación durante toda la duración del proyecto. Toda la participación fue voluntaria, con un objetivo a largo plazo que iba más allá del alcance del estudio y abarcaba el intento de mejorar la elegibilidad del sitio ante los organismos reguladores para trasladar cerdos durante los brotes de DCP en el marco del plan MSF para la continuidad de las actividades. A todos los participantes se les encomendó la tarea de crear mapas de bioseguridad del sitio que contuvieran las medidas de bioseguridad y los movimientos restringidos que se aplicarían en caso de DCP, siguiendo los criterios sanitarios y fitosanitarios (https://www.securepork.org/pork-producers/biosecurity/). Todos los mapas hechos por los productores fueron evaluados, digitalizados y mapeados profesionalmente por los investigadores del proyecto utilizando software de sistema de información geográfica (QGIS 3.22.16, Sistema de Información Geográfica QGIS. Proyecto de la Fundación Geoespacial de Código Abierto http://qgis.org). Cada evaluación del sitio abarcó la integridad del mapa, la ubicación correcta de características específicas del mapa, la funcionalidad del mapa completo (incluida la accesibilidad y la practicidad para los movimientos de vehículos en las granjas, el transporte de cerdos vivos y la eliminación del ganado muerto), así como su conformidad con un plan sanitario y fitosanitario escrito específico para el sitio. Los criterios sanitarios y fitosanitarios incluían doce características que debían ubicarse e implementarse correctamente en el mapa de bioseguridad (Figura 1). Cada mapa de bioseguridad, cuando correspondía, incluía un punto de entrada al sitio (SE), una estación de desinfección (DCD), un área de amortiguamiento perimetral (PBA) para delinear el área del sitio, líneas de separación (LOS) para distinguir entre las estructuras que albergan cerdos o utilizadas por cuidadores de cerdos, y otras estructuras de edificios adyacentes o auxiliares que no albergan cerdos en el sitio. Además, todos los puntos de acceso que se utilizarían durante un brote de enfermedad debían estar marcados en los esquemas de PBA (PBAAP) y LOS (LOSAP). Los puntos de acceso designados utilizados exclusivamente para los cerdos, como las rampas de carga o los muelles de carga designados (PBAAE), tenían que estar marcados para los lugares en los que se especificaba que los transportes de animales nunca entraban en el PBA para la descarga de cerdos. Por último, cada área de carga que se utilizaría durante un brote de enfermedad (LC), cada ruta de extracción de cadáveres (PCR) y el área de eliminación final o temporal de cadáveres (CD) asociada, así como todos los movimientos de vehículos en el sitio (VM) y un área de estacionamiento designada (DPA) debían colocarse en el mapa de bioseguridad (Figura 1). El amplio plan sanitario y fitosanitario por escrito incluía datos demográficos del sitio, un plan detallado de aplicación de la bioseguridad correspondiente al diseño del mapa de bioseguridad, las rutinas de las explotaciones y la información de contacto (Presentación complementaria 1). Para cada sitio, se revisaron los planes MSF por escrito proporcionados y se compararon con el mapa del sitio respectivo para detectar concordancias e inexactitudes entre ambos.®

www.frontiersin.orgFigura 1. Esquema de un mapa de bioseguridad de Suministro Seguro de Carne de Cerdo para un sitio de destete a engorde con cada una de las características del mapa requeridas y la leyenda asociada basada en los estándares de RABapp™ (17). SE, entrada al sitio; DCD, área designada de limpieza y desinfección; PBAAE, entrada de acceso al área de amortiguamiento perimetral solo para animales; LOSAP, punto de acceso a la línea de separación; PBAAP, punto de acceso al área de amortiguación perimetral; PCR: vía de extracción de la canal; LC, rampa de carga; VM, movimientos de vehículos; LOS, línea de separación; PBA: área de amortiguamiento perimetral; DPA, área de estacionamiento designada; CD, lugar de eliminación de cadáveres.

Mapa de bioseguridad y evaluación escrita del cumplimiento del plan

El cumplimiento del marco sanitario y fitosanitario se comprobó mediante la aplicación de bioseguridad de acceso rápido (RAB) (RABapp™) (17). En resumen, la aplicación basada en el sitio web RABapp™ se encuentra en los sectores industrial y gubernamental en 21 estados, y sirve como plataforma para estandarizar la aprobación de planes de bioseguridad y almacenar datos de movimiento de calidad. La RABapp™ está diseñada para ser utilizada por los Funcionarios Estatales de Salud Animal (SAHO) y los veterinarios de la industria porcina. A través de una interfaz de usuario, la RABapp™ proporciona a las partes interesadas un mecanismo seguro para cargar planes de bioseguridad estandarizados, que posteriormente se procesan a través de rigurosos procedimientos de control de calidad antes de enviarse a las SAHO para su revisión y aprobación (17).

A los efectos del proyecto, se evaluó cada sitio porcino sobre la base de dos criterios principales: a) la ubicación y aplicación de los mapas de bioseguridad, y b) la coherencia en la aplicación entre los mapas de bioseguridad y los planes sanitarios y fitosanitarios. Cada mapa de bioseguridad se evaluó para determinar si todas las características obligatorias estaban colocadas en el mapa y si la ubicación de cada una de las características del mapa estaba en consonancia con el plan sanitario y fitosanitario y las directrices de bioseguridad (Cuadro 1). Por ejemplo, si en el mapa de bioseguridad hubiera una zona designada para la eliminación de cadáveres, pero al mismo tiempo se colocara frente a una zona de carga de animales o junto a un silo de alimentación, el mapa de bioseguridad no seguiría las directrices sanitarias y fitosanitarias debido a que no se facilitaba la accesibilidad a los vehículos de transporte de animales o piensos que llegaban, y por infringir las directrices de bioseguridad relativas a la gestión adecuada del ganado muerto. Cada mapa de bioseguridad podría estar en desacuerdo con las directrices para uno o varios problemas, pero no se cuantificó el número de infracciones individuales dentro de cada categoría de entidad del mapa. Además, cada mapa de bioseguridad se comparó con el plan sanitario y fitosanitario escrito proporcionado junto con el mapa de bioseguridad para comprobar la coherencia, así como cualquier discrepancia escrita con respecto a lo que se representaba en el mapa de bioseguridad. Por ejemplo, si el plan MSF establecía que todos los silos de alimentación se llenarían desde el exterior de la PBA utilizando una barrena y no se permitía que los camiones de alimentación entraran físicamente en el sitio, pero el mapa de bioseguridad tenía múltiples ubicaciones de silos de alimentación tanto fuera como dentro de la PBA proporcionada y fuera del alcance de las capacidades de llenado de los camiones de alimentación, Esto se consideraría una discrepancia. Por lo tanto, si el plan sanitario y fitosanitario no reflejaba con exactitud lo que se representaba en el mapa de bioseguridad o viceversa, se señalaban los problemas y el sitio no superaba el examen inicial. Si el mapa de bioseguridad y el plan sanitario y fitosanitario coincidían, pero la aplicación de la bioseguridad proporcionada no seguía las directrices sanitarias y fitosanitarias (ya sea en el mapa o en el plan escrito), el sitio no superaba el examen inicial.

www.frontiersin.orgTabla 1. Proporción (n/N) y porcentaje de características de mapas de bioseguridad faltantes y mal ubicadas, mapas que necesitan revisión y que están en conflicto con las pautas de Suministro Seguro de Carne de Cerdo (SPS) durante una revisión inicial de los mapas de bioseguridad para sitios porcinos comerciales (N = 368) dentro de seis compañías de cerco/clínicas veterinarias en el Medio Oeste.

Evaluación de la cobertura terrestre y de la densidad porcina asilvestrada

Usando QGIS 3.22.16, las 368 coordenadas de sitios porcinos se trazaron en una proyección del Sistema Geodésico Mundial (WGS84). Utilizando un conjunto de datos de cobertura del suelo disponible públicamente de la Base de Datos Nacional de Cobertura del Suelo (NLCD 2021) obtenidos del Consorcio de Características del Suelo de Resolución Múltiple (MRLC) y la colaboración (https://www.mrlc.gov/) del Servicio Geológico de los Estados Unidos (USGS), se extrajeron datos de cobertura del suelo de un radio de amortiguamiento de 10 km (6,2 millas) que rodea cada sitio. El radio de amortiguamiento elegido se basó en el mayor ancho de zona de vigilancia recomendado por el Plan de Respuesta a la Peste Porcina Africana del USDA «El Libro Rojo» (18). La resolución espacial del NLCD fue de 30 m2 y contenía 16 tipos de cobertura del suelo [Aguas abiertas, Hielo y nieve perennes, Desarrollado (espacio abierto), Desarrollado (intensidad baja), Desarrollado (intensidad media), Desarrollado (intensidad alta), Tierras estériles, Bosque caducifolio, Bosque perennifolio, Bosque mixto, Arbusto/matorral, Pastizales/herbáceos, Pastizales/heno, Cultivos cultivados, Humedales leñosos y Humedales herbáceos emergentes]. Los tipos de cobertura del suelo desarrollados representan entornos urbanos.

Se obtuvo un conjunto de datos sobre la densidad esperada de cerdos salvajes del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal, Centro de Epidemiología y Salud Animal, Servicios Veterinarios, Fort Collins, Colorado. Los datos de densidad esperada de jabalíes utilizados en este estudio se derivaron de los modelos predictivos y aproximaciones desarrollados y descritos en Lewis et al. (10, 19). En resumen, los factores bióticos y abióticos tales como, entre otros, la cubierta vegetal, el uso de la tierra, el índice de vegetación mejorado (EVI), la cubierta del dosel forestal, la presión de depredación, la precipitación, la humedad y la temperatura, se utilizaron en múltiples modelos de regresión lineal para predecir la distribución de los jabalíes en las áreas de distribución nativas y no nativas, con la suposición de que la población de jabalíes había alcanzado el equilibrio biológico. El resultado de los modelos proporcionó las densidades esperadas de cerdos asilvestrados basadas en factores del paisaje local y la probabilidad de la distribución predictiva de las poblaciones de jabalíes. Detalles adicionales se describen en Lewis et al. (10). Todas las coordenadas de los sitios porcinos se trazaron en QGIS y se creó un área de amortiguamiento con un radio de 10 km (6,2 millas) alrededor de cada sitio porcino, como se describió anteriormente, de la cual se extrajo la estimación de la densidad promedio esperada de cerdos salvajes. La resolución espacial para el conjunto de datos de densidad esperada de jabalíes fue de 1,0 km2, o el número estimado de jabalíes/km2. Los rangos de densidad de población de jabalíes esperados utilizados en nuestro estudio se basaron en umbrales previamente establecidos por (19), bajo = 0-2 cerdos/km2; moderado= 3-5 cerdos/km2y alto = >5 cerdos/km2) para los Estados Unidos contiguos.

Análisis estadístico

Toda la estadística descriptiva y la modelación estadística se realizaron utilizando Stata (StataCorp, 2023. Stata Statistical Software: Versión 15. College Station, TX: StataCorp LLC). Debido al bajo número de unidades de desarrollo de primerizas (GDU) participantes, sitios de aislamiento y sementales de verracos en el estudio, todos estos se agruparon en una categoría de tipo de producción «mixta», dejando un total de cinco categorías de tipo de producción (cerda, mixto, vivero, engorde y destete a engorde) para el análisis. La colinealidad entre las variables se evaluó mediante el coeficiente de correlación de Spearman con un valor de corte de 0,60. Las variables continuas restantes se controlaron visualmente para determinar la linealidad y la forma funcional mediante gráficos de regresión ponderados localmente. Las variables que no cumplían con esta condición se categorizaron utilizando los valores de la mediana. El tamaño del hato se clasificó como ≤ 2.700 o >2.700 cerdos. Los tipos de cobertura del suelo se fusionaron en cuatro categorías: (1) Urbano = Desarrollado (espacio abierto), Desarrollado (baja intensidad), Desarrollado (intensidad media), Desarrollado (alta intensidad), (2) Tierras de cultivo = Pastos/heno, Cultivos cultivados, Tierras estériles, Arbustos/Matorrales y Pastizales/herbáceos, (3) Boscoso = Bosque caducifolio, Bosque perennifolio, Bosque mixto y (4) Agua = Aguas abiertas, Humedales leñosos y Humedales herbáceos emergentes. Además, como pocos sitios porcinos (n = 3) se ubicaron en áreas de alta densidad esperada de jabalíes, los niveles de densidad alta y moderada se fusionaron en uno, dejando una categoría de densidad porcina baja (n = 327) y moderada (n = 31) esperada de cerdos.

Se construyeron modelos de regresión logística mixta univariable para cada una de las declaraciones de evaluación enumeradas en la Tabla 1, excepto para las declaraciones para las que no faltaban características del mapa de bioseguridad (es decir, SE, PBA, LOS, DPA, VM). Los modelos de regresión logística mixta univariable se construyeron utilizando una estructura de variables dependientes dicotómicas (sí = 1; no = 0) con asociaciones con un valor de p <0.20 hacia adelante para su consideración en el modelado multivariable, de manera escalonada hacia atrás. Finalmente, se construyó un modelo de regresión logística mixta multivariable para cada uno de los enunciados de evaluación considerados a partir del modelo univariable con el tipo de producción (cerda, mixto, vivero, engorde, destete a engorde), el tamaño del hato (<2,700, ≥2,700), la cobertura del suelo (urbano, tierras de cultivo, bosques y agua) y la densidad esperada de cerdos asilvestrados (baja, moderada) como variables independientes y la empresa/clínica veterinaria utilizada como efecto aleatorio. Las variables en el modelo multivariable se consideraron factores de confusión y solo se mantuvieron en el modelo final si cambiaban el valor de cualquier otro coeficiente del modelo en un >20%, independientemente de la significación estadística. La significación estadística se declaró en P < 0.05, y las tendencias se declararon en 0.05 ≤ P < 0.10.

Resultados
Descriptivos de la población del sitio

Seis compañías porcinas/clínicas veterinarias de diferentes tamaños, con un total de 368 sitios con un tamaño medio (±DE) de la piara de 2.659 (±1.408) cerdos, eligieron participar en el estudio. En la Tabla 2 se presentan todos los detalles sobre el tipo de producción y la distribución del tamaño del rebaño por empresa/clínica. La proporción de cobertura del suelo (media ± DE) dentro de un radio de 10 km alrededor de los sitios porcinos consistió predominantemente en tierras de cultivo (80,4 ± 11,0%), seguidas de áreas boscosas (9,3 ± 10,4%), áreas urbanas (8,3 ± 3,1%) y agua (1,2 ± 2,8%) (Tabla 3). Solo el 30,7% (133/368) de todos los sitios porcinos tenían una cobertura de suelo de área urbana designada dentro de la zona de amortiguamiento de 10 km. La distancia media (± DE) a la zona urbana más cercana dentro de la zona de amortiguamiento de 10 km fue de 7,8 (± 1,9) km. La densidad media (± DE) esperada de jabalíes para todos los sitios fue de 1,5 (± 0,9) cerdos/km2. El 91,6% de los sitios estaban situados en una zona de baja densidad esperada de jabalíes, con una media de 1,2 (± 0,4) cerdos/km2, mientras que el 8,4 % de los sitios estaban situados en una zona de densidad de jabalíes moderada esperada, con una media de 4,1 (± 0,7) cerdos/km2.

www.frontiersin.orgTabla 2. Recuento descriptivo de los sitios porcinos participantes (N = 368) por empresa porcina/clínicas veterinarias (A-F) y tipo de producción con las respectivas estimaciones del tamaño del rebaño (mediana ± DE, mín., máx.) para los participantes del proyecto.

www.frontiersin.orgTabla 3. Proporciones de cobertura del suelo (tierras de cultivo, áreas urbanas, bosques y agua) (%) (mediana DE) de los sitios porcinos participantes (N = 368) en Ohio por categoría de tipo de producción [cerda, mixta (semental de verracos/aislamiento/GDU), vivero, destete hasta engorde y engorde] dentro de un radio de 10 km.

Caracterización de acuerdos y desviaciones de bioseguridad

Excluyendo la característica de áreas de carga designadas solo para uso animal (PBAAE), que faltaba en todos los mapas de bioseguridad excepto uno, el número total de mapas de bioseguridad que necesitaban revisión debido a que faltaba al menos una característica o estaba mal colocada fue de 205/368 (55,8%). El número de mapas de bioseguridad que entraron en conflicto con el plan sanitario y fitosanitario redactado fue de 200/247 (80,9%). Tenga en cuenta que un número menor de sitios fueron elegibles para este análisis de subconjuntos, dado que no se proporcionó un plan escrito mejorado para 121 (32,9%) sitios. Dieciséis sitios (16/335, 4,8%) no proporcionaron un mapa de bioseguridad legible que fuera suficiente para una revisión adecuada. Los principales conflictos entre los mapas de bioseguridad y los planes sanitarios y fitosanitarios escritos fueron las incoherencias o la información contradictoria con respecto a los PBAAE y la forma en que se producirían las entregas de piensos y animales durante un DCP. Sólo un mapa (1/247, 0,4%) proporcionaba una característica PBAAE a pesar de que todos los planes sanitarios y fitosanitarios escritos indicaban que se indicarían claramente en el mapa de bioseguridad. En el caso de las entregas de piensos, la gran mayoría de los planes sanitarios y fitosanitarios escritos (231/247, 93,5 por ciento) establecían que no se permitiría a los camiones de reparto de piensos cruzar la PBA durante un DCP. De los mismos planes sanitarios y fitosanitarios, 222/247 (89,9 por ciento) afirmaron que los silos de alimentación sólo podían llenarse desde fuera de la PBA mediante un proceso de augurio. Sin embargo, 187/247 (75,7%) de los respectivos mapas de bioseguridad tenían trazados de PBA que hacían que los silos de alimentación fueran inaccesibles desde el exterior de la PBA a pesar del uso de una barrena. Finalmente, 24/247 (9,7%) de los mapas de bioseguridad tenían silos de alimentación colocados tanto dentro como fuera de la PBA.

En el caso de las entregas de animales, 50/247 (20,2 por ciento) de los planes MSF indicaban que se permitía el paso de camiones a la PBA durante un DCP; pero de ellos, 16/50 (32,0%) planes escritos tenían declaraciones contradictorias de que las entregas de animales no podían cruzar a la PBA. Todos los sitios colocaron las características SE, PBA, LOS, PBAAP, LOSAP, DPA y VM en sus mapas. En la Tabla 1 se resume un resumen de la proporción de características cartográficas de bioseguridad faltantes y mal ubicadas.

Los resultados de los modelos de regresión logística multivariable indicaron que el tamaño del rebaño, el tipo de producción y la densidad de cerdos asilvestrados fueron predictores de la necesidad de revisiones de los mapas de bioseguridad debido a la falta o a la ubicación incorrecta de las características del mapa (Tabla 4). Además, los sitios ubicados en áreas con una densidad porcina asilvestrada esperada moderada tuvieron un aumento de 3 veces en las probabilidades de necesitar revisiones en comparación con los sitios ubicados en áreas con una baja densidad porcina feral esperada (OR = 2.98, P = 0.031, Tabla 4). Los sitios de cría y los sitios más grandes tuvieron menores probabilidades de necesitar revisiones en comparación con los sitios de cerdas (OR = 0.21, P = 0.03) y los sitios más pequeños (OR = 0.37, P = 0.029), respectivamente (Tabla 4).

www.frontiersin.orgTabla 4. Modelos finales de regresión logística mixta multivariable para declaraciones que investigan predictores para sitios porcinos comerciales con (1) características de mapas de bioseguridad faltantes o mal ubicadas (sí/no), y (2) mapas y planes de bioseguridad escritos y contradictorios.

El tamaño del hato y el tipo de producción fueron predictores de conflictos entre los mapas de bioseguridad y el plan escrito (Tabla 4). Además, los sitios ubicados en una cubierta terrestre predominantemente compuesta por tierras agrícolas tenían un 7,3% menos de probabilidades de tener un conflicto entre el mapa de bioseguridad y el plan MSF por cada porcentaje adicional de tierras agrícolas dentro de un radio de 10 km alrededor del sitio (OR = 0,93, P = 0,023, Cuadro 4).

En el caso de la modelación multivariable de las características individuales del mapa de bioseguridad faltante (Tabla 1), solo el modelo final para las «rampas de carga designadas (LC) faltantes» tenía identificados predictores importantes. El modelo indicó que todos los tipos de producción tenían menores probabilidades de omitir las rampas de carga designadas en sus mapas de bioseguridad en comparación con los sitios de cerdas [Mixto: OR = 0.11 (estimación) ± 0.06 (SE), 0.03–0.35 (IC 95%), P < 0.001; Vivero: OR = 0,06 ± 0,03, 0,02–0,18, P < 0,001; (Destete a engorde: OR = 0,16 ± 0,07, 0,07–0,37, P < 0,001; Finalizador: OR = 0,15 ± 0,07, 0,06–0,35, P < 0,001). En la Tabla 5 se muestra un resumen con predictores y tendencias estadísticamente significativos para las características mal colocadas.

www.frontiersin.orgTabla 5. Modelos finales de regresión logística mixta multivariable para declaraciones que investigan predictores de características de mapas de bioseguridad mal colocados (sí/no).

Discusión

Se han propuesto numerosas directrices para el desarrollo y la aplicación de medidas de bioseguridad dentro de las granjas porcinas, y hay una gran cantidad de recursos disponibles para los productores y profesionales de cerdos, como la iniciativa de PPA del APHIS del USDA «Proteger a nuestros cerdos» (20), la capacitación en bioseguridad de los Programas de Control de la Carne de Cerdo (https://porkcheckoff.org/pork-production-management/biosecurity/), los recursos de bioseguridad del Portal de Información Porcina (https://porkgateway.org/resource/biosecurity-of-pigs-and-farm-security/) y el plan sanitario y fitosanitario para la continuidad de las actividades (https://www.securepork.org/). A pesar de la fácil disponibilidad de estas directrices, hay una escasez de evaluaciones que evalúen la calidad de estos planes, lo que requiere trabajo y tiempo tanto para los productores como para los funcionarios de sanidad animal, en particular en lo que respecta a su aplicabilidad a los DCP. En este estudio se aprovechó estratégicamente la aplicación de las MSF, una plataforma voluntaria, para investigar sistemáticamente los posibles acuerdos de bioseguridad o las incoherencias que surgen cuando los usuarios finales aplican la información con el fin específico de prepararse para los DCP. Nuestro estudio mostró una notable falta de consistencia en el diseño de estos planes a nivel de sitio, ya que más de la mitad de los planes examinados exhibieron deficiencias que requirieron revisiones, atribuidas principalmente a la ubicación subóptima de las características de bioseguridad requeridas por la plataforma SPS. Sorprendentemente, más del 80% de los planes se identificaron con discrepancias entre el esquema del mapa de bioseguridad y el plan completo escrito. Estas discrepancias son motivo de grave preocupación, ya que pueden provocar retrasos y la propagación involuntaria de enfermedades durante las emergencias. Los desafíos identificados en nuestro estudio subrayan la necesidad de contar con protocolos sólidos de supervisión y aseguramiento de la calidad durante el desarrollo de los planes de bioseguridad destinados a ser desplegados en respuesta a sospechas o confirmaciones de DCP. La responsabilidad de dicha supervisión sigue siendo ambigua, lo que plantea la necesidad de delimitar si los veterinarios de rebaño, los funcionarios de sanidad animal u otras partes interesadas deben asumir este papel crucial. En particular, a pesar de que la bioseguridad parece ser un requisito esencial durante una situación de emergencia en los EE. UU. (21), las variaciones en los recursos y las oportunidades de capacitación entre los estados complican aún más la asignación de esta responsabilidad.

Además, en un estudio reciente sobre las actitudes de los productores porcinos en materia de bioseguridad se informó de una gran variabilidad en la adopción y aplicación de los planes sanitarios y fitosanitarios en materia de bioseguridad. El estudio también informó que la probabilidad de prácticas específicas de bioseguridad estaba determinada por la tolerancia al riesgo de los productores individuales y la percepción de su viabilidad y beneficio para sus operaciones (1). Los peligros de la autodeterminación por parte de los productores de qué bioseguridad consideran «suficiente» o qué puede causar inconvenientes a sus operaciones no solo pueden proporcionar una sensación de falsa seguridad, sino también frustrar los esfuerzos estatales de mitigación durante los brotes de DCP. La encuesta informó que los productores que sufrieron brotes de PRRSV o virus de la diarrea epidémica porcina (PEDV, por sus siglas en inglés) tenían más probabilidades de fomentar la adopción de la bioseguridad en comparación con los productores que no experimentaron brotes (1).

La ausencia de un marco obligatorio, junto con la falta de directrices normalizadas y de recursos de capacitación accesibles (22), puede impedir la priorización de las tareas intensivas relacionadas con la preparación para los DCP en los casos en que la amenaza percibida de incursión no es inminente. También puede dar lugar a una gran variabilidad en las prácticas de bioseguridad, lo que podría complicar la respuesta oficial, como se observó durante un ejercicio de preparación para emergencias realizado en Iowa (23). Por lo tanto, deben alentarse esfuerzos adicionales para motivar la implementación y preparación de la bioseguridad en los productores porcinos en lugar de las lecciones aprendidas de los impactos de las enfermedades que pueden haberse evitado. El consorcio RABapp™ es un ejemplo de una plataforma eficaz para agilizar la estandarización nacional de los planes de bioseguridad, al tiempo que armoniza la introducción de datos por parte del productor y la revisión electrónica individualizada de los planes por parte del departamento de agricultura del estado.

Durante el desarrollo de nuestro proyecto, a pesar de que el enfoque inicial estaba en las evaluaciones previas a la revisión, los investigadores del estudio invirtieron esfuerzos adicionales para guiar a los productores en el perfeccionamiento progresivo de estos planes vitales de bioseguridad. A través de consultas en línea, opciones de intercambio de datos en tiempo real y mecanismos de revisión seguros, facilitamos la finalización sin problemas de las tareas, asegurando la alineación con los estándares establecidos. Esas medidas de apoyo parecían ser consideraciones integrales para futuras iniciativas encaminadas a mantener la calidad de los planes de bioseguridad. Una publicación reciente informó de la eficacia de un sitio web educativo en línea para mejorar los conocimientos de bioseguridad de los productores porcinos y veterinarios, lo que podría ser otra opción para estandarizar la elaboración de planes de bioseguridad (24). Además, abogamos por la participación de los responsables de la toma de decisiones, como los veterinarios estatales y sus equipos oficiales, en el proceso de revisión antes de posibles brotes, fortaleciendo así la implementación oportuna de las medidas de bioseguridad frente a los desafíos emergentes.

La densidad porcina salvaje esperada en el área, el tamaño del rebaño y el tipo de producción surgieron como variables críticas en nuestros modelos que influyen en la precisión de varias características de bioseguridad. En particular, la observación de que los sitios situados en regiones caracterizadas por una densidad porcina esperada moderada exhiben mayores probabilidades de requerir revisiones del plan de bioseguridad en comparación con los sitios en áreas de baja densidad porcina salvaje anticipada es motivo de preocupación. Esto es particularmente digno de mención si se tiene en cuenta la transmisión bien establecida de varias enfermedades porcinas, incluida la PPA, por parte de los cerdos salvajes (25, 26). En consecuencia, los sitios ubicados en regiones con una densidad moderada de cerdos salvajes pueden enfrentar un riesgo elevado de infección a través del posible contacto directo o indirecto con estos animales silvestres, lo que, combinado con posibles brechas de bioseguridad, podría tener consecuencias desastrosas. Teniendo en cuenta estos hallazgos, surge una recomendación estratégica para priorizar las regiones con alto riesgo de introducción de la enfermedad, para las revisiones de los planes. Este enfoque proactivo se alinea con el objetivo general de mejorar la preparación de la nación para posibles incursiones de enfermedades, especialmente en áreas donde la amenaza de transmisión de cerdos salvajes es mayor. Consistentemente, nuestro análisis indicó que los sitios de cerdas y los sitios con una población animal más grande exhiben un mayor grado de desafíos en la ubicación de las características de bioseguridad en los mapas en comparación con otros tipos de producción y sitios más pequeños, respectivamente. Además, estos sitios también parecían tener más inconsistencias al comparar el mapa de bioseguridad y los planos escritos correspondientes. Atribuimos esta observación a la mayor complejidad de estos sitios, lo que requiere una planificación meticulosa y la consideración de numerosas características. La importancia de este hallazgo radica en las posibles «altas consecuencias» asociadas con ellos cuando se trata de la propagación de enfermedades. Los sitios de cerdas y las instalaciones más grandes, por su mayor escala de producción e intensidad de servicio, presentan más oportunidades para la transmisión no intencional de patógenos a otros sitios o instalaciones agrícolas (27). En consecuencia, existe una necesidad crítica de priorizar la revisión de los planes de bioseguridad para estos sitios de alta consecuencia. Curiosamente, este hallazgo se desvía de la suposición común de que los sitios de cerdas y las instalaciones más grandes reciben más atención con respecto a las medidas de bioseguridad (28). Nuestros resultados sugieren que, a pesar del enfoque predominante en estos sitios, todavía hay margen de mejora y un mayor escrutinio en la planificación e implementación de medidas de bioseguridad para abordar los desafíos únicos que plantea su complejidad.

Uno de los puntos fuertes de este estudio es que los directores de centros y los veterinarios crearon sus planes por separado dentro de cada empresa, utilizando únicamente sus propios conocimientos, experiencia y las directrices sanitarias y fitosanitarias asignadas y los recursos de formación, sin interferencia de terceros. Por lo tanto, estamos seguros de que hemos capturado datos representativos sobre las capacidades de los gestores porcinos y veterinarios locales para crear planes y mapas sanitarios y fitosanitarios en ese momento utilizando los recursos disponibles. Por último, una contribución distintiva de este estudio es su análisis pionero del cumplimiento, medido a través de la creación de planes de bioseguridad en cumplimiento de directrices específicas. Este aspecto reviste una importancia primordial, en particular en el contexto de la priorización de los recursos y los esfuerzos relacionados con la preparación para los DCP. Hasta donde sabemos, este estudio se erige como el primer esfuerzo para proporcionar evidencia de que la creación real de planes de bioseguridad de acuerdo con pautas bien definidas es compleja y está lejos de ser perfecta en condiciones de la vida real. Este hallazgo ofrece información valiosa para los responsables de la toma de decisiones encargados de optimizar la asignación de recursos y la planificación estratégica para mejorar la preparación de la nación para posibles incursiones de DCP.

Este estudio no está exento de limitaciones. En primer lugar, su atención se orientó desproporcionadamente hacia los grandes sitios comerciales de la zona, lo que dio lugar a una representación insuficiente de los pequeños y medianos productores. Este sesgo puede atribuirse en parte a la naturaleza intrínseca de los planes de bioseguridad de los DCP, que se fomenta que se desarrollen en colaboración con los veterinarios de los rebaños. Los pequeños y medianos productores suelen carecer de interacciones regulares con los veterinarios, lo que posiblemente contribuya a su menor participación en el estudio. Además, es plausible que este grupo demográfico, debido al tamaño de sus operaciones, tenga una menor conciencia y motivación para participar en los esfuerzos de preparación para los DCP, dado que la producción de carne de cerdo puede no constituir su principal o única fuente de ingresos. Otra limitación notable se refiere al menor número de planos escritos obtenidos (en comparación con los mapas), lo que impide un análisis exhaustivo del conjunto de datos completo para ciertos modelos estadísticos. La renuencia a proporcionar planes escritos, que a menudo se perciben como más exigentes, podría deberse a la priorización de otras tareas operativas dentro de los sistemas agrícolas. Si bien se reconoce esta limitación, es importante tener en cuenta que los planes faltantes eran específicos de una productora. Se hicieron esfuerzos para abordar esto tratando este nivel de agrupamiento como un efecto aleatorio en nuestro análisis. Por último, el uso de un conjunto de datos de densidad porcina salvaje esperada basada en la geografía no representa la verdadera densidad porcina salvaje para un sitio determinado, que puede diferir localmente en gran medida a lo largo de los años y las estaciones. Por lo tanto, los resultados con respecto a la densidad de cerdos asilvestrados deben interpretarse de manera conservadora y como una guía teórica.

En conclusión, este estudio subraya la necesidad de una evaluación rigurosa de los planes de bioseguridad en el contexto de la preparación para DCP. Las inconsistencias identificadas en el diseño y la ejecución del plan ponen de relieve la importancia de perfeccionar y estandarizar las medidas de bioseguridad, asegurando su eficacia para mitigar los riesgos asociados con posibles brotes de enfermedades. Los esfuerzos futuros deben dirigirse a mejorar la integralidad y la alineación de los planes de bioseguridad con el objetivo específico de abordar los desafíos que plantean los DCP.

Declaración de disponibilidad de datos

Los conjuntos de datos presentados en este artículo no están disponibles porque los acuerdos de confidencialidad para compartir datos con los colaboradores de la industria y una organización externa de la industria nos impiden compartir estos datos. Las solicitudes de acceso a los conjuntos de datos deben dirigirse a arruda.13@osu.edu.

Contribuciones de los autores

MC: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Software, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción-borrador original, Redacción-revisión y edición. MH: Curación de datos, Investigación, Administración de proyectos, Redacción: borrador original, Redacción: revisión y edición. KM: Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Software, Validación, Redacción, borrador original, Redacción, revisión y edición. JG: Conceptualización, Análisis formal, Recursos, Software, Validación, Redacción, borrador original, Redacción, revisión y edición. GM: Conceptualización, Curación de datos, Adquisición de fondos, Administración de proyectos, Recursos, Software, Supervisión, Redacción, borrador original, Redacción, revisión y edición. AA: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Obtención de fondos, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Software, Supervisión, Redacción: borrador original, Redacción: revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declaran/n que se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. El financiamiento para este proyecto se obtuvo mediante una subvención del Programa Nacional de Preparación para Enfermedades (AP21VSSP0000C021) y el Fondo de Investigación de Bioseguridad Porcina (un fondo establecido para donaciones en el Departamento de Medicina Veterinaria Preventiva de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Estatal de Ohio). El desarrollo y los usos relacionados con RABApp™ fueron financiados por la Fundación para la Investigación de la Alimentación y la Agricultura (FFAR, por sus siglas en inglés) número de adjudicación FF-NIA21-00000000064, y por el Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal (APHIS, por sus siglas en inglés) del USDA a través del Programa Nacional de Preparación y Respuesta a Enfermedades Animales a través de un acuerdo de cooperación entre los Servicios Veterinarios del APHIS (VS, por sus siglas en inglés) y la Universidad Estatal de Carolina del Norte, el AP22VSSP0000C004 de Premios USDA-APHIS y AP23VSSP0000C088.

Reconocimientos

Deseamos agradecer al Dr. Ryan Miller del Centro de Epidemiología y Salud Animal del USDA APHIS:VS por proporcionarnos datos valiosos de las densidades porcinas salvajes esperadas dentro de nuestra área de estudio. También nos gustaría agradecer al Consejo Porcino de Ohio por su valioso tiempo y recursos para ayudar con el proyecto.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

El/los autor/es declararon/s que dos de los autores (AA y GM) eran miembros del consejo editorial de Frontiers, en el momento de la presentación. Esto no tuvo ningún impacto en el proceso de revisión por pares ni en la decisión final.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2024.1380623/full#supplementary-material

Referencias

1. Pudenz CC, Schulz LL, Tonsor GT. Adopción de un plan seguro de bioseguridad para el suministro de carne de cerdo por parte de los productores porcinos de EE. UU. Front Vet Sci. (2019) 6:146. doi: 10.3389/fvets.2019.00146

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

2. Hashem NM, González-Bulnes A, Rodríguez-Morales AJ. Bienestar animal y sostenibilidad de la cadena de suministro ganadera en el contexto del brote de COVID-19: una visión general. Front Vet Sci. (2020) 7:582528. doi: 10.3389/fvets.2020.582528

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

3. Hayes DJ, Schulz LL, Hart CE, Jacobs KL. Un análisis descriptivo de los impactos de COVID-19 en los mercados de carne de cerdo, pavo y huevos de EE. UU. Agronegocio. (2021) 37:122–41. doi: 10.1002/agr.21674

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

4. Picasso-Risso C, Vilalta C, Sanhueza JM, Kikuti M, Schwartz M, Corzo CA. Desenredando los patrones de movimiento de transporte de camiones que transportan cerdos o mientras están vacíos dentro de un sistema de producción porcina antes y durante la epidemia de COVID-19. Front Vet Sci. (2023) 10:1201644. doi: 10.3389/fvets.2023.1201644

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

5. Cox R, Revie CW, Hurnik D, Sanchez J. Uso de técnicas de redes de creencias bayesianas para explorar la interacción de las prácticas de bioseguridad en la probabilidad de ocurrencia de enfermedades porcinas en Canadá. Prev Vet Med. (2016) 131:20–30. doi: 10.1016/j.prevetmed.2016.06.015

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

6. Gunn G, Heffernan C, Hall M, McLeod A, Hovi M. Medición y comparación de las limitaciones para mejorar la bioseguridad entre los agricultores, veterinarios e industrias auxiliares de Gran Bretaña. Prev Vet Med. (2008) 84:310–23. doi: 10.1016/j.prevetmed.2007.12.003

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

7. Groenendaal H, Costard S, Zagmutt FJ, Pérez AM. Durmiendo con el enemigo: Mantener granjas libres de PPA en las zonas afectadas. Front Vet Sci. (2022) 9:935350. doi: 10.3389/fvets.2022.935350

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

8. Sánchez F, Galvis JA, Cárdenas NC, Corzo C, Jones C, Machado G. Distribución espaciotemporal del riesgo relativo del virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino en los Estados Unidos. Front Vet Sci. (2023) 10:1158306. doi: 10.3389/fvets.2023.1158306

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

9. Bevins SN, Pedersen K, Lutman MW, Gidlewski T, Deliberto TJ. Consecuencias asociadas a la reciente expansión del área de distribución de los cerdos asilvestrados no autóctonos. Biociencia. (2014) 64:291–9. doi: 10.1093/biosci/biu015

Texto completo de Crossref | Google Académico

10. Lewis JS, Corn JL, Mayer JJ, Jordan TR, Farnsworth ML, Burdett CL, et al. Estimaciones históricas, actuales y potenciales del tamaño de la población de cerdos salvajes invasores (Sus scrofa) en los Estados Unidos. Invasiones de Biol. (2019) 21:2373–84. doi: 10.1007/s10530-019-01983-1

Texto completo de Crossref | Google Académico

11. Bosch J, Rodríguez A, Iglesias I, Muñoz MJ, Jurado C, Sánchez-Vizcaíno JM, et al. Información actualizada sobre el riesgo de introducción de la peste porcina africana por jabalíes en países de la Unión Europea libres de la enfermedad. Transbound Emerg Dis. (2017) 64:1424–32. doi: 10.1111/tbed.12527

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

12. Jiang S-Y, Ma A, Ramachandran S. Iones negativos del aire y sus efectos en la salud humana y la mejora de la calidad del aire. Int J Mol Sci. (2018) 19:2966. doi: 10.3390/ijms19102966

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

13. Alkhamis MA, Arruda AG, Vilalta C, Morrison RB, Pérez AM. Vigilancia del virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino en los Estados Unidos mediante mapeo de riesgo y modelado de distribución de especies. Prev Vet Med. (2018) 150:135–42. doi: 10.1016/j.prevetmed.2017.11.011

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

14. Arruda AG, Vilalta C, Pérez A, Morrison R. Altitud, pendiente y cobertura del terreno como factores de riesgo para los brotes del síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRS) en los Estados Unidos. PLoS UNO. (2017) 12:e0172638. doi: 10.1371/journal.pone.0172638

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

15. Jara M, Crespo R, Roberts D, Chapman A, Banda A, Machado G. Desarrollo de una plataforma de difusión para el análisis espacio-temporal y filogenético del virus de la bronquitis infecciosa aviar. Front Vet Sci. (2021) 8:259. doi: 10.3389/fvets.2021.624233

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

16. Hernández FA, Carr AN, Milleson MP, Merrill HR, Avery ML, Parker BM, et al. La dispersión y la cobertura del suelo contribuyen a la exposición al virus de la pseudorrabia en cerdos salvajes invasores. Ecosalud. (2020) 17:498–511. doi: 10.1007/s10393-020-01508-6

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

17. Machado G, Galvis JA, Cárdenas NC, Ebling D, Freeman A, Hong X, et al. La aplicación de bioseguridad de acceso rápido (RAB)TM Manual. (2023). Disponible en línea en: https://osfio/p5uwq/download (consultado el 1 de enero de 2024).

Google Académico

18. USDA-APHIS, Departamento de Agricultura de los Estados Unidos – Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal. Plan de Respuesta a la Peste Porcina Africana: El Libro Rojo. Plan de Preparación y Respuesta a Enfermedades Animales de Forigen. (2020). Disponible en línea en: https://www.aphis.usda.gov/animal_health/emergency_management/downloads/asf-responseplan.pdf (consultado el 2 de enero de 2024).

Google Académico

19. Lewis JS, Farnsworth ML, Burdett CL, Theobald DM, Gray M, Miller RS. Factores bióticos y abióticos que predicen la distribución global y la densidad poblacional de un gran mamífero invasor. Sci Rep. (2017) 7:44152. doi: 10.1038/srep44152

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

20. USDA-APHIS, Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal. Proteger a nuestros cerdos: luchar contra la peste porcina africana. (2022). Disponible en línea en: https://www.aphis.usda.gov/aphis/resources/pests-diseases/asf/(consultado el 2 de enero de 2024).

Google Académico

21. Myers LM, Fromberg L. (A324) Planificación de la preparación y respuesta para la gestión de emergencias en los EE. UU.: Plan de preparación y respuesta ante enfermedades animales extranjeras del Aphis (FAD PREP). Prehosp Disaster Med. (2011) 26:S91. doi: 10.1017/S1049023X11003086

Texto completo de Crossref | Google Académico

22. Moore DA, Merryman ML, Hartman ML, Klingborg DJ. Comparación de las recomendaciones publicadas con respecto a las prácticas de bioseguridad para varias especies y clases de animales de producción. J Am Vet Med Assoc. (2008) 233:249–56. doi: 10.2460/javma.233.2.249

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

23. Hennenfent AK, Rumsey KA, Pruisner RD, Kaisand JJ. Una descripción general del ejercicio de peste porcina de 2019 para la respuesta agrícola en Iowa. J Am Vet Med Assoc. (2020) 257:607–12. doi: 10.2460/javma.257.6.607

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

24. Agrawal I, Bromfield C, Varga C. Evaluación y mejora de los conocimientos y prácticas de bioseguridad en las granjas entre los productores porcinos y los veterinarios a través de encuestas en línea y un sitio web educativo en Illinois, Estados Unidos. Front Vet Sci. (2023) 10:1167056. doi: 10.3389/fvets.2023.1167056

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

25. Cadenas-Fernández E, Ito S, Aguilar-Vega C, Sánchez-Vizcaíno JM, Bosch J. El papel del jabalí en la propagación del virus de la peste porcina africana en Asia: otro problema subestimado. Front Vet Sci. (2022) 9:844209. doi: 10.3389/fvets.2022.844209

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

26. Glišić D, Milićević V, Veljović L, Milovanović B, Kureljušić B, Ðordević I, et al. Patrones de transmisión del virus de la peste porcina africana en cerdos domésticos en Serbia. Patógenos. (2023) 12:149. doi: 10.3390/pathogens12010149

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

27. Passafaro TL, Fernandes AFA, Valente BD, Williams NH, Rosa GJM. Análisis de redes de movimientos porcinos en un sistema de producción porcina multisitio en Iowa, EE. UU. Prev Vet Med. (2020) 174:104856. doi: 10.1016/j.prevetmed.2019.104856

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

28. Ribbens S, Dewulf J, Koenen F, Mintiens K, De Sadeleer L, de Kruif A, et al. Encuesta sobre bioseguridad y prácticas de gestión en las piaras de cerdos belgas. Prev Vet Med. (2008) 83:228–41. doi: 10.1016/j.prevetmed.2007.07.009

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

Palabras clave: enfermedad porcina, proceso de revisión, continuidad del negocio, planificación de bioseguridad, Abastecimiento Seguro de Carne de Cerdo

Cita: Campler MR, Hall M, Mills K, Galvis JA, Machado G y Arruda AG (2024) Descripción de la planificación de la bioseguridad de los productores porcinos para la preparación para enfermedades animales extranjeras utilizando el marco de suministro seguro de carne de cerdo. Frente. Vet. Sci. 11:1380623. doi: 10.3389/fvets.2024.1380623

Recibido: 01 de febrero de 2024; Aceptado: 08 de abril de 2024;
Publicado: 26 abril 2024.

Editado por:

Alejandra Victoria Capozzo, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina

Revisado por:

Pankaj Dhaka, Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales Guru Angad Dev, India
Gustavo Silva, Universidad Estatal de Iowa, Estados Unidos

Derechos de autor © 2024 Campler, Hall, Mills, Galvis, Machado y Arruda. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).

*Correspondencia: Andreia G. Arruda, arruda.13@osu.edu

Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o afirmación que pueda hacer su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.

Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Diario Digital AXÓN INFORMAVET ONE HEALTH

Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Boletín Digital de Foro Agro Ganadero

Noticias animales de compañía

Noticias animales de producción

Trabajos técnicos animales de producción

Trabajos técnicos animales de compañía