1 Introducción

La creciente demanda de fuentes de proteínas alternativas como sustitutos de los ingredientes convencionales, como la soja (1), ha estimulado el interés en las microalgas como candidatas prometedoras. En particular, las aves de corral tienen un potencial significativo para integrar microalgas en sus dietas, lo que indica su potencial para una aplicación más amplia en la alimentación animal comercial (2). En particular, Arthrospira platensis, más comúnmente conocida como Spirulina, ha ganado reconocimiento como un componente ventajoso de la nutrición de las aves de corral (3). El alto contenido proteico de la espirulina, que oscila entre el 50 y el 70% (4), la posiciona como una alternativa o complemento viable a las fuentes proteicas tradicionales (5-7).

La espirulina, una microalga comestible perteneciente al grupo de las algas verdeazuladas (Cyanophyceae o cianobacterias), es reconocida por su distintiva estructura multicelular filamentosa y su resistencia en entornos hostiles (2, 8, 9). Su pared celular, similar a la de las bacterias gramnegativas (10), está compuesta predominantemente por peptidoglicano y lipopolisacáridos, formando una robusta barrera de múltiples capas (11). Además de su alto contenido en proteínas y la presencia de todos los aminoácidos esenciales (12), la espirulina es un abundante reservorio de hidratos de carbono, una variedad de vitaminas como la provitamina A, la vitamina C y la vitamina E, así como una gran cantidad de minerales como el hierro, el calcio, el cromo, el cobre, el magnesio, el manganeso, el fósforo, el potasio, el sodio y el zinc (13, 14). Para enriquecer aún más su perfil nutricional, la espirulina también proporciona ácidos grasos esenciales y una variedad de pigmentos que incluyen clorofila a, ficocianina, carotenos y xantofilas (4, 15-19).

A pesar del perfil rico en nutrientes de la espirulina, la naturaleza indigerible de su pared celular y la resistencia de sus complejos proteína-pigmento, conocidos como ficocianinas, que están ligados a las membranas tilacoides de las microalgas, plantean desafíos para la bioaccesibilidad y digestibilidad de su proteína (20). Para mitigar estos problemas, estudios recientes in vitro (21, 22) han investigado el potencial de las peptidasas (EC 3.4), con o sin tratamientos previos, en la hidrólisis de las proteínas de Spirulina. En particular, Niccolai et al. (22) observaron un notable aumento de hasta el 81% en la digestibilidad de la proteína bruta de la espirulina al aplicar una combinación de pepsina y pancreatina. Además, Costa et al. (21) confirmaron el efecto beneficioso de la pancreatina, especialmente cuando está precedida de un pretratamiento de extrusión, sobre la hidrólisis de proteínas potencialmente asociadas con ficocianinas. Las peptidasas catalizan la degradación de los enlaces peptídicos, están implicadas en la degradación de proteínas no funcionales en las células y desempeñan un papel importante en la homeostasis celular (23). Sin embargo, las proteínas liberadas de la biomasa de Spirulina podrían sufrir un proceso de gelificación, lo que podría elevar la viscosidad de la digesta y, por lo tanto, atrapar otros nutrientes, lo que limita su absorción en animales monogástricos (24, 25). Este efecto fue demostrado por Pestana et al. (25), quienes notaron un aumento en la viscosidad de la digesta, lo que resultó en un rendimiento de crecimiento obstaculizado en pollos de engorde alimentados con un alto nivel de espirulina (15% del alimento) suplementado con lisozima (26). Una observación similar se realizó cuando los lechones fueron alimentados con el 10% de las microalgas, donde las proteínas de Spirulina mostraron resistencia a la actividad de las peptidasas endógenas, reduciendo consecuentemente la digestibilidad de la proteína (27). Ya se ha estudiado la aplicación de un 15% de espirulina en pollos de engorde, sin ningún efecto negativo sobre el rendimiento de la producción o la calidad de la carne (28).

Aunque el papel beneficioso de las enzimas exógenas, como las enzimas activas en carbohidratos (CAZymes), en la mejora del valor nutricional de las dietas de las aves de corral es bien reconocido (26, 29, 30), sigue habiendo una brecha significativa en nuestra comprensión del impacto in vivo de las peptidasas en el aumento de la bioaccesibilidad de las proteínas de Spirulina para los animales monogástricos. Estas enzimas se utilizan ampliamente por su actividad de amplio espectro contra diversos sustratos como la cebada, un componente clave de las dietas de los pollos de engorde (31, 32). Las CAZymes facilitan un mejor acceso a las enzimas endógenas a sus sustratos objetivo, al mejorar la conversión alimenticia y la digestibilidad, principalmente en animales jóvenes con tractos digestivos inmaduros (29). Al igual que CAZymes, la suplementación con peptidasas en dietas que contienen una alta proporción de espirulina podría aumentar la digestibilidad de los pollos de engorde. Una de las mezclas contiene peptidasa y α-amilasa (VemoZyme^® P) y la otra engloba peptidasa pancreática, lipasa y amilasa (pancreatina porcina). A pesar de la limitada información disponible sobre la función y aplicabilidad de VemoZyme^® P en la nutrición de las aves de corral, las enzimas relacionadas del mismo fabricante, a saber, VemoZyme^® F (una fitasa) y VemoZyme^® Plus (una preparación enzimática compleja que incluye carbohidratos), se han utilizado con éxito en las dietas de gallinas ponedoras (33) y pollos de engorde (34). Se prevé que la pancreatina, como una mezcla de enzimas diversas, ayude a los pollos de engorde con un tracto digestivo inmaduro a manejar los cambios en la dieta, como la transición de una dieta basada en harina de maíz y soja a una dieta enriquecida con espirulina. En particular, estudios anteriores emplearon mezclas de pancreatina en dietas de pollos de engorde, demostrando resultados positivos para la digestibilidad de la grasa (35). Sin embargo, hasta donde sabemos, los efectos de esta mezcla en la degradación de las proteínas de las algas aún no se han explorado.

Además, mientras que ciertos estudios han examinado la influencia de la incorporación de espirulina en la dieta en el rendimiento de los pollos de engorde y la calidad de la carne (por ejemplo, Pestana et al. (25), Abdelfatah et al. (36), Costa et al. (37) y Hassan et al. (38)), existe una escasez de investigaciones que promuevan la combinación de períodos de alimentación de larga duración con altos niveles de inclusión de espirulina.

Por lo tanto, el propósito de este estudio fue investigar el impacto de la incorporación de un 15% de espirulina en las dietas de pollos de engorde, ya sea sola o combinada con VemoZyme^® P comercial o extracto de pancreatina porcina, en el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde, la viscosidad intestinal, las características de la canal y la calidad de la carne, desde el día 7 hasta el 35.

2 Materiales y métodos

2.1 Declaración de bienestar animal

Los procedimientos experimentales realizados en este estudio se realizaron de acuerdo con las directrices y regulaciones éticas. Los protocolos seguidos fueron aprobados por la Comisión de Ética del CIISA/FMV (Centro de Investigación Interdisciplinaria en Salud Animal, Facultad de Medicina Veterinaria) y el Comité de Cuidado Animal de la Autoridad Veterinaria Nacional (Direção Geral de Alimentação e Veterinária, Lisboa, Portugal). Además, el estudio se adhirió a los principios y directrices específicas descritos en la legislación de la Unión Europea (Directiva 2010/63/UE) sobre el uso de animales en la investigación científica. El Comité de Bienestar Animal del Instituto Superior de Agronomía de la Universidad de Lisboa (ORBEA/ISA) también aprobó los procedimientos experimentales con animales, y al estudio se le asignó un código de protocolo número 0421/000/000/2022.

2.2 Animales, manejo y dietas

Un total de 120 pollos de engorde machos Ross 308 de un día de edad fueron alojados en 40 jaulas de suelo alambrado durante 35 días, siguiendo los procedimientos descritos en Alfaia et al. (39), Pestana et al. (25) y Costa et al. (40). Las aves se criaron en una sala de ambiente controlado bajo prácticas estándar de incubación, con condiciones de iluminación adecuadas. Al día 0, la temperatura ambiente se mantuvo a 31 °C, luego de los 30 °C del día 1, y del día 3 al 27, disminuyó 1 °C cada 3 días a 20 °C, después de mantenerse constante hasta el final del estudio. La temperatura y la ventilación de la habitación se monitorizaron continuamente durante todo el periodo de estudio, desde el día 1 hasta el 35. Además, se monitoreó la temperatura a nivel de la jaula desde el día 1 hasta el 35. Cada jaula medía 66 × 66 cm, con 2 bebederos y un comedero.

Durante los 7 días iniciales, las aves tuvieron acceso ad libitum a una dieta a base de maíz y soja. Del día 7 al 35, las aves fueron asignadas a uno de cuatro tratamientos dietéticos: 1) una dieta de control basada en harina de maíz y soya (CON); 2) una dieta que contiene un 15% de espirulina en polvo (Allmicroalgae, Pataias, Portugal) (SP); 3) una dieta que contiene un 15% de espirulina en polvo suplementada con un 0,025% de la mezcla comercial de enzimas VemoZyme^® P (VEMO, Sofía, Bulgaria) (SPV); y 4) una dieta que contiene un 15% de espirulina en polvo suplementada con un 0,10% de extracto de pancreatina porcina (Merck, Darmstadt, Alemania) (SPP). La enzima VemoZyme^® P tuvo una actividad proteolítica de 15.000 unidades de tirosina y una actividad amilasa de 400 unidades, según lo declarado por el fabricante. El extracto de pancreatina porcina contenía 350 FIP-U/g de proteasa, 6.000 FIP-U/g de lipasa y 7.500 FIP-U/g de amilasa. Todas las dietas se formularon para cumplir con los requisitos de nutrientes definidos por el NRC (41), y las composiciones y el análisis del contenido de nutrientes de las dietas de inicio y de crecimiento más polvo de microalgas se proporcionan en las Tablas 1 y 2, respectivamente.

El diseño experimental consistió en 10 jaulas replicadas, con 3 aves por jaula. Se registraron mediciones semanales de los pesos de los pollos de engorde y de los alimentadores, y se proporcionó alimento diariamente para calcular la ganancia de peso corporal (diferencia entre el peso corporal de dos semanas consecutivas, dividida por 7), la ingesta diaria promedio de alimento (ingesta semanal de cada jaula, dividida por 7) y la tasa de conversión alimenticia (relación entre la ingesta semanal dividida por 3 y la ganancia de peso corporal semanal). Las muestras de dieta se analizaron para determinar la presencia de materia seca (MS) secando una muestra a 103 °C hasta alcanzar un peso constante. El contenido de nitrógeno (N) de las dietas se determinó mediante el método Kjeldahl según el método AOAC 954.01 (42), y el contenido de proteína bruta se calculó como 6.25 veces el contenido de nitrógeno. El contenido de cenizas se determinó utilizando el método AOAC 942.05 (42). La grasa bruta se determinó mediante la extracción de muestras de alimento con éter de petróleo utilizando un extractor automático Soxhlet (Gerhardt Analytical Systems, C. Gerhardt GmbH & Co. KG, Königswinter, Alemania), siguiendo una hidrólisis previa con ácido clorhídrico. La energía bruta del alimento se determinó mediante calorimetría de bomba adiabática (Parr 1,261, Parr Instrument Company, Moline, IL, Estados Unidos).

El día 35, un ave de cada jaula, con el peso medio, fue sometida a aturdimiento eléctrico y exanguinación manual. Las muestras de sangre se recogieron en tubos de Sarstedt (Numbrecht, Alemania) y se centrifugaron para obtener suero. Se extrajeron y vaciaron los órganos gastrointestinales (GI) (buche, molleja, duodeno, yeyuno, íleon y ciego) y se registró el peso del buche, molleja, hígado, páncreas, duodeno, yeyuno, íleon y ciego. También se midió la longitud del duodeno, el yeyuno, el íleon y el ciego. Duodeno en la parte proximal del tracto intestinal, con forma de “U” alrededor del páncreas. El yeyuno es la parte distal del duodeno. Anterior a la unión del ciego, se encuentra el íleon. El ciego es una estructura tubular pareada distal a lo largo del íleon desde la unión íleo-cecal-cólico (43). La viscosidad del contenido del intestino delgado se determinó siguiendo el método descrito por Pestana et al. (25). Brevemente, se recogieron muestras del duodeno más yeyuno e íleon, se centrifugaron durante 10 min a 9.000 rpm y se midió la viscosidad del sobrenadante utilizando un viscosímetro (Modelo LVDVCP-II, Brookfield Engineering Laboratories, Middleboro, MA, Estados Unidos) a una temperatura ambiente mantenida a 24°C. Las muestras de los músculos de la mama y el muslo (deshuesadas y sin piel) se cortaron y se mantuvieron en papel de aluminio, se embolsaron en bolsas de vacío y se almacenaron a -20 °C hasta los análisis.

2.3 Determinación de las características de la canal

El análisis del pH y del color de la carne se realizó siguiendo los métodos descritos en Pestana et al. (25) y Alfaia et al. (39). Brevemente, los músculos derecho del pecho (pectoral mayor) y del muslo (bíceps femoral) fueron deshuesados y despellejados. Se tomaron medidas por triplicado de tres puntos diferentes en cada músculo. Los valores de pH se determinaron utilizando un electrodo de pH de penetración de vidrio (HI9025, Hanna Instruments, Woonsocket, RI, Estados Unidos), mientras que las mediciones de color [luminosidad (L*), rojez (a*) y amarilleo (b*)] se obtuvieron utilizando un cromómetro Minolta CR-300 (Minolta Camera Co. Ltd., Osaka, Japón) basado en el espacio de color CIELAB. Los datos se registraron después de un período post-mortem de enfriamiento de 24 horas a 4 °C, seguido de 1 h de exposición al aire.

2.4 Rasgos sensoriales de la carne de pechuga

El análisis sensorial se realizó siguiendo los procedimientos descritos en Pestana et al. (25). En resumen, los músculos mamarios derechos sin piel se cocinaron individualmente en un baño de agua a 85 ° C usando bolsas de plástico hasta que la temperatura interna alcanzó los 78 ° C. Para la evaluación sensorial, las muestras de músculo cocido se recortaron de tejido conectivo externo y se cortaron en^cubos de aproximadamente 1 cm 3. A continuación, estos cubos se mantuvieron a 60 °C en placas calentadas previamente identificadas. Un panel de 10 evaluadores entrenados, seleccionados y entrenados según Cross (44) en la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Lisboa, Portugal, evaluaron las muestras. Las sesiones del panel sensorial constaron de cinco sesiones, con ocho muestras aleatorias por sesión. Los atributos evaluados fueron la terneza, la jugosidad, los sabores desagradables y la aceptabilidad general. Se utilizó una escala estructurada de 8 puntos para la evaluación sensorial, donde 1 representa los atributos extremadamente duro, seco, débil y negativo, y 8 representa los atributos extremadamente tiernos, jugosos, fuertes y positivos para la terneza, jugosidad, sabor y aceptabilidad general, respectivamente.

2.5 Determinación de la estabilidad oxidativa de los lípidos cárnicos

Aproximadamente 1,5 g de carne picada de la pechuga izquierda de cada ave se dividió en cuatro porciones y se colocó en bolsas de plástico. A continuación, estas porciones se expusieron al aire y se almacenaron en un congelador a 4 °C durante 0 y 8 días. La concentración de sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS), un indicador de la oxidación de lípidos, se midió el día 0 y el día 8. Se siguió el método espectrofotométrico descrito por Mercier et al. (45) para analizar la capacidad del malondialdehído, producto de la oxidación de lípidos, para formar un cromógeno de color rosa que absorbe 532 nm de luz. Las mediciones se realizaron utilizando un espectrofotómetro UV/visible (Genesys 150, ThermoScientific, Madison, Estados Unidos). Para la cuantificación de TBARS, se preparó una curva de calibración estándar utilizando 1,1,3,3-tetraetoxipropano (Fluka, Neu Ulm, Alemania) como precursor del malondialdehído. Los resultados se expresan en miligramos de malondialdehído por kilogramo de carne.

2.6 Determinación de colesterol total, diterpenos, pigmentos y minerales en carnes y dietas experimentales

La determinación del colesterol total, β-caroteno y tocoferoles tanto en carne fresca (750 mg) como en piensos (100 mg) siguió el protocolo descrito por Prates et al. (46), con detalles específicos en Pestana et al. (25), Alfaia et al. (39), Costa et al. (40). Las mediciones se realizaron por duplicado y las concentraciones se calcularon sobre la base de la técnica estándar externa utilizando una curva estándar de área de pico frente a concentración.

Para el análisis de la clorofila a, la clorofila b y los carotenoides totales se empleó el método descrito por Teimouri et al. (47), con ligeras modificaciones descritas en Pestana et al. (25), Alfaia et al. (39) y Costa et al. (40). Todos los procedimientos relacionados con la extracción y el análisis de pigmentos se llevaron a cabo en condiciones de poca luz para minimizar la fotodegradación de los pigmentos. El contenido de pigmentos se determinó utilizando las ecuaciones descritas por Hynstova et al. (16).

Para determinar el perfil mineral, incluyendo calcio (Ca), potasio (K), magnesio (Mg), sodio (Na), fósforo (P), azufre (S), cobre (Cu), hierro (Fe), manganeso (Mn) y zinc (Zn), se siguieron los procedimientos descritos en Ribeiro et al. (48) y Costa et al. (40). Para el análisis se utilizó espectrometría de emisión óptica de plasma acoplada inductivamente (ICP-OES) con un instrumento dúo iCAP 7.200 (Thermo Scientific, Waltham, MA, Estados Unidos). Para cuantificar los diferentes elementos se emplearon curvas de calibración utilizando patrones multielemento (PlasmaQual S22, SPC Science, Baie-D’Urfé, QC, Canadá).

2.7 Determinación de materia seca y lípidos totales en carne

El contenido de materia seca de las carnes de pechuga y muslo se determinó siguiendo el método descrito por Rosenkranz (49). Las muestras liofilizadas se obtuvieron utilizando un liofilizador (Labogene, CoolSafe, Lillerod, Dinamarca) a -60 °C y 2,0 hPa. El proceso de liofilización se llevó a cabo hasta lograr un peso constante. Después de la liofilización, las muestras se almacenaron en desecadores a temperatura ambiente hasta su posterior análisis.

Para determinar los lípidos totales en las muestras de carne, así como en el alimento, los músculos liofilizados de la pechuga y el muslo se sometieron a una extracción lipídica de acuerdo con el procedimiento descrito por Folch et al. (50). La extracción se realizó utilizando una mezcla de diclorometano y metanol en una proporción de 2:1 (v/v). A continuación, los lípidos extraídos se evaporaron hasta la sequedad y el residuo graso obtenido se pesó gravimétricamente. Las mediciones se realizaron por duplicado.

2.8 Determinación de la composición de ácidos grasos en carnes y dietas experimentales

La composición de ácidos grasos de los músculos del pecho y los muslos se determinó convirtiendo el residuo de ácidos grasos en ésteres metílicos de ácidos grasos (FAME). Esta conversión se llevó a cabo utilizando un procedimiento combinado de transesterificación básica y ácida. En primer lugar, los ácidos grasos se transesterificaron utilizando NaOH en metanol anhidro (0,5 M) a 50°C durante 30 min. Posteriormente, se utilizó HCl/metanol (1:1 v/v) para una segunda etapa de transesterificación a 50 °C durante 10 min (51). Se aplicó el mismo procedimiento para el análisis de FAME en muestras de alimento, excepto que la transesterificación directa se realizó utilizando HCl/metanol (1:1 v/v) a 70°C durante 2 h.

El análisis de FAME se llevó a cabo siguiendo el método descrito por Pestana et al. (25). Cromatografía de gases (GC System, 7890A, Agilent Technologies, California, Estados Unidos) compuesta por una columna capilar Supelcowax^® 10 (30 m × 0,20 mm de diámetro interno, 0,20 μm de espesor de película; Supelco, Bellefonte, PA, Estados Unidos) y detector de ionización de llama, se empleó para el análisis, utilizando parámetros específicos. La temperatura del inyector y la temperatura del detector se ajustaron a 250 °C y 280 °C, respectivamente. Se utilizó gas helio como gas portador a un caudal de 1,0 mL/min, con una relación de división de 1:20. La temperatura del horno de cromatógrafo de gases se programó de la siguiente manera: se mantuvo una temperatura inicial de 50 °C durante 4 min, seguida de una rampa de 13 °C/min a 175 °C (mantenida durante 20 min), y luego una rampa de 4 °C/min a 275 °C (mantenida durante 44 min).

La identificación de FAME se basó en una comparación de los tiempos de retención con un patrón (FAME mix 37 componentes, Supelco Inc. Bellefonte, PA, Estados Unidos) confirmado por cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas utilizando un GC-MS QP2010-Plus (Shimadzu, Kyoto, Japón). La cuantificación de FAME se logró utilizando éster metílico de ácido heneicosanoico (21:0) como patrón interno. La composición de ácidos grasos resultante se expresó como g/100 g de ácidos grasos totales.

2.9 Análisis estadístico

Todos los datos se analizaron utilizando el modelo Lineal Mixto Generalizado (GLM) del programa SAS (SAS Institute Inc., Cary, NC, Estados Unidos) para la mayoría de las variables, a excepción de los valores de TBARS, se empleó el procedimiento de medidas repetidas en el tiempo (PROCMIXED) de SAS. La jaula sirvió como unidad experimental para el peso corporal, la ganancia de peso corporal, la ingesta diaria promedio de alimento y el índice de conversión alimenticia, mientras que el ave individual se consideró como la unidad experimental para las mediciones de peso y longitud de los órganos gastrointestinales, y la viscosidad del contenido y la calidad de la carne. Para determinar las diferencias estadísticas entre los tratamientos dietéticos, se realizó una prueba de comparación múltiple significativa con la opción PDIFF, que se ajustó con el método de Tukey-Kramer. Un valor de p menor que 0,05 se consideró estadísticamente significativo para indicar diferencias significativas.

3 Resultados

3.1 Rendimiento del crecimiento y parámetros del tracto gastrointestinal

En la Tabla 3 se recopilan los datos sobre el rendimiento del crecimiento y los parámetros del tracto gastrointestinal de las aves en respuesta a las diferentes condiciones dietéticas. Las aves sometidas a dietas de Spirulina manifestaron disminución de su peso corporal (PC) en el día 35, en contraste con las sostenidas con la dieta control (CON) (p < 0,001). El patrón persistió durante todo el período de tratamiento (días 14, 21, 28 y 35), en los que las aves alimentadas con Spirulina (SP, SPV y SPP) mostraron consistentemente menores ganancias en el peso corporal (BWG) y una menor ingesta diaria promedio de alimento (ADFI) en relación con el grupo control (CON) (p < 0.001).

Del mismo modo, el índice de conversión alimenticia (RCF) mostró valores más altos para los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP), en comparación con el grupo control (CON) (p < 0,001). Sin embargo, esta tendencia se interrumpió entre los días 21-28 y 28-35, en los que no se observaron diferencias significativas en el FCR. Además, las aves alimentadas con Spirulina, independientemente de la suplementación con enzimas, presentaron un aumento de la viscosidad en el contenido de íleon en relación con sus contrapartes en la dieta control (CON) (p < 0.001).

A pesar de estas tendencias, la mayoría de los pesos de los órganos del tracto gastrointestinal (GI) no se vieron afectados en gran medida por el tratamiento dietético (p > 0,05), como se describe en la Tabla 4. Las excepciones incluyeron los pesos relativos del páncreas (p < 0,001) y del duodeno (p < 0,05), que aumentaron en todos los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP). Además, las longitudes relativas del duodeno, yeyuno, íleon y ciego fueron mayores en todos los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP) (p < 0,001).

3.2 Características de la canal, calidad de la carne y evaluación sensorial

En la Tabla 5 se presenta un análisis detallado del impacto de los tratamientos dietéticos sobre las características de la canal y la calidad de la carne de los pollos de engorde. El estudio no encontró variación significativa en la ligereza (L*) y el enrojecimiento (a*) de las carnes de pechuga y muslo en los diferentes tratamientos dietéticos (p > 0,05). Sin embargo, se observaron diferencias significativas en términos de pH24h (p < 0.05) y amarillez (b*) (p < 0.001), los cuales fueron marcadamente mayores en las aves alimentadas con Spirulina en comparación con las sometidas a CON.

Como se presenta en la Tabla 6, las evaluaciones sensoriales, realizadas por un panel capacitado para la carne de pechuga, destacaron varias diferencias significativas entre los grupos de dieta. Las aves que fueron alimentadas con dietas de Spirulina, independientemente de si estas estaban suplementadas con enzimas, exhibieron puntuaciones más bajas en cuanto a terneza, jugosidad y aceptabilidad general de la carne en comparación con las del grupo control (CON) (p < 0,001). No obstante, la inclusión de ambas enzimas (SPV y SPP) pareció contrarrestar la disminución del sabor de la carne atribuida a las dietas de Spirulina (p < 0,05). La adición de pancreatina pareció ayudar particularmente a revertir la disminución de la ternura de la carne y la aceptabilidad general. Cabe destacar que los tratamientos dietéticos no dieron lugar a cambios significativos en los sabores desagradables (p > 0,05).

3.3 Estabilidad oxidativa, diterpenos y pigmentos totales

En la Tabla 7 se presentan los resultados sobre la estabilidad oxidativa de la carne de pechuga de pollo de engorde a través de varios tratamientos dietéticos durante dos períodos de tiempo (día 0 y día 8). La estabilidad oxidativa se mide mediante la medición de las sustancias reactivas de TBA, específicamente los niveles de MDA. Cabe destacar que no se encontró interacción significativa entre el tratamiento dietético y la menstruación (p > 0,05). Tanto en el día 0 como en el día 8, los niveles de MDA en todos los tratamientos dietéticos no mostraron diferencias significativas (p > 0,05). Sin embargo, se observó una excepción notable con el tratamiento con SPV, que mostró un marcado aumento en los niveles de MDA entre el día 0 y el día 8 (p < 0,001). Esto indica que podría haber un aumento en la tasa de oxidación de la carne de pollo de engorde dentro de este grupo dietético específico con el tiempo.

La Tabla 8 muestra el impacto de diferentes tratamientos dietéticos sobre el perfil de diterpenos y pigmentos en la carne de pollos de engorde. Los datos indican una marcada disminución en los niveles de diterpenos, específicamente α-tocoferol y γ-tocoferol+β-tocotrienol, tanto en las carnes de pechuga como en los muslos de pollos de engorde alimentados con dietas a base de espirulina en comparación con el grupo control (CON) (p < 0,001). Además, los diterpenos menores, α-tocotrienol y β-tocoferol, se detectaron en la carne de pechuga, pero estaban ausentes en la carne de muslo. Por el contrario, los niveles de pigmentos, incluidas las clorofilas totales, los carotenoides totales y su suma combinada, se elevaron significativamente en las carnes de pechuga y muslo de pollos de engorde de los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP) en comparación con el grupo control (CON) (todos p < 0,001, excepto p = 0,003 en clorofilas totales en la carne de pechuga). Entre los grupos alimentados con espirulina, los combinados con enzimas (grupos SPV y SPP), exhibieron niveles más altos de β-caroteno en la carne de pechuga en comparación con el grupo control (CON) (p = 0,008), aunque no se encontraron diferencias significativas en el músculo del muslo.

3.4 Composición de lípidos y ácidos grasos cárnicos

En la Tabla 9 se presenta el contenido total de lípidos, el contenido de colesterol total y el perfil de ácidos grasos de las carnes de pechuga y muslo. Los contenidos de lípidos totales y colesterol total de la carne de pechuga en las aves alimentadas con espirulina fueron significativamente menores (p < 0,001) que las alimentadas con la dieta control (CON). Sin embargo, la diferencia no fue estadísticamente significativa en la carne de muslo (p = 0,061 para los lípidos totales y p = 0,683 para el colesterol total).

Para el perfil de ácidos grasos de la carne de pechuga, hubo un aumento significativo (p < 0,001, en general) en los niveles de varios ácidos grasos (16:0, 17:0, 14:1c9, 16:1c9, 17:1c9, 18:1c11, 20:3n-6, 20:4n-6, 20:3n-3, 20:5n-3, 22:5n-3 y 22:6n-3), ácidos grasos saturados (SFA) y ácidos grasos poliinsaturados n-3 (AGPI n-3) en aves alimentadas con espirulina. Además, los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP) condujeron a una disminución del contenido de las proporciones 18:2n-6 (p < 0,001), PUFA totales (p = 0,001), PUFA n-6 (p < 0,001), n-6/n-3 (p < 0,001) y PUFA/SFA (p < 0,001). Una observación interesante fue la tendencia a la disminución del contenido de 18:3n-6 con las dietas SP o SPP, y un aumento con la dieta SPV (p = 0,046). Las dietas SPV y SPP también aumentaron significativamente los contenidos de 18:3n-3 (p = 0,033) y 20:2n-6 (p = 0,002), respectivamente.

De manera similar, para la carne de muslo, las aves alimentadas con espirulina exhibieron un mayor contenido de ciertos ácidos grasos (16:0, 17:0, 14:1c9, 16:1c9, 17:1c9, 18:1c11, 18:3n-3 y n-3 PUFA) en comparación con el grupo CON (mayoría p < 0,001). Sin embargo, el contenido de 18:2n-6 (p = 0,003), 18:3n-6 (p = 0,001) y la relación n-6/n-3 (p = 0,022) fueron significativamente menores en los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP). Hubo una disminución potencial en el contenido total de AGPI (p = 0,049) con la inclusión de Espirulina. La carne de muslo de las aves alimentadas con SP y SPV mostró mayores contenidos de 22:6n-3 (p = 0,003), SFA (p = 0,008) y una relación PUFA/SFA significativamente menor (p = 0,005) que el control (CON). El contenido de 20:5n-3 se incrementó significativamente con las dietas SP y SPP (p = 0,005), mientras que el SPV redujo significativamente el contenido de AGPI n-6 (p = 0,022).

3.5 Composición mineral

La composición mineral de las carnes de pechuga y muslo de pollos de engorde sometidos a las diferentes dietas se presenta en la Tabla 10. Se ha visto que la influencia de las dietas enriquecidas con espirulina tiene diferentes efectos en la composición mineral de las carnes de pechuga y muslo. Para la carne de pechuga, tanto el contenido de zinc como la concentración general de microminerales disminuyeron significativamente como resultado de la integración de Spirulina (p < 0,001). Por el contrario, el contenido de cobre aumentó en la carne de pechuga de pollos de engorde alimentados con la dieta SPP en comparación con el grupo control (CON) (p = 0,030). En el caso de la carne de muslo, hubo una disminución significativa en los niveles de fósforo (p = 0,014), macrominerales totales (p = 0,016), zinc (p < 0,001) y minerales totales (p = 0,014) en los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP), mientras que el contenido de sodio y microminerales totales exhibió un aumento (p = 0,007 y p < 0,001, respectivamente). También se observó una disminución de magnesio y potasio en la carne de los muslos de las aves que fueron alimentadas con dietas SPV y SPP (p = 0,010 y p = 0,029, respectivamente).

Para poner los resultados anteriores en perspectiva, por ejemplo, el nivel de zinc en la carne de pechuga disminuyó de 1,15 mg/100 g en el grupo CON a 0,698 mg/100 g en el grupo SPP. Del mismo modo, en la carne de muslo, el contenido de fósforo se redujo de 246 mg/100 g en los grupos CON a 234 mg/100 g en los grupos SP y SPV. Sin embargo, el contenido de sodio en la carne del muslo aumentó de 102 mg/100 g en el grupo CON a 111 mg/100 g en el grupo SPP.

4 Discusión

La presencia de complejos de proteínas y pigmentos unidos a la membrana tilacoide (20, 52) en la espirulina, dificulta la hidrólisis de las proteínas de las algas. Esto, asociado a la recalcitrancia de las paredes celulares de las microalgas, compromete la bioaccesibilidad y biodisponibilidad de los nutrientes (12). Para mejorar la bioaccesibilidad de los nutrientes de las microalgas en los pollos de engorde, este estudio incorporó dos mezclas comerciales de enzimas en las dietas.

La espirulina se utiliza frecuentemente como suplemento o ingrediente en las dietas de las aves de corral, con niveles de incorporación que oscilan entre el 0,25 y el 20% (12). En particular, Valente et al. (53) sugirieron que la incorporación de microalgas por debajo del 15% puede aumentar la calidad de la carne sin comprometer el rendimiento. Por el contrario, los niveles más altos de incorporación pueden promover la gelificación de la biomasa y aumentar la viscosidad de la digesta, lo que podría dificultar la digestibilidad y la bioaccesibilidad de los nutrientes (25, 54). En nuestro estudio, los pollos de engorde alimentados con Spirulina mostraron un peso corporal y un peso corporal significativamente más bajos, junto con un mayor FCR en comparación con los grupos de control. Estos hallazgos se hacen eco de los resultados de Pestana et al. (25) en un ensayo que involucró el mismo nivel de inclusión pero más de la mitad del período (días 21-35). Los resultados actuales pueden atribuirse al aumento de la viscosidad de la digesta en el tracto digestivo, particularmente en el íleon, como sugieren Pestana et al. (25). Esto puede deberse a un aumento en la viscosidad de la digesta, lo que compromete la digestibilidad de los nutrientes. Sin embargo, curiosamente, el FCR no se vio afectado por la inclusión de la microalga en la dieta desde el día 21 hasta el 35. Además, un aumento en el peso del duodeno y en la longitud del duodeno, yeyuno e íleon, como se observó en los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP), podría ser el resultado del aumento de la viscosidad de la digesta. La viscosidad mejorada puede influir significativamente en la digestibilidad, biodisponibilidad y accesibilidad de los nutrientes, lo que compromete el crecimiento y el rendimiento de los animales (55). Además, se informó que una mayor ingesta de espirulina (por encima del 1,5%) puede afectar las funciones metabólicas y ralentizar las tasas de crecimiento en los pollos de engorde (56), mientras que porcentajes más pequeños pueden mejorar o no tener ningún efecto sobre el crecimiento de las aves de corral (57, 58). Además, los altos niveles de incorporación de espirulina (hasta un 21%) pueden conducir a la gelificación de proteínas y a un aumento de la viscosidad de la digesta (24, 25), lo que a su vez afecta a la digestibilidad de las proteínas y los aminoácidos y detiene el crecimiento de los animales (59). Las discrepancias entre varios estudios publicados pueden deberse a factores como las diversas condiciones de crecimiento de la espirulina, los niveles variables de inclusión en las dietas y la composición nutricional (57). Curiosamente, en nuestro estudio, la suplementación enzimática en la dieta no revirtió la disminución del rendimiento del crecimiento asociada con la incorporación de microalgas. Sin embargo, la adición de pancreatina mitigó ligeramente el impacto negativo en el aumento de peso corporal desde el día 28 hasta el día 35. El aumento en la viscosidad de la digesta causado por los altos niveles de proteínas de espirulina en la dieta puede haber atrapado las enzimas, inhibiendo así su acción sobre los nutrientes del alimento, un fenómeno que amerita una mayor investigación. Una investigación realizada por nuestro grupo con Espirulina y la combinación de dos tipos de pretratamientos, como el método de extrusión o enzimático (pancreatina y lisozima) han mostrado buenos resultados en la combinación de pretratamientos en el rendimiento del crecimiento, con FBW y BWG similares para el control (37).

En la industria avícola, el color de la carne tiene una importancia significativa desde la perspectiva del consumidor. Las preferencias de color varían ampliamente dependiendo de factores como la ubicación geográfica, las preferencias dietéticas y las condiciones ambientales (60). Se ha observado que la suplementación con espirulina, particularmente en concentraciones que oscilan entre el 4,0 y el 15%, mejora el enrojecimiento y el color amarillento de la carne de ave al tiempo que reduce su ligereza. El aumento del enrojecimiento puede atribuirse al alto contenido de hierro y minerales, y el aumento del color amarillento podría deberse a la mayor proporción de carotenoides, como el β-caroteno y la zeaxantina presentes en la pulpa (60-62). Nuestro estudio reforzó aún más estos hallazgos, con la incorporación de espirulina profundizando el color amarillento de las carnes de pechuga y muslo. Esto se alinea con estudios previos de Toyomizu et al. (60), Venkataraman et al. (63) y Altmann et al. (64). En particular, este último demostró que las dietas suplementadas con espirulina provocaron una pigmentación de color más pronunciada de la piel, la pechuga y la carne del muslo en los pollos de engorde. En un estudio realizado por Moujahed et al. (65) se observó que la incorporación de 2,5 y 5% de espirulina en la dieta mejoró el color amarillento de la pechuga y la piel en pollos de engorde Arbor Acres. Sin embargo, un nivel más bajo de suplementación con espirulina (0,25, 0,5, 0,75 y 1%) en la dieta de pollos de engorde machos Ross 308 no afectó significativamente el color de la carne de la pechuga (58). Estas diferencias no solo son perceptibles en el análisis instrumental, sino que también se notan a simple vista (64). Un tono anaranjado en la carne de ave puede ser percibido como ventajoso por los consumidores cuando la espirulina se incorpora a las dietas de los pollos de engorde. El color de la carne es un indicador de calidad importante en varios países, particularmente en Japón (66), Estados Unidos y México (67). Curiosamente, cuando los músculos del pecho se cocinaron para el panel sensorial, no se encontraron diferencias perceptibles entre las muestras. Para el panel sensorial, la aceptación general de todas las dietas fue positiva (puntuaciones entre 5 y 6), y la ausencia de cualquier diferencia significativa en los sabores desagradables entre los grupos de tratamiento, posiciona al pollo alimentado con espirulina favorablemente en comparación con las carnes de aves alimentadas con dietas de aceite de pescado (68) o las ricas en ácido docosahexaenoico de productos algales, que pueden afectar los sabores desagradables en la carne.

Sustituir las dietas a base de maíz con espirulina requiere un análisis cuidadoso. La espirulina es un ingrediente novedoso incorporado en las dietas, por lo que es importante realizar ensayos clínicos aleatorizados, doble ciego y placebo para probar la funcionalidad de la microalga (13). El mayor contenido de PUFA de este último podría contribuir a la oxidación de lípidos, lo que repercute negativamente en la calidad de la carne (69, 70). El contenido de PUFA influye directamente en la oxidación de lípidos (71), lo que hace que la carne del muslo. Esta porción contiene más lípidos que la carne de pechuga, más propensa a la oxidación de lípidos (72, 73). A pesar del mayor contenido de lípidos y PUFA en la carne de muslo, centramos nuestro análisis en los TBARS en la carne de pechuga debido a su protagonismo en las dietas de los consumidores. Los niveles de TBARS superiores a 0,8 mg/kg pueden indicar rancidez y afectar negativamente a la aceptabilidad de la carne debido al sabor oxidado resultante, que no es aceptable para los consumidores (57, 74). En nuestro estudio, los niveles de TBARS en la carne de pechuga oscilaron entre 0,14 y 0,56 mg/kg, significativamente por debajo de este umbral.

La espirulina es una microalga conocida por su alto contenido de antioxidantes como carotenoides, β-caroteno y tocoferoles (75), que pueden proteger los lípidos de la oxidación (76). Nuestra investigación indica que los altos niveles de carotenoides totales en ambos tipos de carne de ave pueden reflejar las capacidades antioxidantes de la espirulina y su capacidad para mejorar la estabilidad oxidativa de la carne de pollo de engorde. El alto contenido de carotenoides en los pollos alimentados con espirulina podría explicar el aumento de la amarillez de la carne, ya que una mayor proporción de carotenoides en la carne puede resultar en una mayor amarilleo. En la carne de muslo de los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP), el contenido de α-tocoferol y γ-tocoferol + β-tocotrienol fue mayor que en la carne de pechuga, probablemente debido al mayor contenido de grasa del muslo (77). Sin embargo, la disminución del valor de α-tocoferol en los grupos alimentados con espirulina en comparación con el control podría atribuirse a varios factores. En primer lugar, el estrés oxidativo inducido por los ácidos grasos poliinsaturados (AGPI) más altos de la espirulina podría aumentar el consumo de α-tocoferol como antioxidante para contrarrestar la peroxidación lipídica. En segundo lugar, el alto contenido de ficocianina de la espirulina puede proporcionar un efecto antioxidante adicional, reduciendo así la necesidad de α-tocoferol y haciendo que sus niveles disminuyan a medida que se utiliza más rápidamente en los procesos oxidativos. A pesar de la reducción, los niveles de α-tocoferol en los grupos alimentados con espirulina permanecen dentro del rango típico encontrado en los pollos (77, 78). De los diterpenos de vitamina E, el α-tocoferol se encontró en las concentraciones más altas, mientras que otros homólogos estuvieron presentes en niveles más bajos, lo que concuerda con los valores típicos en pollos de engorde (77, 78). Por lo tanto, nuestros resultados indican que la incorporación de un 15% de espirulina en la dieta puede mejorar la función antioxidante de la carne de pollo de engorde a través de su alto contenido de carotenoides y posiblemente a través de efectos sinérgicos con sus otros compuestos antioxidantes.

Las carnes de pechuga y muslo se reconocen como carnes magras debido a su bajo contenido de grasa, que generalmente es menos del 5% (79). En este estudio, estos criterios se cumplieron, ya que el contenido total de lípidos osciló entre el 0,82 y el 1,35% en la mama y entre el 2,32 y el 2,90% en el muslo. La carne del muslo presentó un mayor contenido de colesterol que la pechuga, superando los valores reportados por Pestana et al. (25). Sin embargo, la introducción de la espirulina condujo a una disminución en los valores de colesterol de la carne de pechuga.

Se encontró que el perfil de ácidos grasos se ve afectado por la espirulina en ambos tipos de carne, lo que corrobora los hallazgos previos de Cortinas et al. (80) y Botsoglou et al. (81). Los ácidos grasos más abundantes en todas las dietas fueron los ácidos laminíticos (16:0) y esteáricos (18:0), los ácidos grasos monoinsaturados (MUFA), como el palmitoleico (16:1c9) y el ácido oleico (18:1c9), el ácido α-linolénico (18:3n-3) y los AGPI n-6, como el ácido linoleico (18:2n-6) y el ácido araquidónico (20:4n-6). Estos ácidos grasos son también los más prevalentes en la espirulina. La incorporación de Espirulina en la dieta incrementó el contenido de AGS en ambos tipos de carne, predominando los ácidos palmítico (16:0) y esteárico (18:0). Los AGS son más resistentes a la oxidación y se depositan más fácilmente en las carnes (76). El contenido de ácido araquidónico fue mayor en la carne de pechuga que incluía espirulina, lo que podría deberse a la conversión de ácido linoleico (82). Además, el contenido de ácido linoleico se redujo en la pechuga y el muslo de los pollos de engorde alimentados con dietas que contenían espirulina, y no se detectó ácido araquidónico en el polvo de microalgas ni en las dietas. Tanto los piensos a base de cereales como la espirulina son fuentes débiles de ácido α-linolénico, y esta última contiene menos del 1% (83). Sin embargo, el SPV para la mama y el SPV, el SPV y el SPP para el muslo, condujeron a un aumento del ácido α-linolénico, mejorando así el contenido de AGPI n-3. Debido a la competencia por las enzimas desaturasas, que son las mismas para las vías n-6 y n-3, la conversión de ácidos grasos esenciales, principalmente el ácido α-linolénico, a lo largo de toda la vía n-3 es un mecanismo limitado (84, 85). Por lo tanto, es crucial asegurar una proporción adecuada de ácido linoleico/ácido α-linolénico en la dieta para obtener una conversión eficiente del ácido α-linolénico en ácido eicosapentaenoico beneficioso (20:5n-3) y ácido docosahexaenoico (22:6n-3) (86). En este estudio, se observó un aumento de los ácidos eicosapentaenoico y docosahexaenoico en la carne de la pechuga y el muslo de los pollos de engorde alimentados con Spirulina. Esto sugiere una posible conversión del ácido α-linolénico en estos AGPI de cadena larga (AGPI-LC), ya que no se detectaron en las microalgas. Además, la disminución de los AGPI totales en la carne de pechuga, y una tendencia hacia una disminución en el muslo, pueden sugerir un aumento en la síntesis de novo de ácidos grasos, facilitado por las desaturasas Δ6 y Δ5 y las elongasas (87). Aparte del contenido de AGPI-CL, el perfil de ácidos grasos de las carnes de pechuga y muslo fue consistente con las dietas, según lo informado por otros estudios (77, 88). La adición de VemoZyme^® P y pancreatina porcina no alteró estos perfiles de ácidos grasos.

Los cambios en el perfil de ácidos grasos de la carne, en particular el aumento de los AGPI n-3 y la disminución de la relación n-6/n-3, pueden atribuirse a la composición de la espirulina. La espirulina es una rica fuente de ácidos grasos n-3, incluido el ácido alfa-linolénico, que se puede convertir en PUFA n-3 de cadena más larga, como el ácido eicosapentaenoico y el ácido docosahexaenoico en pollos de engorde. La inclusión dietética de espirulina probablemente mejoró la deposición de estos ácidos grasos en la carne (4, 89). Los AGPI desempeñan un papel esencial en funciones como la producción y el metabolismo de prostaglandinas, tromboxanos y leucotrienos (89, 90). Las guías dietéticas recomiendan una relación PUFA/SFA en las dietas humanas superior a 0,45 y una relación n-6/n-3 que no supere 4,0 (91). En este estudio, se cumplió la pauta para la relación PUFA/SFA, pero la relación n-6/n-3 en las carnes de pechuga y muslo durante los tratamientos dietéticos superó significativamente los niveles recomendados.

Los minerales desempeñan un papel importante en varios procesos fisiológicos, incluido el mantenimiento de fluidos corporales normales, la regulación de la absorción, la secreción y la excreción, además de contribuir a la estructura del esqueleto y los tejidos blandos (92). Aunque la integración de la espirulina en la dieta no influyó en la composición macromineral de la carne de la pechuga, en la carne del muslo se observó una disminución notable del contenido de magnesio, potasio y total entre los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP). El magnesio es un actor crítico en las funciones celulares, actuando como cofactor en todas las principales vías metabólicas (93, 94). Por el contrario, el contenido de sodio fue mayor en los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP) en comparación con la dieta control (CON). El sodio y el potasio desempeñan un papel crucial en el mantenimiento del equilibrio hídrico, la regulación de las actividades musculares y cardíacas, así como la regulación de los iones de hidrógeno y las secreciones gástricas y renales. También son constituyentes integrales de la sangre y los fluidos corporales (92).

En cuanto a los microminerales, se encontró que el contenido de zinc y total era menor tanto en la pechuga como en el muslo de los grupos alimentados con espirulina (SP, SPV y SPP). El zinc, un micromineral vital, es importante para el crecimiento y desarrollo de los pollos de engorde, ya que influye en la síntesis de ADN y en el metabolismo de lípidos y carbohidratos (95-97). La disminución de los niveles de zinc en los grupos de tratamiento puede explicarse por el alto contenido de ácido fítico en la espirulina, que se sabe que se une al zinc y reduce su biodisponibilidad. Además, el aumento de la viscosidad gastrointestinal debido a la espirulina podría perjudicar la absorción de minerales, incluido el zinc. Estos factores probablemente contribuyeron a la reducción de los niveles de zinc observados en los grupos alimentados con espirulina. Sin embargo, esta disminución debe ser considerada si es mayor, ya que puede asociarse con cambios físicos y patológicos severos, que influyen en el crecimiento, la respuesta inmune y el fracaso reproductivo (97). Por lo tanto, es fundamental tener en cuenta el equilibrio de minerales en las dietas a la hora de incorporar Espirulina para asegurar el crecimiento y desarrollo óptimo de los pollos de engorde.

5 Conclusión

Este estudio demuestra que la incorporación de un alto nivel de espirulina (15%) en las dietas de los pollos de engorde durante un período prolongado (del día 7 al 35), con o sin suplementos enzimáticos, tiene un impacto negativo en el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde, en particular en el peso corporal y el aumento de peso corporal. El FCR no se vio afectado por la inclusión de Spirulina desde el día 21 hasta el 35. El aumento de la viscosidad de la digesta observado en los grupos alimentados con espirulina parece dificultar la digestibilidad de los nutrientes, lo que podría explicar el rendimiento del crecimiento comprometido.

Además, la integración de la espirulina mejora la calidad de la carne al reducir el contenido de colesterol en la carne de pechuga y mejorar el perfil antioxidante y los niveles de AGPI n-3 tanto en la carne de pechuga como en la de muslo. Estos cambios potencialmente hacen que la carne sea más nutritiva y deseable para los consumidores preocupados por la salud. La adición de mezclas de enzimas comerciales en este estudio no fue efectiva para mitigar el aumento de la viscosidad en el tracto digestivo, lo que sugiere que puede ser necesaria una combinación de pretratamientos enzimáticos y mecánicos o físicos.

Las investigaciones futuras deben centrarse en explorar estrategias alternativas para mejorar la digestibilidad de la espirulina en las dietas de los pollos de engorde. Esto podría incluir el uso de diferentes formulaciones enzimáticas con actividad específica contra las proteínas de Spirulina o pretratamientos mecánicos y enzimáticos combinados. Además, los estudios a largo plazo deben investigar los posibles beneficios para la salud del consumo de carne enriquecida con PUFA n-3 y antioxidantes de pollos de engorde alimentados con espirulina, proporcionando una comprensión integral de sus implicaciones tanto para la producción avícola como para la salud humana.

Declaración de disponibilidad de datos

Los datos brutos que respaldan las conclusiones de este artículo serán facilitados por los autores, sin reservas indebidas.

Declaración ética

El estudio en animales fue aprobado por ORBEA/ISA (código de aprobación: 0421/000/000/2022), Instituto Superior de Agronomía, Universidade de Lisboa, Portugal. El estudio se llevó a cabo de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales.

Contribuciones de los autores

MS: Análisis formal, Investigación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. MC: Análisis formal, Investigación, Metodología, Validación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. BT: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. JPe: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. JT: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. CM: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. CA: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. VM: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. DC: Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. MM: Análisis formal, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. ML: Recursos, Escritura – borrador original, Escritura – revisión y edición. JPr: Conceptualización, Obtención de fondos, Metodología, Administración de proyectos, Recursos, Supervisión, Validación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declara(n) que se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. Esta investigación fue financiada por becas otorgadas por la Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT, Lisboa, Portugal) a CIISA (UIDB/00276/2020), AL4AnimalS (LA/P/0059/2020), LEAF (UIDB/04129/2020), a JPe (SFRH/BPD/116816/2016), y beca de doctorado a MS (UI/BD/153071/2022). El proyecto también recibió financiación del proyecto Portugal 2020 (P2020/17/SI/70114/2019) y un contrato de investigación asociado para MC.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

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Referencias