1. Introducción

Hansen (1) introdujo el término condrodistrofia para referirse a perros con una apariencia característica de extremidades cortas, que ahora sabemos que es causada por el retrogén fgf4 en el cromosoma 18 (2). Como la literatura genética reciente utiliza el término condrodisplasia cuando se refiere a esta mutación que define la raza (2, 3), el término condrodisplasia también se utilizará en este documento en referencia a las razas de extremidades cortas. En perros condrodisplásicos, la conformación marcadamente curvada de las extremidades delanteras también podría llamarse deformidad angular de las extremidades (ALD) (4-7).

En las razas de perros condrodisplásicos, la ALD, causada por el cierre prematuro de la placa de crecimiento cubital distal, se considera un rasgo heredado al menos en Skye terriers (4) y Basset hounds (8). Conduce a la asimetría en la longitud de los dos huesos paralelos del antebraquio: el radio y el cúbito. Para acomodar su crecimiento en el espacio limitado por el cúbito corto, el radio puede curvarse tanto en el plano mediolateral como en el craneocaudal (5, 9, 10). Esto puede ir acompañado de torsión radial y/o posición valgus del carpo. En el extremo proximal de los huesos antebraquiales, la cabeza radial a veces puede subluxarse (5, 9, 10), lo que se considera un hallazgo subjetivo sin método para cuantificar la cantidad de subluxación. Las razas de perros condrodisplásicos pueden diferir notablemente en su apariencia, pero no existe información sobre cómo difieren en la conformación de las extremidades delanteras. Se desconoce si las características individuales de la ALD, como el valgo carpiano, la rotación de las extremidades delanteras o la incongruencia y subluxación del codo, ocurren juntas o se presentan independientemente una de la otra.

Los rasgos conformacionales extremos pueden estar relacionados con la función comprometida. El dolor durante la flexión del carpo y la manipulación de la articulación del codo se ha reportado en asociación con ALD, y la extensión pasiva de la articulación del codo también puede ser limitada (4, 7, 11). Durante la carga de peso, los perros pueden sostener el codo en abducción y algunos perros pueden mostrar una carga de peso concentrada en el lado medial de la pata o en la postura plantígrada (4, 7). Se ha reportado cojera en perros afectados (4, 6). Además de la cojera, se ha afirmado que la deformidad causa otros cambios en la cinemática de las extremidades, descrita como un movimiento de balanceo lateral del codo al caminar, mientras que la flexión y extensión tienen lugar principalmente en la articulación del hombro (4, 7). Los análisis cinéticos se pueden utilizar para estudiar la locomoción de los perros (12-14). Desafortunadamente, solo existe información escasa sobre la locomoción de perros condrodisplásicos o perros con ALD (12).

La radiografía y la tomografía computarizada se usan comúnmente cuando se examinan perros con cierre prematuro de la placa de crecimiento cubital distal y ALD. Al investigar a un perro adulto, las placas de crecimiento ya se habrán mineralizado, y la detección de un trastorno de la placa de crecimiento se basa en evaluar la presencia de la consiguiente ALD (4, 5, 7, 9, 11, 15). Otros hallazgos radiográficos incluyen incongruencia de la articulación del codo y subluxación radiocarpiana con remodelación de los huesos del carpo (4, 7, 9, 11). Para evaluar la incongruencia del codo, Lappalainen et al. (6) ha desarrollado un sistema de clasificación (INC) y validado por Pulkkinen et al. (16). Esta clasificación se utiliza actualmente cuando se examina la incongruencia del codo en los perros condrodisplásicos en Finlandia, con el objetivo de reducir la prevalencia de la incongruencia del codo en estas razas mediante la detección de la enfermedad en los perros y la evaluación de su idoneidad para la cría (6). Además, se ha reportado un interesante hallazgo radiográfico de formación ósea interósea en el espacio entre el radio y el cúbito utilizando descripciones como sinostosis interósea, formación epifisaria de hueso nuevo y placas calcificadas paralelas al cúbito distal (4, 7, 9, 11). La etiología y la importancia de este hallazgo siguen siendo difíciles de alcanzar.

El objetivo de este estudio fue investigar las diferencias en la conformación de la extremidad delantera entre tres razas de perros condrodisplásicos: Skye terrier, Glen of Imaal terrier y Dachshund. Además, se evaluó si la conformación de las extremidades se asocia con los hallazgos clínicos y la función de la extremidad. Además, nuestro objetivo fue desarrollar métodos para clasificar los hallazgos en el espacio interóseo y cuantificar la subluxación lateral de la cabeza radial. Planteamos la hipótesis de que la conformación de las extremidades delanteras difiere entre las razas y que existe una asociación entre la conformación y la función de las extremidades.

2. Materiales y métodos

Este estudio fue aprobado por la Junta Nacional de Experimentación Animal de Finlandia (ESAVI/9184/04.10.07/2014) y el Comité de Ética de Investigación del Campus Viikki de la Universidad de Helsinki (Declaración 2/2017). Todos los dueños de perros dieron su consentimiento informado antes de participar en el estudio.

2.1. Criterios de contratación e inclusión

Se trata de un estudio observacional prospectivo transversal. La raza Glen of Imaal terrier fue seleccionada debido a las preocupaciones de los criadores sobre la conformación de las extremidades delanteras en la raza. Skye terrier fue elegido ya que ha sido estudiado previamente por nuestro grupo de investigación, y los Dachshunds fueron seleccionados porque a nivel mundial es la raza condrodisplásica más común. El estudio se publicitó a través de las redes sociales, y los perros y dueños de perros fueron reclutados a través de los respectivos clubes de razas en el orden de inscripción. Los criterios de inclusión fueron la edad del perro de 1 a 10 años y el registro en el registro de razas del Finnish Kennel Club. Los criterios de exclusión fueron los antecedentes de cirugía ortopédica y cualquier condición de salud que aumentara los riesgos involucrados en la sedación.

Todos los perros fueron examinados en el Hospital Universitario Veterinario de la Universidad de Helsinki durante 2015-2017. Antes del estudio, los propietarios completaron un cuestionario sobre la cojera del miembro torácico (6).

2.2. Examen ortopédico

Después de un examen físico (HP), un veterinario certificado por ECVS (SM) realizó un examen ortopédico. Esto incluyó una evaluación de la cojera y la palpación de las extremidades torácicas y pélvicas y la columna vertebral, así como la evaluación de la propiocepción consciente y el reflejo de abstinencia. La columna vertebral se evaluó para el dolor y las extremidades para el dolor, la crepitación, la hinchazón, la disminución del rango de movimiento y la inestabilidad (sí / no).

2.3. Mediciones conformacionales y pasivas del rango de movimiento

Las mediciones conformacionales fueron realizadas por un veterinario (HP) o un fisioterapeuta veterinario (HH). Para estas mediciones, el perro se paró sobre una superficie no resbaladiza, con el manejador sosteniendo al perro en una posición recta y cuadrada de pie. El manejador recibió instrucciones de no soportar el peso del perro o dejar que el perro se apoyara en las manos del manejador. Las medidas se tomaron una vez con la cinta métrica e incluyeron la altura a la cruz (con la ayuda de un nivel de espíritu colocado en el punto más alto del borde dorsal de la escápula), la distancia desde el suelo hasta la parte superior del olécranon (17) y la circunferencia del pecho detrás de las escápulas. La rotación externa distal de las extremidades (ROT) y el valgo carpiano (VALG) se midieron tres veces durante la carga de peso con el perro de pie utilizando un goniómetro universal de acuerdo con un protocolo descrito anteriormente (18), y la media de las mediciones se utilizó en los análisis estadísticos. El rango de movimiento pasivo (PROM) del carpo, el codo y el hombro se midió tres veces con el perro en reclinación lateral utilizando un goniómetro universal como se describió anteriormente (19), y la media de las mediciones se utilizó en los análisis estadísticos.

2.4. Soporte estático de peso y análisis temporoespacial de la marcha

Las mediciones relacionadas con la locomoción fueron realizadas por un veterinario (HP) o un fisioterapeuta veterinario (HH). La carga estática de peso como distribución porcentual del peso se midió con una plataforma sensible a la presión (Stance Analyzer, Petsafe, Knoxville, TN, USA) (20). El equipo se calibró con un peso conocido antes de cada sesión de medición. El propietario se colocó directamente frente al perro mientras el perro estaba de pie en una posición cuadrada en el analizador con un pie en cada cuadrante de la plataforma de medición (21). Se registró y guardó un mínimo de 10 mediciones, y la media de las mediciones se utilizó en los análisis estadísticos.

El análisis de la marcha se realizó utilizando una pasarela sensible a la presión (22) de ancho 90 cm y longitud 7 m, con una frecuencia de medición de 240 Hz (GAITRite Electronic Walkway, CIR Systems Inc., Peekskill, NY, USA). El manejador cambió de lado entre cada ensayo para asegurar un efecto mínimo sobre la simetría de la marcha (23). Los parámetros registrados para el estudio incluyeron la longitud del paso en centímetros, el tiempo de postura en segundos y el índice de presión total durante el trote. Se realizaron varios ensayos para recolectar un mínimo de 20 ciclos de marcha para cada perro, y se utilizó la media de los valores de los ciclos para cada parámetro. Los datos fueron registrados y analizados utilizando el software acompañante (GaitFour, versión 40f CIR Systems Inc., Havertown, PA, USA).

2.5. Examen radiográfico y evaluación de las radiografías

Los perros fueron sedados para las radiografías con dexmedetomidina (0,1 mg/kg) y butorfanol (0,1 mg/kg) por vía intramuscular. Las imágenes se adquirieron utilizando radiografía computarizada con un detector de exposición automático, placas de imágenes y un lector (Fujifilm FCR XG-1 CR-IR 346RU, Fuji Photo Film Co. Ltd., Tokio, Japón). Se seleccionaron valores S de 100 a 300 para garantizar la calidad de la imagen. Las radiografías antebraquiales mediolaterales (ML) fueron adquiridas utilizando el protocolo de imagen introducido por Lappalainen et al. (6). Las imágenes craneocaudales (CrCd) se obtuvieron con el haz de rayos X centrado en el radio medio para que todo el antebraquio, incluida la articulación carpiano, fuera visible en la imagen. La articulación del codo se colocó en una posición CrCd o ML, pero se permitió que la muñeca permaneciera en una posición anatómicamente girada. Se utilizaron restricciones mecánicas, como cuñas de espuma, sacos de arena y cinta adhesiva, para ayudar a posicionar la extremidad para las radiografías. Las radiografías se evaluaron con OsiriX MD 9.0 (Pixmeo, Suiza) o Horos DICOM viewer v. 2.1.1 (Horos Project).

Las radiografías antebraquiales de ML se evaluaron para la incongruencia de la articulación del codo, la osteoartritis de la articulación del codo y la remodelación cortical cubital craneal (CUCR). El grado de incongruencia (INC) fue determinado como el modo de un total de nueve mediciones por tres investigadores. Estas mediciones se realizaron inicialmente para un estudio de repetibilidad realizado por Pulkkinen et al. (16), que no informaron las mediciones originales del INC. Se utilizó un sistema de calificación previamente establecido (INC0–INC3) (6). La presencia de osteoartritis de la articulación del codo fue evaluada por AL de acuerdo con las pautas del International Elbow Working Group (24). Además, la presencia de CUCR en una escala de 0 (ninguna) a 2 (grave) (Tabla 1; Figura 1) fue evaluado por HP.

Tabla 1. Matriz de clasificación para la remodelación cortical cubital craneal (CUCR).

Figura 1. Radiografía mediolateral del antebraquio que muestra un ejemplo de cada una de las tres categorías de remodelación cortical cubital craneal (CUCR). Los hallazgos corticales cubitales se clasificaron como CUCR0 (A), CUCR1 (B) y CUCR2 (C).

Como medida de la subluxación radial lateral, las radiografías antebraquiales de CrCd fueron evaluadas por HP para el ángulo entre el eje radial y la superficie de la articulación humeral (ángulo humeroradial, HRA). Esto se realizó como una sola medición utilizando la herramienta de medición de ángulo disponible en el software de visualización de radiografía. Un ejemplo de medición de la HRA se muestra en la Figura 2. La primera línea se dibujó paralela a la superficie de la articulación humeral. La segunda línea se dibujó paralela al eje lateral del radio, que estaba representado por una línea desde el aspecto lateral de la cabeza radial hasta el aspecto lateral del proceso estiloides del radio. El ángulo entre estas líneas fue determinado automáticamente por el software de imágenes.

Figura 2. Radiografía craneocaudal del antebraquio que muestra dos ejemplos de medición del ángulo humeroradial. Un codo sin luxación subjetiva de la cabeza radial (A) midió 84.61 ° para el ángulo humeroradial (B). Un codo con luxación de cabeza radial subjetivamente marcada (C) midió 57.77 ° para el ángulo humeroradial (D).

2.6. Análisis estadístico

Las variables elegidas para representar la conformación de las extremidades delanteras fueron ROT, VALG, HRA e INC. Para evaluar el efecto de la raza sobre estas variables conformacionales, se utilizaron modelos lineales de efectos mixtos (ROT, VALG, HRA) y modelos logit acumulativos mixtos (INC) con la raza y la extremidad como términos fijos y el perro como el efecto sujeto aleatorio. Las variables conformacionales fueron investigadas para asociaciones entre sí con diagramas de dispersión y líneas de regresión y con coeficientes de correlación de Spearman.

Para investigar las asociaciones entre las variables conformacionales y las variables clínicas, se utilizaron varios modelos según lo requerido por los datos, y cada variable conformacional y clínica se evaluó por separado. ROT, VALG y HRA se evaluaron para determinar las asociaciones con las variables clínicas utilizando un modelo lineal de efectos mixtos, y la media poblacional de la variable conformacional sirvió como punto de referencia para las comparaciones. Para investigar las asociaciones entre el INC y las variables clínicas, se utilizó un modelo logit acumulativo mixto para modelar la probabilidad de un grado INC más alto con odds ratios (OR) y sus intervalos de confianza (IC) del 95% para cuantificar el efecto. Los modelos incluyeron raza y cada variable clínica por separado como términos fijos, y perro como el efecto sujeto aleatorio para variables clínicas no especificadas para una extremidad (peso, cuestionario, cojera en el examen ortopédico, altura, circunferencia torácica, distribución estática del peso entre las patas delanteras y traseras). Decidimos considerar la cojera como una variable clínica no especificada a una extremidad porque los movimientos de los perros cojos a menudo eran anormales de manera compleja y solo en una minoría de casos se podía indicar que el perro era cojo en una sola extremidad anterior específica. La extremidad se incluyó como un término fijo adicional para las variables clínicas especificadas a una extremidad [dolor, PROM, distribución estática del peso a cada pierna, variables de análisis de la marcha, distancia del olécranon del suelo y su relación con la circunferencia torácica (relación extremidad/pecho), osteoartritis de la articulación del codo y CUCR]. La interacción entre la raza y cada variable clínica se mantuvo inicialmente en todos los modelos, pero se eliminó de los modelos finales donde las interacciones eran estadísticamente insignificantes. Sin embargo, cada raza se evaluó por separado para la asociación entre INC y la relación extremidad / pecho, así como VALG y distancia del olécranon desde el suelo, ya que estas asociaciones eran diferentes de una raza a otra.

Los valores de p de < 0,05 se consideraron estadísticamente significativos. Todos los análisis estadísticos se realizaron con el sistema SAS para Windows, versión 9.4 (SAS Institute Inc., Cary, NC, USA). Todas las pruebas estadísticas fueron seleccionadas y completadas por un bioestadístico.^®

3. Resultados

3.1. Población de estudio

En total, se incluyeron en el estudio 112 perros de las tres razas de perros condrodisplásicos: 30 Dachshunds estándar (10 de pelo largo, 10 de pelo liso y 10 de pelo de alambre), 29 Skye terriers y 53 Glen of Imaal terriers. Por lo tanto, los datos de un total de 224 extremidades delanteras estaban disponibles para el estudio. El temperamento incompatible obstaculizó las mediciones pasivas del rango de movimiento de un perro y el análisis de la marcha de otro perro. Dos perros fueron excluidos de la medición estática de soporte de peso y del análisis de la marcha debido a la furunculosis. Dos perros fueron excluidos del análisis de la marcha debido a un problema técnico con la pasarela sensible a la presión en ese momento, y los problemas logísticos impidieron la medición estática del peso en dos perros. Un perro fue excluido del examen radiográfico debido a un soplo cardíaco encontrado en el examen clínico, una condición considerada como un riesgo de sedación. Todos estos perros participaron en otras partes del estudio. Dos perros tenían ALD tan grave que no se pudieron obtener radiografías de CrCd. Ocho imágenes se excluyeron de la medición de HRA debido a la oblicuidad y la suma de los tejidos blandos torácicos en la articulación del codo; ambos problemas fueron subjetivamente más comunes en los Dachshunds de extremidades muy cortas. Una descripción detallada de la población de estudio se presenta en la Tabla 2. Después del reclutamiento, un Glen of Imaal terrier alcanzó los 11 años de edad (1 año por encima de la edad de inclusión) en el momento de la cita del estudio.

3.2. Diferencias en la conformación de las extremidades delanteras entre las razas

Las tres razas estudiadas difirieron significativamente en la conformación de las extremidades delanteras, ya que la raza fue el mayor factor explicativo de las diferencias en los valores medidos en todos los exámenes. Los resultados detallados se muestran en las Tablas 3, 4. Existían diferencias significativas entre las razas en todas las variables, excepto en los ángulos VALG medios, que eran similares entre Glen of Imaal terriers y Dachshunds. No surgieron diferencias significativas entre la extremidad izquierda y derecha para ninguna de las variables en ninguna de las razas. Además, al investigar si las variables conformacionales se correlacionaban entre sí, solo se encontraron correlaciones débiles (0,36 como máximo) (25).

Table 3. Front limb conformation described with ROT and VALG measured with a universal goniometer, and HRA measured from craniocaudal antebrachial radiographs presented as mean ± SD (range).

Tabla 4. Frecuencias (n) y proporciones (%) de grados INC, osteoartritis de la articulación del codo y remodelación ósea radiográfica de la placa de crecimiento cubital distal craneal (CUCR) en el Dachshund, Skye terrier y Glen of Imaal terrier.

3.3. Asociaciones entre conformación y hallazgos clínicos

Cuando se agruparon las mediciones de todos los perros, se detectaron asociaciones significativas entre los hallazgos clínicos (Tablas 2-7) y ROT, VALG, HRA e INC (Tabla 8).

Tabla 5. Frecuencias (n) y proporciones (%) de perros con dolor y cojera observadas en el examen ortopédico y según lo informado por el propietario del Dachshund, Skye terrier y Glen of Imaal terrier.

Tabla 6. Los rangos pasivos de movimiento en grados de las articulaciones del carpo, el codo y el hombro en el Dachshund, Skye terrier y Glen of Imaal terrier se presentaron como media ± SD (rango).

Tabla 7. El peso estático soportado como proporción (%) del peso distribuido a una sola extremidad delantera, una sola extremidad posterior, y la relación frontal/trasera para los parámetros estáticos de soporte de peso y marcha del tiempo de postura (s), la longitud del paso (cm) y la presión total en el Dachshund, Skye terrier y Glen of Imaal terrier presentados como media ± SD (rango) para mediciones estáticas de soporte, y media ± SD para el análisis de la marcha.

Tabla 8. Asociaciones estadísticamente significativas de variables conformacionales (VALG, ROT, INC y HRA) con hallazgos clínicos y cinemáticos en Dachshunds, Skye terriers y Glen of Imaal terriers.

Un aumento de la ROT se asoció significativamente con el aumento de peso, la disminución del rango de movimiento del carpo tanto en flexión como en extensión, y el aumento de la frecuencia del dolor carpiano. Los perros con más ROT tuvieron cojera reportada por el dueño durante el crecimiento y la edad adulta. También tenían una relación extremidad/pecho más pequeña y una altura más pequeña a la cruz. Además, tenían una mayor presión total durante el trote tanto en las patas delanteras como en las traseras.

Los perros con más VALG eran significativamente más propensos a tener dolor en el hombro, así como cojera durante el crecimiento y la edad adulta, según lo informado por el propietario. Las disminuciones en la flexión del carpo y los rangos de extensión del codo y el hombro también se asociaron con el aumento de VALG. Además, los perros con VALG más grande tenían una proporción más pequeña de extremidades / pecho.

La disminución de la HRA como medida de la subluxación radial se asoció significativamente con cojera, longitud más corta de los pasos de las extremidades delanteras y posteriores, mayor relación extremidad/pecho y osteoartritis de la articulación del codo.

Los perros con grados INC más altos tuvieron significativamente más cojera (OR 3.25, IC 1.07–9.88), disminución de la flexión del hombro (OR de mayor grado INC cuando la flexión disminuyó 5° fue 1.35, IC 1.04–1.77), más osteoartritis de la articulación del codo y una proporción más pequeña de extremidades / pecho. CUCR1 y CUCR2 se observaron más comúnmente con grados INC más altos; El OR para CUCR2 vs. CUCR1 fue de 3,22 (IC 1,03–10,01) y CUCR2 vs. CUCR0 fue de 5,77 (IC 1,12–29,80). No surgieron diferencias significativas entre CUCR0 y CUCR1.

3.4. Observaciones específicas de la raza

3.4.1. Dachshunds

El perro salchicha era la más pequeña de las razas condrodisplásicas (Tabla 2). Tuvieron la menor prevalencia de cojera observada en el examen ortopédico (3,3%) (Tabla 5), pero una alta frecuencia de dolor de hombro (26,7%) y una extensión máxima del hombro ligeramente menor (146° DE ± 8°) que las otras dos razas (Tabla 6). Los Dachshunds tenían la ROT media más pequeña (20 ° ± 7 °) de la extremidad delantera. También tuvieron la mayor HRA media (78° ± 8°) en radiografías, lo que indica menos subluxación del codo que en las otras razas (Tabla 3). La mayoría (78,3%) de los perros salchicha fueron calificados como INC1, y la osteoartritis de la articulación del codo no fue un hallazgo frecuente (6,7%) (Tabla 4). CUCR1 se encontró en la mayoría (81,7%) de los perros salchicha (Tabla 4).

3.4.2. Skye terriers

Los propietarios de Skye terrier comúnmente observaron cojera en las extremidades delanteras durante el crecimiento (25.9%). En el examen ortopédico, el dolor se observó con mayor frecuencia en la articulación del codo (31%) (Tabla 5). Los Skye terriers tuvieron el VALG medio más grande (±SD) de 33 ° (± 10 °), con un máximo de 61 °. La HRA media más pequeña de 61° (±10°) se observó en Skye terriers, con un mínimo de 33° que significa una marcada subluxación radial lateral (Tabla 3). La raza tuvo la mayor prevalencia de altos grados INC, con INC2 encontrado en 31,4% e INC3 en 7,4% de los perros (Tabla 4). El CUCR2 fue común (57,4%), que fue la mayor prevalencia de este grado en las tres razas (Tabla 4). La osteoartritis de la articulación del codo también fue más prevalente en el Skye terrier (35,2%).

3.4.3. Glen de Imaal terriers

El Glen of Imaal terrier fue la más grande de las razas (Tabla 2). La cojera se detectó en el examen ortopédico con mayor frecuencia (15%) que en las otras razas, y el sitio de dolor más común fue la articulación del carpo (11,3%) (Tabla 5). La menor flexión del carpo se observó en esta raza (36° ± 10°). Por otro lado, la extensión pasiva máxima de la articulación del codo (155° ± 12°) fue ligeramente superior a la de las otras razas (Tabla 6). El terrier Glen of Imaal tuvo el ROT medio más grande de la extremidad delantera a 34 ° (± 14 °), con un valor máximo de 75 °, lo que significa una marcada rotación externa (Tabla 3). La mayor frecuencia de INC0 se encontró en esta raza, con una prevalencia de 27,3%, mientras que INC2 estuvo presente en 4,7% e INC3 no se observó en ninguno de los terriers Glen of Imaal (Tabla 4). Los terriers Glen of Imaal tuvieron la frecuencia más alta de CUCR0 (19%) y la frecuencia más baja de CUCR2 (5%) (Tabla 4).

4. Discusión

4.1. Conformación de las extremidades

Nuestros hallazgos con respecto a la conformación de las extremidades delanteras en las tres razas condrodisplásicas confirman que las consecuencias del supuesto cierre prematuro de la placa de crecimiento cubital distal se manifiestan de manera diferente en diferentes razas, con diferentes patrones de hallazgos clínicos, radiológicos y biomecánicos. Esto no es sorprendente teniendo en cuenta que los estándares de la raza, que dirigen las elecciones de reproducción, describen la conformación de la extremidad delantera de manera muy diferente en cada una de estas tres razas. El estándar de la raza para el perro salchicha define la apariencia deseada como «la parte superior de los brazos se ajusta a las costillas pero libre en movimiento, los codos no giran ni hacia adentro ni hacia afuera, el antebrazo lo más recto posible, las articulaciones del carpo ligeramente más juntas que las articulaciones del hombro» (26). El estándar de la raza Skye terrier define las extremidades delanteras como «piernas cortas y musculosas, antepatas apuntando verdaderamente hacia adelante» (27). Y, finalmente, se desea que el terrier Glen of Imaal se presente con «patas delanteras cortas, arqueadas y bien deshuesadas, patas delanteras para salir ligeramente de las pasternas» (28). Por lo tanto, los Dachshunds deben tener los antebrazos lo más rectos posible, los antebrazos cortos de Skye terriers con patas que apuntan cranealmente, y los terriers Glen of Imaal las extremidades anteriores cortas y arqueadas con una leve rotación hacia afuera de la extremidad distal. En nuestra población de estudio, algunas de las características conformacionales fueron exageradas en relación con las descripciones de las extremidades delanteras en los estándares de la raza. Por ejemplo, los terriers Glen of Imaal a menudo tenían una rotación externa que no podía describirse como leve, con un ángulo de rotación máximo de 75 ° y una media de 34 °, que es notablemente más que, por ejemplo, el ángulo de rotación medio de 20 ° en Dachshunds. Además, los Skye terriers a menudo tenían una marcada subluxación radial lateral proximal, ya que el HRA era pequeño. Dado que los perros fueron inscritos por preferencia del propietario, se justifica la precaución al sacar conclusiones con respecto a las razas en su conjunto.

4.2. Importancia clínica

Los hallazgos de nuestro estudio resaltan que una interpretación exagerada de los estándares de la raza puede tener un impacto perjudicial en el bienestar de los perros, al menos en estas tres razas. Los perros con INC más severo fueron los que tenían extremidades delanteras más cortas. Tenían menos flexión en la articulación del hombro, eran más a menudo cojos en el examen ortopédico y tenían un mayor riesgo de osteoartritis de la articulación del codo. Las consecuencias de la incongruencia del codo en el bienestar del perro son bien entendidas. INC no se asoció con dolor en la palpación, lo que está de acuerdo con estudios previos. Por ejemplo, el dolor inducido por la carga de peso durante la locomoción puede no ser provocado en el examen ortopédico. La palpación articular en la decúbito lateral no necesariamente causa una respuesta al dolor, pero se puede observar una cojera significativa o un desplazamiento del peso de la extremidad cuando la extremidad está cargada (7, 13, 29, 30).

El aumento de la rotación externa de las extremidades delanteras y el valgo carpiano se asociaron con una disminución del rango de movimiento de la articulación del carpo y una disminución de la extensión de las articulaciones del codo y el hombro en todas las razas. Desde el punto de vista de la anatomía funcional, esto es lógico, aunque no se informó anteriormente. Hasta donde sabemos, no hay publicaciones anteriores sobre PROM de razas condrodisplásicas. En comparación con los perros no condrodisplásicos, el ángulo medio de extensión del carpo fue menor en nuestro estudio (185°) que la extensión carpiano de 192° registrada en Labrador retrievers (19). El ángulo de flexión del carpo en nuestro estudio (35°) fue cercano al valor en Labrador retrievers (32°) (19). Además, la extensión de la articulación del codo en perros condrodisplásicos fue notablemente menor en nuestra población (147°) que en razas no condrodisplásicas (Labrador retrievers 165°) (19). Una vez más, la flexión del codo fue similar en nuestra población de estudio (34-36°) y en los labradores retrievers (36°). En las tres razas de nuestro estudio, la extensión de la articulación del hombro fue menor (media para las tres razas de 151°) que en valores publicados previamente en Labrador retrievers (165°) (19). La ALD presente en diversos grados en perros condrodisplásicos podría explicar la diferencia en los rangos pasivos de movimiento en nuestro estudio y los reportados para perros no condrodisplásicos.

Aunque la distribución del peso no se asoció con ninguna de las variables clínicas, encontramos que el peso se distribuyó principalmente a las extremidades delanteras (65-69%, Tabla 7). Esto es un poco más (63%) de lo que se ha informado recientemente para perros condrodistróficos que usan básculas digitales de baño (31). La diferencia entre los estudios podría explicarse por diferentes razas y diferentes métodos de medición. La distribución del peso de los perros en nuestro estudio es comparable a la de los Bulldogs ingleses, que se ha informado que tienen el 67,3% del peso total distribuido a sus extremidades delanteras, medido con una plataforma sensible a la presión (13), como se utilizó también en nuestro estudio. En el análisis de la marcha, la presión total fue significativamente mayor en las extremidades delanteras y posteriores de los perros con más ROT, lo que probablemente se deba a que estos perros son más pesados que los perros con menos ROT. Se ha descrito un movimiento de oscilación lateral de la extremidad delantera durante la fase de oscilación en asociación con ALD y podría servir como una explicación para nuestro hallazgo (4). Por ejemplo, si un perro con más rotación externa necesita hacer este tipo de movimiento de balanceo lateral para obtener espacio libre desde el suelo, el movimiento lateral de la extremidad podría requerir que el perro se apoye más en la pierna de apoyo para equilibrar el movimiento (4). Los cambios en la forma en que el perro usa sus extremidades pueden causar cambios en las tensiones mecánicas en los huesos, articulaciones, ligamentos, tendones y músculos, así como en la piel y los tejidos blandos de la pata si se altera la posición de la pata. Una carga anormal de la articulación puede provocar el desgaste de la superficie articular, lo que puede provocar osteoartritis (32-34). Una limitación del análisis de la marcha que posiblemente afectó los resultados es que no controlamos la velocidad de trote de los perros, y la velocidad no se hizo proporcional al peso del perro. Sin embargo, como algunos de los perros afectados por ALD podrían tener una marcada variación o dificultades en la locomoción, decidimos permitir que los perros troten a su velocidad preferida. Para garantizar la consistencia de la medición en perros individuales, se realizaron varias pasadas para recolectar un mínimo de 20 ciclos de marcha para su análisis para cada perro (35, 36).

Curiosamente, más del 25% de los Dachshunds tenían dolor en el hombro en el examen ortopédico, además de menos PROM en las articulaciones del hombro que las otras dos razas. La displasia de la articulación del hombro podría ser una razón para el dolor y menos PROM (37). La literatura sobre cómo la condrodisplasia afecta la articulación del hombro es escasa. Sin embargo, esta es probablemente otra característica menos reconocida del fenotipo condrodisplásico, ya que el retrogen FGF4 del cromosoma 18 tiene un efecto inhibitorio leve también sobre el crecimiento de la escápula (3). Del mismo modo, como en las partes más distales de la extremidad delantera, este fenotipo probablemente difiere entre las razas condrodisplásicas.

Curiosamente, se encontró que la relación extremidad/pecho estaba asociada con todas nuestras variables conformacionales. Nuestros hallazgos implican que las extremidades cortas en un perro más grande y robusto con un pecho más grande es una combinación propensa a anomalías conformacionales de las extremidades delanteras. Sin embargo, los perros con una HRA más pequeña (más subluxación lateral del codo) tenían una mayor relación extremidad/pecho, a pesar de que tenían un pecho más pequeño. En estos perros, la gran relación extremidad/pecho fue atribuible a extremidades delanteras significativamente más cortas. Según un estudio reciente que investiga los efectos de los retrogenes FGF4 en la conformación, la condrodisplasia en sí misma no tiene impacto en la altura o anchura del pecho, al menos en Alpine Dachsbracke y Schweizer Niederlaufhund (3), lo que sugiere que otros genes aún desconocidos afectan el crecimiento del tórax.

4.3. Nuevos métodos para medir la conformación radiográfica de las extremidades frontales

4.3.1. Ángulo humerradial

La subluxación radial lateral es una consecuencia común de las alteraciones del crecimiento cubital, como la ALD y la conformación condrodisplásica exagerada, pero la evaluación de su existencia y cantidad hasta ahora se ha basado simplemente en una evaluación subjetiva (4, 5, 7, 30). Se ha informado subluxación radial lateral en hasta el 93% de las ALD biapicales más complejas, que son comunes en razas condrodisplásicas (5, 30). Desarrollamos la medición HRA para cuantificar la subluxación radial lateral en la articulación del codo. La HRA comparte cierta semejanza con la metodología del centro de rotación de angulación (CORA), que se utilizó en un estudio reciente para evaluar el centro y la cantidad de curvatura radial en ALD de diferentes razas condrodisplásicas (38). Sin embargo, CORA y HRA miden diferentes aspectos de la conformación del antebrazo. Con CORA, la forma del radio se puede definir en detalle, pero no tiene en cuenta la subluxación radial lateral, que se puede evaluar con HRA. Por otro lado, HRA no evalúa la curvatura del radio. Por lo tanto, se recomienda el uso conjunto de estos dos métodos.

En nuestro estudio, la HRA difirió sustancialmente entre las razas, ya que la diferencia de la HRA media entre Skye terriers y Dachshunds fue de 17 °, y los Skye terriers tuvieron la HRA más pequeña (mayor subluxación lateral). La variación entre perros individuales en todas las razas también fue grande (rango 33 ° -96 °). Una disminución de la HRA (aumento de la subluxación) se asoció significativamente con extremidades delanteras más cortas, longitud de paso más corta, dolor y osteoartritis de la articulación del codo, lo que indica que los valores más bajos de HRA tienen un impacto en el bienestar de los perros condrodisplásicos. Una limitación en esta evaluación es que a veces la extremidad frontal muy corta y curvada y su proximidad íntima a los tejidos blandos de la extremidad superior y la pared torácica pueden dificultar la adquisición de una radiografía adecuada para las mediciones en esta proyección. En nuestro estudio, 10 de las 224 radiografías no pudieron medirse para HRA.

Como HRA es simple y rápido de medir a partir de una radiografía CrCd, podría ser una proyección adicional junto con una proyección ML en protocolos de detección radiográfica. Sin embargo, para obtener mediciones precisas, es obligatorio colocar cuidadosamente la extremidad delantera a menudo muy corta y curva. También se debe probar la confiabilidad intra e interevaluador, ya que las mediciones aquí fueron realizadas solo una vez por un evaluador. Nuestros resultados apoyan la validación del método propuesto, ya que las mediciones parecían tener un impacto clínico. También se necesitan estudios adicionales para definir valores de referencia para los ángulos HRA que podrían considerarse aceptables para las razas condrodisplásicas.

4.3.2. Remodelación cortical cubital craneal

La remodelación ósea cortical craneal se observa con frecuencia en radiografías de ML de perros condrodisplásicos. Identificamos una protuberancia distinta (CUCR2) en el sitio de la placa de crecimiento cubital distal que se encontró asociada con las variables conformacionales de ALD en nuestro estudio. Sin embargo, este espacio interóseo también puede tener otros cambios en el hueso cortical (CUCR1), por ejemplo, como resultado de la osificación del ligamento interóseo del antebraquio, que no se encontraron asociados con las variables conformacionales que estudiamos. Por lo tanto, la protuberancia osificada distintiva en la cara craneal de la placa de crecimiento cubital distal debe considerarse una entidad independiente, y parece ser una consecuencia de un crecimiento cubital anormal (Figura 3). Este fenómeno a menudo prominente se menciona explícitamente solo una vez en la literatura por Lau (4), quien se refirió a él como «sinostosis distal».

Introducimos un protocolo de clasificación subjetivo simple para evaluar la gravedad de la remodelación ósea en este sitio. La forma leve (CUCR1) fue común tanto en Dachshunds como en Glen of Imaal terriers, mientras que la mayoría de los hallazgos más prominentes (CUCR2) fueron en Skye terriers. Esta protuberancia ósea es probablemente causada por una alteración en el proceso de osificación de la placa de crecimiento cubital distal, y podría correlacionarse con el momento y la gravedad del cierre prematuro de la placa de crecimiento. CUCR se asoció con INC, ya que CUCR2 fue significativamente más común con grados INC más altos. Se puede especular que cuanto antes termina el crecimiento cubital, más grande es el bulto y más severa es la incongruencia (39, 40). Otros estudios longitudinales y de fiabilidad sobre perros condrodisplásicos en crecimiento proporcionarían más información sobre el fenómeno del cierre prematuro de la placa de crecimiento cubital distal.

4.4. Pertinencia para la cría

Como se sospecha que el cierre prematuro de la placa de crecimiento cubital distal y la consiguiente ALD son hereditarios en perros condrodisplásicos (4), se deben utilizar esquemas de detección apropiados para prevenir esta condición debilitante. Un hallazgo interesante e importante del presente estudio fue que ROT, VALG y HRA ocurrieron como hallazgos independientes. Esto enfatiza que un trastorno del crecimiento puede causar una combinación de cambios conformacionales que pueden ocurrir independientemente unos de otros, y se necesita más de un método para evaluar la conformación de la extremidad delantera al seleccionar perros para la cría. Por ejemplo, los terriers Glen of Imaal en nuestro estudio a menudo tenían articulaciones congruentes en el codo, pero al mismo tiempo tenían valgus carpiano severo con dolor carpiano, destacando la utilidad de medir la rotación externa como parte de la evaluación al menos en esta raza. En Finlandia, se introdujo un protocolo para la clasificación radiográfica de la incongruencia del codo en perros condrodisplásicos (6, 16) hace algunos años (41), pero agregar mediciones de ROT, VALG y HRA al protocolo de detección probablemente aumentaría el impacto de la detección en razas seleccionadas.

5. Conclusiones

INC, ROT, VALG y HRA están asociados con varias anomalías clínicas medibles en la función de las extremidades y, por lo tanto, pueden tener efectos en la calidad de vida de los perros debido al dolor relacionado y las limitaciones funcionales. Por lo tanto, se justifica el reconocimiento de estas anomalías. Nuestros hallazgos sugieren que la evaluación de VALG, ROT y HRA podría ser métodos complementarios valiosos para la clasificación radiográfica de INC cuando se examinan perros para la reproducción. Esto aumentaría la sensibilidad de detectar una estructura anormal de la extremidad delantera para permitir la selección de una conformación más saludable de las extremidades delanteras para la reproducción. Para fines selectivos, los valores de referencia deben establecerse en estudios futuros. Además, se deben revisar los estándares de raza de las razas condrodisplásicas y revisar las descripciones de la conformación de las extremidades no saludables.

Declaración de disponibilidad de datos

Los datos brutos que apoyan las conclusiones de este artículo serán puestos a disposición por los autores, sin reservas indebidas.

Declaración ética

El estudio en animales fue revisado y aprobado por la Junta Nacional de Experimentación Animal de Finlandia (ESAVI/9184/04.10.07/2014) y el Comité de Ética de Investigación del Campus Viikki de la Universidad de Helsinki (Declaración 2/2017). Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.

Contribuciones del autor

AL y HP: concepción, diseño y redacción del artículo. HP y HH: adquisición de datos. HP, AL, JJ y HH: análisis e interpretación de datos. AL, HP, HH, JJ y OL-V: revisión del artículo para contenido intelectual. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.

Conflicto de intereses

El autor JJ fue empleado por la compañía EtiMates Oy.

Los autores restantes declaran que la investigación se realizó en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Abreviaturas

CUCR: remodelación cortical cubital craneal; HRA: ángulo humeroradial; INC: grado de incongruencia; ROT: rotación externa de la extremidad delantera; VALG: valgus carpiano.

Referencias