Modelado estadístico de la forma de la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula caninos

Modelado estadístico de la forma de la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula caninos

Modelado estadístico de la forma de la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula caninos

Jeremy HuartJeremy Huart1Antonio PozziAntonio Pozzi1Jason BleedornJason Bleedorn2Tung-Wu LuTung-Wu Lu3Sebastian KnellSebastian Knell1Brian Park
Brian Park1*
  • 1Clínica de Cirugía de Pequeños Animales, Departamento de Pequeños Animales, Facultad de Veterinaria Universidad de Zúrich, Zúrich, Suiza
  • número arábigoDepartamento de Ciencias Clínicas Veterinarias, Universidad Estatal de Colorado, Fort Collins, CO, Estados Unidos
  • 3Departamento de Ingeniería Biomédica, Universidad Nacional de Taiwán, Taipéi, Taiwán

La morfometría ósea varía entre perros de diferentes tamaños y razas. El estudio de estas diferencias puede ayudar a comprender la predisposición de ciertas razas a patologías ortopédicas específicas. Este estudio tuvo como objetivo desarrollar un modelo estadístico de forma (SSM) del fémur, la rótula y la tibia de perros sin anomalías ortopédicas clínicas para analizar y comparar las variaciones morfológicas basadas en el peso corporal y la raza. Se recogieron un total de 97 tomografías computarizadas de diferentes instalaciones y se dividieron en función de la raza y el peso corporal. Se obtuvieron los modelos 3D de los huesos y se alinearon a un sistema de coordenadas. El SSM se creó utilizando el análisis de componentes principales (PCA) para analizar las variaciones de forma. El estudio encontró que los primeros modos de variación representaron un porcentaje significativo de la variación total, siendo el tamaño/escala el factor más prominente. Los resultados proporcionan información valiosa sobre las variaciones anatómicas normales y se pueden utilizar para futuras investigaciones en la comprensión de las morfologías óseas patológicas y el desarrollo de algoritmos de imágenes 3D en medicina veterinaria.

1 Introducción

Los perros tienen variaciones anatómicas y fisiológicas específicas entre razas, peso corporal y tamaño (1, 2), que pueden predisponer a patologías. Por ejemplo, los perros braquicéfalos están sujetos a dificultades respiratorias debido en parte a la forma de su cráneo (3). Si bien se han realizado algunas investigaciones en pequeños grupos de perros (4-7), ningún estudio ha proporcionado un conjunto de datos a gran escala para investigar las variaciones anatómicas óseas entre las razas o el peso corporal. Dado que se ha demostrado que la morfología ósea influye en el desarrollo de ciertas enfermedades como la luxación rotuliana medial (MPL), las metodologías a gran escala para investigar la geometría ósea tienen un alto potencial para la prevención y el tratamiento de estas enfermedades (8).

La morfología geométrica es el estudio de la evaluación de la forma utilizando puntos de referencia. Analiza la forma como un todo, en lugar de utilizar un conjunto restringido de parámetros anatómicos per se. Existe información limitada sobre la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula en perros. Palierne et al. (9) midieron diferentes parámetros anatómicos para el fémur normal. Savio et al. (10) y Soparat et al. (11) reportaron un ángulo femoral varo (FVA) similar para perros de razas grandes (5,5°) y Pomerania (5,85°). Estudios similares han reportado datos para la tibia proximal, pero solo para una o dos razas específicas (6, 12, 13). La relación entre la morfología geométrica ósea y las diferentes enfermedades ortopédicas aún no se ha investigado ampliamente.

Las extremidades traseras caninas están sujetas a enfermedades muy comunes como la displasia de cadera (EH), la enfermedad del ligamento cruzado craneal (CCLD), la luxación medial de la rótula (MPL) y la osteocondrosis (OC) (14-16). Algunos estudios han demostrado la correlación entre la forma de los huesos y la prevalencia de estas enfermedades mediante el análisis de diversas medidas anatómicas óseas (17-20). Las principales regiones susceptibles de variación patológica son las extremidades de los huesos, como la cabeza y los cóndilos femorales, la meseta de la tibia y los huesos pequeños, como la rótula, debido a la enfermedad mencionada anteriormente (14-16). Sin embargo, estas variaciones anatómicas pueden ser muy específicas para ciertas razas. Los estudios mencionados anteriormente sugieren que la mayoría de las variaciones están en el tamaño, el grosor y la curvatura de los huesos, pero no se ha investigado la localización específica y el tipo de variación geométrica.

El modelo estadístico de forma (SSM) es una técnica computacional utilizada en medicina humana para estudiar la morfología ósea geométrica y la patogénesis de la enfermedad y realizar análisis de imágenes médicas, segmentación automática y semiautomática y simulación de electrocardiogramas, entre otras aplicaciones (21-31). Utilizando el análisis de componentes principales (PCA), puede proporcionar una lista de las principales propiedades geométricas (o parámetros de variación) de un conjunto de modelos óseos en 3D, también conocidos como modos, siendo los principales a menudo el tamaño y el grosor (22). El PCA permite analizar y visualizar los modelos 3D completos describiendo su forma con un algoritmo matemático, en lugar de cuantificar manualmente cada longitud, ángulo y tamaño (10-13). Este método proporciona una comprensión más global de la geometría ósea y no limita nuestra comprensión a los cambios locales (21). El SSM no proporciona ninguna información sobre la morfología interna (es decir, el grosor cortical), el eje óseo o los ángulos articulares, que son parámetros utilizados a menudo por los clínicos. Solo describe la forma del hueso con una ecuación matemática. Según nuestro conocimiento, SSM nunca se ha utilizado para investigar la morfología ósea en perros.

Este estudio tiene como objetivo desarrollar un SSM del fémur, la rótula y la tibia de perros sin ninguna anomalía ortopédica clínica y analizar y comparar las variaciones morfológicas en función del peso corporal y las razas. Estos datos proporcionarán una mejor comprensión de las variaciones anatómicas normales y pueden utilizarse como línea de base para futuros estudios, investigando morfologías de huesos patológicos y desarrollando y validando algoritmos de reconstrucción de imágenes 3D basados en SSM (32, 33).

2 Materiales y métodos
2.1 Muestra de datos

Se recogieron un total de 97 tomografías computarizadas (TC) de forma retrospectiva en tres centros diferentes (Universidad de Zúrich, Suiza, y Universidad de Wisconsin, Estados Unidos, Universidad de Florida, Estados Unidos). El criterio de inclusión fue la presencia de al menos fémur, rótula y parte proximal de la tibia. El criterio de exclusión fue la presencia de cualquier alteración patológica observada en la clínica o en la TC por expertos, como artrosis, HD, LMP, osteocondrosis o cirugía previa. Este estudio incluyó tomografías computarizadas de extremidades cadavéricas y perros vivos.

2.2 Reconstrucción del modelo 3D

Todas las extremidades posteriores se escanearon con un grosor de corte de 0,8 mm con matriz 512×512, con un tamaño de píxel que oscilaba entre 0,1927 mm y 0,473 mm (Universidad de Florida—Modelo Toshiba, Universidad de Zúrich—Brilliance CT, Philips AG, Zúrich, Suiza y Universidad de Wisconin-Model GE Medical Systems) Las imágenes se segmentaron manualmente utilizando un software de código abierto (3D Slicer). La segmentación inicial se realizó utilizando un valor umbral de 350, seguido de la realización de un suavizado utilizando una función incorporada para el cierre (relleno de agujeros) con un tamaño de kernel de 3,0 mm. Cada hueso (fémur, rótula, tibia y fabella) se segmentó por separado para crear un modelo individual.

2.3 Aplicación del sistema de coordenadas y mallado

Los modelos se mallaron utilizando el software de ingeniería Geomagic WRAP (Geomagic, Inc., Research Triangle Park, NC) para obtener modelos 3D de tamaño reducido y vértices muestreados uniformemente (longitud del borde objetivo 2 mm). Se crean huesos completos y modelos parciales (parte distal proximal del fémur y parte proximal de la tibia) para su evaluación. Todos los modelos de fémur se cortaron para aislar la región de interés con una longitud uniforme. Debido a la gran variación de longitud y tamaño, la longitud del modelo parcial de fémur se normalizó para ser dos veces la longitud de los cóndilos (modelo parcial distal) y la cabeza femoral (modelo parcial proximal). La longitud se midió como el diámetro de una esfera encajada en los cóndilos y el diámetro de una esfera encajada en la cabeza femoral. El modelo parcial proximal de tibia se cortó en la parte más distal de la tuberosidad tibial (34-37).

Los modelos se alinearon con un sistema de coordenadas anatómicas basado en puntos de referencia anatómicos, similar a estudios previos de cinemática conjunta (38). El origen se centraba en el punto igualmente distante al centro de los dos cóndilos. Donde el centro se determinaba registrando una esfera a la geometría del cóndilo femoral. El eje Y se estableció para ser paralelo al eje anatómico del fémur en una dirección proximal-distal, con una dirección positiva que va proximal. El eje Z se configuró para estar en una dirección latero-medial, con la dirección positiva en la medial. A continuación, se calculó que el eje X era perpendicular a los otros dos ejes. Para cada grupo y conjunto de huesos (fémur izquierdo y derecho, tibia y rótula, y los diferentes grupos), se crearon modelos de referencia/plantilla. Los modelos de plantilla se crearon a partir del modelo de hueso mediano, remallado para tener vértices uniformes de 2 mm (39). Todos los modelos de entrenamiento se registraron en el modelo de plantilla utilizando el algoritmo de vecino más cercano (MATLAB y Statistics Toolbox Release R2020a, The MathWorks, Inc., Natick, MA.) para unificar el número de caras y vértices.

2.4 Modelo estadístico de forma

Una vez registrados todos los modelos de entrenamiento y alineados con el modelo de plantilla, se realizó el ACP. Esta operación generó los resultados como la variación de forma y los modos para huesos individuales. Se definió un modo como la modificación del modelo de medias debido a la variación de un solo componente del ACP. Esto permitió el análisis individual de cada componente. Los modos se numeraron del 1 al 5 en función de la magnitud de la variación que se detectó en los huesos. Para el análisis, los datos para el fémur se dividieron entre grupos de peso corporal, raza y huesos (Tabla 1). Las regiones óseas específicas analizadas fueron el cóndilo femoral, la cabeza femoral y la meseta tibial. Se realizó un realineamiento del modelo de fémur con Geomagic WRAP para obtener resultados más detallados en algunos casos, como por ejemplo para la interpretación del Modo 2. Se utilizó la observación de los modelos en diferentes alineaciones para obtener más información sobre la localización de la deformidad en los diferentes modos. Se alinearon en función de la forma de sus extremidades (por ejemplo: el segundo modo del fémur completo). Se generaron un total de 33 MSE (media, ±3 desviaciones estándar) que representan los primeros 5 modos del ACP para las evaluaciones visuales (Figuras 1-6) (25, 29).

www.frontiersin.orgTabla 1. Composición del grupo y número de muestras para los diferentes modelos y grupos.

www.frontiersin.orgFigura 1. Los dos primeros modos para la ACP del fémur izquierdo del Grupo 1 [(A) Modo 1 visto desde el cráneo, (B) Modo 2 visto desde el cráneo]. Son para cada modo 3 modelos a ver: Modelo medio y ±3 DE.

www.frontiersin.orgFigura 2. Modos 2, 3, 4 y 5 para la ACP del fémur izquierdo [(A) modo 2 visto desde el cráneo después de la realineación, (B) modo 3 visto desde el cráneo, (C) modo 3 visto desde el cráneo, (D) modo 4 visto desde el lateral, (E) modo 5 visto desde el cráneo proximal, (F) modo 5 visto desde el lateral]. Son para cada modo 3 Modelos a ver: Modelo medio y ±3 DE (solo se describe el modelo más externo, luego viene el modelo medio y el modelo opuesto).

www.frontiersin.orgFigura 3. Primer modo SSM para el fémur izquierdo del Grupo 2 (visto desde el cráneo). Son 3 Modelos a ver: Modelo medio y ±3 DE.

www.frontiersin.orgFigura 4. Modos 1 y 3 del ACP de los cóndilos del fémur izquierdo [(A) modo 1 visto desde el cráneo, (B) modo 3 visto desde el lateral] y modos 1 y 2 del ACP de la cabeza femoral izquierda [(C) modo 1 visto desde el cráneo, (D) modo 2 visto desde el cráneo]. Son para cada modo 3 Modelos a ver: Modelo medio y ±3 DE.

www.frontiersin.orgFigura 5. Modos 1, 4 y 5 de la PCA de la tibia izquierda [(A) modo 1 visto desde el cráneo, (B) modo 4 visto desde lateral, (C) modo 5 visto desde lateral]. Modos 1 y 4 desde el ACP de la meseta tibial izquierda [(D) modo 1 visto desde el cráneo, (E) modo 4 visto desde el lateral]. Son para cada modo 3 Modelos a ver: Modelo medio y ±3 DE.

www.frontiersin.orgFigura 6. Modos 1, 2 y 3 desde el PCA de la rótula izquierda [(A) modo 1 visto desde lateral, (B) modo 2 visto desde lateral, (C) modo 3 visto desde craneal]. Son para cada modo 3 Modelos a ver: Modelo medio y +/− 3 DE.

3 Resultados

De 97 muestras, se recogieron 61 modelos sin presencia de anomalías ortopédicas clínicas de fémur completo con cabeza y cóndilos, 30 tibia completa, 72 mesetas tibiales y 85 rótula tras la exclusión de condiciones patológicas (n = 11), de 41 tipos diferentes de razas (Tablas 1, 2). Los grupos del 1 al 6 están separados por clase de peso y raza para el fémur completo. Las diferentes categorías de peso se establecieron de la siguiente manera: perros de 0 a 10 kg, perros de 10 a 25 kg y perros de más de 25 kg de peso corporal. Los grupos de razas consistieron en 2 grupos: uno para los perros perdigueros (Golden y Labrador) y otro para las razas condrodistróficas (bulldog francés, maltés, perro salchicha, bichón frisé, beagles). Los grupos 7 y 8 fueron separados para evaluar fémures parciales (cóndilos femorales y cabeza femoral). Debido a la limitada recolección de muestras para la tibia completa, no se realizó una evaluación separada para la raza y la clase de peso. Se crearon los grupos 9 y 10 para tibia completa y tibia parcial (extremo proximal de la tibia) para su análisis. El último grupo del MUS es la rótula. La población canina incorporada en este estudio tiene una edad media de 10 años (rango 0,5-17), un peso medio de 27,4 Kg (rango 3-65) con 30 razas diferentes (Tabla 2).

www.frontiersin.orgTabla 2. Todas las razas y el número de perros incluidos en el estudio (algunos perros solo tenían un tipo de huesos).

Para el análisis de los huesos completos, los primeros 5 modos de variación representaron alrededor del 99% de la variación total (Tabla 3). Para el primer grupo del fémur, el primer modo representó el 93,5% de la variación total, y solo se necesitaron los primeros 2 modos para sumar el 99,1% de la variación total (Tabla 3). Los modelos de media y desviación estándar para el Grupo 1 y el Grupo 2 se muestran en las Figuras 1 a 3. Para todos los grupos completos de fémur, el tamaño/escala parece representar mejor la variación para el Modo 1.

www.frontiersin.orgTabla 3. Porcentaje de variación explicado por cada modo para cada grupo.

Para el análisis de la cabeza y los cóndilos del fémur, los primeros 5 modos de variación representan alrededor del 93,9%-98,0% de la variación total (Tabla 4). Las tablas también muestran los resultados para la tibia, la meseta de la tibia y la rótula. Para todos los grupos, los primeros 5 modos describen más del 93% de la varianza total y cada impacto de los siguientes modos se reduce significativamente. Los resultados del lado izquierdo y derecho son similares. Los modos visualmente más relevantes de las regiones de fémur, tibia, tibia completa y rótula se muestran en las Figuras 4-6.

www.frontiersin.orgTabla 4. Porcentaje de variación explicado por cada modo para cada grupo.

4 Discusión

Este es el primer estudio que utiliza SSM para evaluar y comparar la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula, de perros sin anomalías ortopédicas clínicas de diferentes tamaños y razas. Se realizaron once grupos de análisis utilizando SSM para explorar los factores responsables de la variabilidad morfológica. Encontramos que, independientemente del tamaño, la raza y el tipo de hueso, el primer modo mostró que el factor de escala representó la mayor parte de la variación (>90% de la variación total). Además, solo se necesitan 2-3 modos para describir más del 99% de la variación total de la forma. En términos clínicos, este resultado sugiere que la forma de los huesos de un perro pequeño es similar a la de los huesos de un perro más grande. Otro hallazgo importante para el fémur y la tibia fue que la segunda fuente más importante de variación era el varo-valgo. Los modos 3, 4 y 5 fueron más difíciles de interpretar, porque la deformación de la forma puede depender de múltiples factores, incluido el diámetro y la forma del eje, la torsión y la forma de la epífisis. Estos resultados proporcionan una nueva perspectiva sobre cómo abordar los estudios morfológicos óseos a gran escala.

4.1 Fémur

El segundo modo mostró una fuerte deformación del fémur en varo/valgo, confirmando estudios previos que mostraban una fuerte variación (hasta 4°) en perros normales (9, 40, 41). Este resultado se encontró tanto en el grupo condrodistrófico como en el de retriever, lo que sugiere que el varo-valgo es un parámetro anatómico importante, independientemente de la raza. Para obtener más información sobre la ubicación de la deformación, realineamos los modelos en función de las dos extremidades y en la diáfisis media para observar la curvatura del hueso. Este estudio descubrió que, efectivamente, existe cierta curvatura de la diáfisis femoral, aunque es menor de lo esperado. Los cóndilos tampoco se superponen, lo que también podría interpretarse como una diferencia en el tamaño del cóndilo femoral.

Encontramos que los modos 3, 4 y 5 estaban influenciados por varios factores, lo que los hacía más difíciles de interpretar. También es importante tener en cuenta que, en conjunto, estos 3 modos representaron solo el 0,62% de la variación. La mejor interpretación del tercer modo es una combinación de tres componentes diferentes: el ancho de los cóndilos, el tamaño de la cabeza femoral y el grosor craneocaudal de todo el fémur. El modo 4 también muestra 2 componentes: procuración y torsión de la cabeza femoral. El modo 5 también podría tener componentes de espesor y malignidad.

La magnitud de la deformación dependiente de los modos 3, 4 y 5 es pequeña en comparación con los modos 1 y 2. Esto es de esperar porque la mayoría de las variaciones son del Modo 1. Esto sugiere que cuando se elimina el factor de tamaño, el fémur normal es muy similar en diferentes panes. A pesar de que para los Grupos 2 a 6, categorizados por clase de peso y razas específicas, la variabilidad entre perros individuales todavía está dominada por el factor de tamaño/escala. Esto se puede identificar por los cambios en la longitud del fémur. El grupo 4 muestra la longitud ósea más similar (ver Tabla 1), lo que resulta en una menor variabilidad en el tamaño entre los modelos de perros grandes. Esta reducción de la variabilidad de tamaño se refleja en el menor porcentaje representado por el Modo 1 en comparación con otros grupos. Para el Grupo 5, las especificidades típicas de las razas condrodistróficas se pueden ver en el modelo medio, como un trocánter mayor más pequeño, cóndilos más gruesos o cabeza femoral, y una procuración más fuerte, que también se puede ver en los modos variantes.

Para reducir el efecto de la longitud femoral y aislar las partes proximal y distal del fémur, se cortaron todos los modelos de fémur. La única interpretación clara se puede hacer a partir del primer modo de los cóndilos femorales SSM, que es el factor tamaño. El resto de los modos mostraron una mezcla de diferentes factores combinados de longitud del cóndilo, grosor, longitud de la diáfisis femoral por encima de la ranura de la rótula y desalineación. Estudios previos investigaron el tamaño del cóndilo femoral u otra variación del cóndilo como un factor morfológico que puede predisponer a la CCLD en perros (42, 43) y en humanos (44, 45). Estudios futuros podrían utilizar el SSM para comparar estos parámetros en perros con CCLD y perros normales. Para el SSM de la cabeza femoral, el tamaño fue el factor más dominante. Curiosamente, el segundo modo representaba el tamaño de la cabeza femoral independientemente del trocánter mayor. Los modos 3 a 5 representaron algunas diferencias en la alineación, así como una pequeña diferencia en el ángulo de anteversión de la cabeza femoral. Sin embargo, la pertinencia debe ser cuestionada, ya que las diferencias son menores. Cabe señalar que no se ha observado ninguna deformación patológica, como las diferencias de profundidad del surco rotuliano típicas de la enfermedad MPL, el fuerte varo/valgo de la diáfisis femoral o la deformación de la cabeza femoral típica de los casos displásicos de cadera (18, 20). Esto indica un buen conjunto de criterios de inclusión y exclusión para nuestros conjuntos de datos.

4.2 Tibia

Los primeros 2 modos del SSM completo de la tibia son similares al SSM del fémur, representando el tamaño y una combinación de variabilidad varo/valgo. Mientras que el tercer modo mostró una combinación de diferentes factores, el cuarto modo mostró una diferencia en el grosor craneocaudal de la diáfisis tibial. El quinto modo representó una diferencia en el grosor de la meseta tibial y la extremidad distal. Curiosamente, ningún Modes muestra una diferencia en la posición de la tuberosidad tibial en relación con la diáfisis tibial o una torsión como la del fémur. La menor variabilidad en la morfología de la tibia en relación con el fémur es consistente con estudios previos que muestran que la mayor variación se sitúa en el fémur (46). Los modos de la PCA centrados en la meseta tibial siguen un patrón similar, siendo el modo 1 el factor de tamaño. El único otro factor claro se observó en el Modo 4, la contratación. Otros modos no mostraron ninguna identificación clara de la variabilidad.

4.3 Rótula

El primer modo de la PCA de la rótula muestra el tamaño como el factor más importante. Curiosamente, el segundo modo muestra una elongación o una extremidad proximal más afilada de la rótula. Lo más probable es que los modos tres a cinco representen una desalineación.

4.4 Interpretación

Cabe señalar que, si bien algunos modos muestran ciertas deformaciones, también pueden interpretarse de diferentes maneras dependiendo de los modos que se consideren. Por ejemplo, una deformación de tipo elongación (con una variación en el eje del hueso solo y ninguna en el grosor) puede interpretarse como elongación o como el grosor del hueso, ya que un hueso alargado sería un hueso más estrecho después del ajuste de tamaño (ya que el enfoque principal es la varianza proporcional). Otro tipo de interpretación sesgada se muestra mejor con el ejemplo de varo/valgo. Si se ve que un eje está curvado mientras está alineado en el cóndilo, la curvatura no se basa necesariamente en el cóndilo. Podría situarse en cualquier parte del eje. Sólo un análisis más profundo con el realineamiento podría resolver este problema.

Si bien el estudio actual no informa de la medición de ninguna longitud o ángulo, se pueden hacer algunas comparaciones con la literatura. Al revisar las medidas de diferentes estudios sobre morfología ósea geométrica, muestran una alta variabilidad. Además, al comparar razas, los diferentes valores se superponen entre razas pequeñas y grandes y no muestran una diferencia clara. Por ejemplo, al observar el ángulo de anteversión del fémur, algunos estudios encontraron para razas pequeñas ángulos entre 20° y 27°, mientras que en perros grandes los valores estaban entre 16° y 25° (7, 10, 47-49). Si bien en este estudio no se midieron ángulos precisos, se observaron variaciones en la procuración y la torsión, que influyen en esos ángulos. Se observó una mayor procuración en razas más pequeñas cuando se compararon diferentes razas.

Dado que el número de estudios sobre los ángulos tibiales es limitado, los resultados muestran una mayor correlación. Las razas más pequeñas tienen un mayor ángulo de meseta tibial (30° vs. 25° en razas grandes), ángulo Z (69,2° a 58,8°), ángulo del eje tibial distal/ángulo del eje tibial proximal (10,8° a 4,5°), mayor ancho relativo de tuberosidad tibial (0,86° a 0,74°).

No pudimos ver eso en nuestro estudio, ya que encontramos una similitud general entre las razas. Sin embargo, la superposición de esos estudios es grande cuando se observa el rango de los valores. Sin embargo, pudimos mostrar una gran variabilidad que podría explicar las diferencias observadas en esos estudios. Se observaron diferencias en varo/valgo, procuración y grosor desde el SSM de la tibia, que influyen en esos ángulos (50, 51).

Hasta donde sabemos, este estudio es el primero en presentar SSM para las extremidades traseras de los perros. Este método de medición considera la forma de todo el hueso en lugar de mediciones individuales, lo cual es un paso crucial hacia una mejor comprensión de la anatomía y una mayor investigación sobre los huesos enfermos. Los diferentes resultados en las mediciones en la literatura refuerzan la necesidad de SSM. Una de las herramientas del SSM es la clasificación, la posibilidad de clasificar si una rodilla de un caso específico es ósea normal o patológica, sin tener que depender de las mediciones de los médicos individuales. Con el desarrollo de SSM a partir de huesos sin anomalías ortopédicas clínicas, el proceso puede extenderse a perros enfermos para observar cambios cualitativos y cuantitativos en los modos para ciertas enfermedades como MPL o HD. Esto podría permitir la descripción de los cambios patológicos y la corrección necesaria sin necesidad de análisis manual. Otra aplicación útil es el uso de este modelo de SSM para ayudar con la cirugía de ciertos huesos facilitando la búsqueda de puntos de referencia que se necesitan para realizar la operación.

4.5 Limitaciones

Este estudio tiene varias limitaciones. El factor más significativo es el tamaño limitado de la muestra. El conjunto completo de fémures (n = 61) podría considerarse un conjunto de datos lo suficientemente grande, pero cuando se divide en grupos, el tamaño de la muestra para los grupos individuales se reduce considerablemente. El análisis de ACP es una herramienta poderosa que puede ayudar a representar variaciones de morfología geométrica, pero no identifica un solo factor para la importancia de cada modo que genera. Por lo tanto, cada Modo debe ser analizado e interpretado visualmente. Si bien algunos de los modos se pueden identificar fácilmente (Modo 1 para la escala), otros modos pueden ser más difíciles de interpretar debido a la magnitud significativamente menor de la variación de forma presentada. Otros métodos, como el análisis de componentes independientes, pueden utilizarse como alternativa, pero todos tienen sus puntos fuertes y débiles. Además, a pesar de los métodos consistentes de preparación del modelo, no se pueden eliminar los errores de segmentación, prerregistro y alineación. Por último, debido al efecto significativo de la variación de tamaño, no se pudieron identificar ampliamente otras variaciones de deformación clínicamente interesantes. Sin embargo, esto también podría deberse a que los conjuntos de datos de entrenamiento actuales eran de perros sin anomalías ortopédicas clínicas. Y del perro condrodistrófico, la mitad de ellos eran beagles, lo que muestra solo una pequeña cantidad de las diferencias típicas que se observan en esas razas. Quizás, cuando se evalúen los datos de los casos patológicos, se observen estas variaciones clínicamente interesantes.

5 Conclusión

Si bien el SSM es bien conocido en la medicina humana, solo se ha aplicado unas pocas veces en la ortopedia veterinaria (52, 53). El objetivo de este estudio fue dar un paso más en este campo de investigación y establecer modelos estadísticos de forma y valores basales para huesos normales. Comenzando con la rodilla (fémur, tibia y rótula), se utilizó SSM para evaluar y comparar la variación geométrica entre las clases de raza y peso de los perros. Los resultados de este estudio se utilizarán como referencia para futuras investigaciones sobre la investigación de la morfología geométrica de los huesos clínicamente patológicos y respaldarán el avance del uso de tecnologías digitales en el campo veterinario.

Declaración de disponibilidad de datos

Los datos analizados en este estudio están sujetos a las siguientes licencias/restricciones: todos los datos de nuestros TC están controlados por la Universidad de Zúrich. Las solicitudes de acceso a estos conjuntos de datos deben dirigirse a bpark@vetclinics.uzh.ch.

Declaración ética

No se requirió aprobación ética para los estudios con animales de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales porque se trataba de un estudio retrospectivo. No se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio porque se trataba de un estudio retrospectivo.

Contribuciones de los autores

JH: Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición, Conceptualización, Investigación, Metodología. AP: Conceptualización, Administración de Proyectos, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción, Revisión y Edición. JB: Escritura, revisión y edición. T-WL: Escritura – revisión y edición. SK: Conceptualización, Metodología, Supervisión, Redacción – revisión y edición. BP: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Software, Supervisión, Validación, Visualización, Redacción – revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declaran/n que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.

Reconocimientos

Me gustaría agradecer a Federico Longo y Pavlos Natsios por su visión clínica y sus consejos durante el proyecto.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Referencias

1. Boyko, AR, Quignon, P, Li, L, Schoenebeck, JJ, Degenhardt, JD, Lohmueller, KE, et al. Una arquitectura genética simple subyace a la variación morfológica en los perros. PLoS Biol. (2010) 8:E1000451. doi: 10.1371/journal.pbio.1000451

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

2. Oswald, H, Sharkey, M, Pade, D, y Martínez, MN. Fisiología gastrointestinal canina: genera variaciones que pueden influir en la absorción de fármacos. Eur J Pharm Biopharm. (2015) 97:192–203. doi: 10.1016/j.ejpb.2015.09.009

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

3. Ekenstedt, KJ, Crosse, KR y Risselada, M. Braquicefalia canina: anatomía, patología, genética y bienestar. J Comp Pathol. (2020) 176:109–15. doi: 10.1016/j.jcpa.2020.02.008

Texto completo de Crossref | Google Académico

4. Matchwick, A, Bridges, JP, Mielke, B, Pead, MJ, Phillips, A y Meeson, RL. Tomografía computarizada Medición de la profundidad troclear en tres razas de perros braquicéfalos. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2021) 34:124–9. doi: 10.1055/s-0040-1719165

Texto completo de Crossref | Google Académico

5. Al Aiyan, A, Richardson, K, Manchi, G, Plendl, J y Brunnberg, L. Medición del ángulo del cuello femoral en razas medianas y grandes mediante tomografía computarizada. Acta Vet Hung. (2019) 67:22–33. doi: 10.1556/004.2019.003

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

6. Dismukes, DI, Tomlinson, JL, Fox, DB, Cook, JL y Song, KJ. Medición radiográfica de los ángulos articulares mecánicos proximal y distal en la tibia canina. Cirugía veterinaria. (2007) 36:699–704. doi: 10.1111/j.1532-950X.2007.00323.x

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

7. Tomlinson, J, Fox, D, Cook, JL y Keller, GG. Medición de ángulos femorales en cuatro razas de perros. Cirugía veterinaria. (2007) 36:593–8. doi: 10.1111/j.1532-950X.2007.00309.x

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

8. Vanden Berg-Foels, WS, Schwager, SJ, Todhunter, RJ y Reeves, AP. Las diferencias en la forma de la cabeza femoral durante el desarrollo pueden identificar caderas en riesgo de degeneración. Ann Biomed Ing. (2011) 39:2955–63. doi: 10.1007/s10439-011-0393-3

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

9. Palierne, S, Asimus, E, Mathon, D, Meynaud-Collard, P, y Autefage, A. Análisis geométrico del fémur proximal en diversas muestras de perros. Res Vet Sci. (2006) 80:243–52. doi: 10.1016/j.rvsc.2005.07.010

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

10. Savio, G, Baroni, T, Concheri, G, Baroni, E, Meneghello, R y Longo, F. Cálculo de parámetros morfométricos caninos femorales en modelos geométricos tridimensionales. Cirugía veterinaria. (2016) 45:987–95. doi: 10.1111/vsu.12550

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

11. Soparat, C, Wangdee, C, Chuthatep, S, y Kalpravidh, M. Mediciones radiográficas para varo femoral en perros Pomerania con y sin luxación rotuliana medial. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2012) 25:197–201. doi: 10.3415/VCOT-11-04-0057

Texto completo de Crossref | Google Académico

12. Comerford, EJ, Tarlton, JF, Avery, NC, Bailey, AJ e Innes, JF. Dimensiones de la muesca intercondílea femoral distal y su relación con la composición y metabolismo del ligamento cruzado anterior canino. Osteoartro Cartil. (2006) 14:273–8. doi: 10.1016/j.joca.2005.09.001

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

13. Baroni, E, Matthias, RR, Marcellin-Little, DJ, Vezzoni, A, y Stebbins, ME. Comparación de las evaluaciones radiográficas de la pendiente de la meseta tibial en perros. Am J Vet Res. (2003) 64:586–9. doi: 10.2460/ajvr.2003.64.586

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

14. Rey, MD. Etipatogenia de la displasia canina de cadera, prevalencia y genética. Vet Clin Pequeño Anim. (2017) 47:753–67. doi: 10.1364/OE.520251

Texto completo de Crossref | Google Académico

15. Harari, J. Osteocondrosis del fémur. Vet Clin North Am Small Anim Pract. (1998) 28:87–94. doi: 10.1016/S0195-5616(98)50006-X

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

16. Roush, JK. Luxación rotuliana canina. Vet Clin North Am Small Anim Pract. (1993) 23:855–68. doi: 10.1016/S0195-5616(93)50087-6

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

17. Butler, JR y Gambino, J. Diagnóstico por imágenes de displasia de cadera canina. Vet Clin Pequeño Anim. (2017) 47:777–93. doi: 10.1016/j.cvsm.2017.02.002

Texto completo de Crossref | Google Académico

18. Lusetti, F, Bonardi, A, Eid, C, Brandstetter de Belesini, A, y Martini, FM. Alineación de las extremidades pélvicas medida por tomografía computarizada en bulldogs ingleses de raza pura con luxación rotuliana medial. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2017) 30:200–8. doi: 10.3415/VCOT-16-07-0116

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

19. Reagan, JK. Displasia canina de cadera Creening en los Estados Unidos. Vet Clin Pequeño Anim. (2017) 47:795–805. doi: 10.1016/j.cvsm.2017.02.003

Texto completo de Crossref | Google Académico

20. Newman, M, y Voss, K. Evaluación tomográfica computarizada de la conformación femoral y tibial en Staffordshire bull terriers ingleses con y sin luxación rotuliana medial congénita. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2017) 30:191–9. doi: 10.3415/VCOT-16-12-0162

Texto completo de Crossref | Google Académico

21. Ding, AS, Lu, A, Li, Z, Galaiya, D, Ishii, M, Siewerdsen, JH, et al. Modelo estadístico de forma del hueso temporal mediante propagación por segmentación. Otol Neurotol. (2022) 43:679–87. doi: 10.1097/MAO.000000000000003554

Texto completo de Crossref | Google Académico

22. Audenaert, EA, Pattyn, C, Steenackers, G, De Roeck, J, Vandermeulen, D, y Claes, P. Modelado estadístico de la forma de la anatomía esquelética para la discriminación sexual: su tamaño de entrenamiento, dimorfismo sexual y asimetría. Frente Bioeng Biotechnol. (2019) 7:302. doi: 10.3389/fbioe.2019.00302

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

23. Heimann, T, y Meinzer, HP. Modelos estadísticos de forma para la segmentación de imágenes médicas en 3D: una revisión. Med Image Anal. (2009) 13:543–63. doi: 10.1016/j.media.2009.05.004

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

24. Bruse, JL, Zuluaga, MA, Khushnood, A, Mcleod, K, Ntsinjana, HN, Hsia, TY, et al. Detección de grupos de formas clínicamente significativas en datos de imágenes médicas: análisis de métricas para agrupamientos jerárquicos aplicados a arcos aórticos sanos y patológicos. IEEE Trans Biomed Ing. (2017) 64:2373–83. doi: 10.1109/TBME.2017.2655364

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

25. Cootes, TF, Hill, A, Taylor, CJ y Haslam, J. El uso de modelos de formas activas para localizar estructuras en imágenes médicas. Imagen Vis Comput. (1994) 12:355–66. doi: 10.1016/0262-8856(94)90060-4

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

26. Lu, HY, Shih, KS, Lin, CC, Lu, TW, Li, SY y Kuo, HW. Reconstrucción tridimensional de la forma de la rodilla específica del sujeto con imágenes de fluoroscopia asíncrona mediante modelado estadístico de la forma. Frente Bioeng Biotechnol. (2021) 9:736420. doi: 10.3389/fbioe.2021.736420

Texto completo de Crossref | Google Académico

27. Lu, HY, Lin, CC, Shih, KS, Lu, TW, Kuo, MY, y Li, SY. Integración de la técnica de modelado estadístico de la forma y de la técnica de seguimiento de modelos basada en interpolación alterna para medir la cinemática de la rodilla in vivo mediante fluoroscopia clínica biplano intercalada. PeerJ. (2023) 11:e15371. doi: 10.7717/peerj.15371

Texto completo de Crossref | Google Académico

28. Thodberg, HH, Kreiborg, S, Juul, A, y Pedersen, KD. El método BoneXpert para la determinación automatizada de la madurez esquelética. IEEE Trans Med Imaging. (2009) 28:52–66. doi: 10.1109/TMI.2008.926067

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

29. Neumann, A, y Lorenz, C. Segmentación basada en modelos estadísticos de forma de imágenes médicas. Computar gráfico de imágenes médicas. (1998) 22:133–43. doi: 10.1016/S0895-6111(98)00015-9

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

30. Ambellan, F, Lamecker, H, von Tycowicz, C, y Zachow, S. Modelos estadísticos de forma: comprensión y dominio de la variación en anatomía. Adv Exp Med Biol. (2019) 1156:67–84. doi: 10.1007/978-3-030-19385-0_5

Crossref Full Text | Google Scholar

31. Nagel, C, Schuler, S, Dössel, O, and Loewe, A. A bi-atrial statistical shape model for large-scale in silico studies of human atria: Model development and application to ECG simulations. Med Image Anal. (2021) 74:102210. doi: 10.1016/j.media.2021.102210

Crossref Full Text | Google Scholar

32. Khanduja, V, Baelde, N, Dobbelaere, A, Van Houcke, J, Li, H, Pattyn, C, et al. Patient-specific assessment of dysmorphism of the femoral head–neck junction: a statistical shape model approach. Int J Med Robot. (2016) 12:765–72. doi: 10.1002/rcs.1726

PubMed Abstract | Crossref Full Text | Google Scholar

33. Gerber, N, Reyes, M, Barazzetti, L, Kjer, HM, Vera, S, Stauber, M, et al. Un conjunto de datos de imágenes y modelos multiescala del oído interno humano. Datos científicos. (2017) 4:132. doi: 10.1038/sdata.2017.132

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

34. Grood, ES, y Suntay, WJ. Un sistema de coordenadas articulares para la descripción clínica de movimientos tridimensionales: aplicación a la rodilla. J Biomech Ing. (1983) 105:136–44.

Google Académico

35. Park, BH, Leffler, J, Franz, A, Dunbar, NJ, y Banks, SA. Cinemática de la artroplastia bicompartimental monobloque de rodilla durante actividades con soporte de peso. Cirugía de rodilla deportiva Traumatismo Artrosc. (2015) 23:1756–62. doi: 10.1007/s00167-014-3427-1

Texto completo de Crossref | Google Académico

36. Jones, SC, Kim, SE, Banks, SA, Conrad, BP, Abbasi, AZ, Tremolada, G, et al. Precisión del análisis fluoroscópico no invasivo de un solo plano para la medición de las posturas tridimensionales de la articulación femorotibial en perros tratados mediante osteotomía de nivelación de la meseta tibial. Am J Vet Res. (2014) 75:486–93. doi: 10.2460/ajvr.75.5.477

Texto completo de Crossref | Google Académico

37. Kim, SE, Jones, SC, Lewis, DD, Banks, SA, Conrad, BP, Tremolada, G, et al. Cinemática tridimensional de la rodilla in vivo durante las actividades diarias en perros. J Orthop Res. (2015) 33:1603–10. doi: 10.1002/jor.22927

Texto completo de Crossref | Google Académico

38. Tinga, S, Kim, SE, Banks, SA, Jones, SC, Park, BH, Pozzi, A, et al. Cinemática femorotibial en perros con insuficiencia del ligamento cruzado craneal: un análisis fluoroscópico tridimensional in vivo durante la marcha. BMC Vet Res. (2018) 14:85. doi: 10.1186/s12917-018-1395-2

Texto completo de Crossref | Google Académico

39. Smoger, LM, Fitzpatrick, CK, Clary, CW, Cyr, AJ, Maletsky, LP, Rullkoetter, PJ, et al. Modelización estadística para caracterizar las relaciones entre la anatomía y la cinemática de la rodilla. J Orthop Res. (2015) 33:1620–30. doi: 10.1002/jor.22948

Texto completo de Crossref | Google Académico

40. Swiderski, JK, Radecki, SV, Park, RD, y Palmer, RH. Comparación de las medidas radiográficas y anatómicas del ángulo varo femoral en perros normales. Cirugía veterinaria. (2008) 37:43–8. doi: 10.1111/j.1532-950X.2007.00347.x

Texto completo de Crossref | Google Académico

41. Brühschwein, A, Burg-Personnaz, J, Zöllner, M, Reese, S y Meyer-Lindenberg, A. Comparación de los ángulos medidos por TC de las extremidades pélvicas sin luxación rotuliana de seis razas caninas. Front Vet Sci. (2023) 10:1194167. doi: 10.3389/fvets.2023.1194167

Texto completo de Crossref | Google Académico

42. Cunningham, DP, Mostafa, AA, Gordan-Evans, WJ, Boudrieau, RJ y Griffon, DJ. Factores que contribuyen a la variabilidad de una puntuación predictiva para la deficiencia del ligamento cruzado craneal en labradores retriever. BMC Vet Res. (2017) 13:235. doi: 10.1186/s12917-017-1154-9

Texto completo de Crossref | Google Académico

43. Ševčík, K, Hluchý, M, Ševčíková, M, Domaniža, M y Ledecký, V. Variaciones inter e intraobservador en la evaluación radiográfica de las extremidades pélvicas en Yorkshire terriers con rotura del ligamento cruzado craneal y luxación rotuliana. Veterinaria Sci. (2022) 9:179. doi: 10.3390/vetsci9040179

Texto completo de Crossref | Google Académico

44. Pfeiffer, TR, Burnham, JM, Kanakamedala, AC, Hughes, JD, Zlotnicki, J y Popchak, A. La morfología distal del fémur afecta la inestabilidad rotatoria de la rodilla en pacientes con roturas del ligamento cruzado anterior. Cirugía de rodilla deportiva Traumatología Artrosc. (2019) 27:1514. doi: 10.1007/s00167-018-5269-8

Crossref Full Text | Google Scholar

45. He, M, and Li, J. Increased lateral femoral condyle ratio measured by MRI is associated with higher risk of noncontact anterior cruciate ligament injury. BMC Musculoskelet Disord. (2022) 23:190. doi: 10.1186/s12891-022-05134-x

Crossref Full Text | Google Scholar

46. Yasukawa, S, Edamura, K, Tanegashima, K, Seki, M, Teshima, K, and Asano, K. Evaluation of bone deformities of the femur, tibia, and patella in toy poodles with medial patellar luxation using computed tomography. Vet Comp Orthop Traumatol. (2016) 29:29–38. doi: 10.3415/VCOT-15-05-0089

Crossref Full Text | Google Scholar

47. Olimpo, M, Piras, LA, and Peirone, B. Pelvic limb alignment in small breed dogs:a comparison between affected and free subjects from medial patellar luxation. Vet Ital. (2015) 52:45–50. doi: 10.12834/VetIt.71.206.3

Crossref Full Text | Google Scholar

48. Sasaki, A, Hidaka, Y, Mochizuki, M y Honnami, M. Mediciones tomográficas computarizadas del ángulo del surco de la tróclea femoral en perros de razas pequeñas con y sin luxación rotuliana medial. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2022) 35:314–20. doi: 10.1055/s-0042-1749151

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

49. Kara, ME, Sevil-Kilimci, F, Dilek, ÖG y Onar, V. Alineación proximal y distal de fémures caninos normales: un análisis morfométrico. Ann Anat. (2018) 217:125–8. doi: 10.1016/j.aanat.2018.02.006

Texto completo de Crossref | Google Académico

50. Vedrine, B, Guillemot, A, Fontaine, D, Ragetly, GR y Etchepareborde, S. Anatomía comparativa de la tibia proximal en labradores retrievers sanos y yorkshire terriers. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2013) 26:266–70. doi: 10.3415/VCOT-12-02-0018

Resumen de PubMed | Texto completo de Crossref | Google Académico

51. Aertsens, A, Rincón Álvarez, J, Poncet, CM, Beaufrère, H, y Ragetly, GR. Comparación del ángulo de la meseta de la tibia entre perros pequeños y grandes con enfermedad del ligamento cruzado craneal. Veterinario Comp Orthop Traumatol. (2015) 28:385–90. doi: 10.3415/VCOT-14-12-0180

Texto completo de Crossref | Google Académico

52. Van Houtte, J, Gao, X, Sijbers, J y Zheng, G. Registro 2D/3D con un modelo estadístico de deformación previo al uso del aprendizaje profundo. en: Conferencia Internacional IEEE EMBS 2021 sobre Informática Biomédica y de la Salud (BHI). (2021) 1–4.

Google Académico

53. Lin, YY, Lin, CC y Wu, CH. Estimación de las huellas de los ligamentos de la rodilla canina utilizando plantillas de forma deformable de huesos. Sci Rep. (2024) 14:4639. doi: 10.1038/s41598-024-55116-3

Texto completo de Crossref | Google Académico

Palabras clave: modelo estadístico de forma, SSM, morfología, canino, fémur, tibia

Cita: Huart J, Pozzi A, Bleedorn J, Lu T-W, Knell S y Park B (2024) Modelado estadístico de la forma de la morfología geométrica del fémur, la tibia y la rótula caninos. Frente. Vet. Sci. 11:1366827. doi: 10.3389/fvets.2024.1366827

Recibido: 07 de enero de 2024; Aceptado: 11 de junio de 2024;
Publicado: 10 julio 2024.

Editado por:

Carmel T. Mooney, Colegio Universitario de Dublín, Irlanda

Revisado por:

Adam Biedrzycki, Universidad de Florida, Estados
Unidos Matthew Allen, Universidad de Cambridge, Reino Unido

Derechos de autor © 2024 Huart, Pozzi, Bleedorn, Lu, Knell y Park. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).

*Correspondencia: Brian Park, bpark@vetclinics.uzh.ch

Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente a las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, de los editores y de los revisores. Cualquier producto que puede ser evaluada en este artículo o afirmación que puede ser hecha por su El fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.

 

 

Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Diario Digital AXÓN INFORMAVET ONE HEALTH

Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Boletín Digital de Foro Agro Ganadero

Noticias animales de compañía

Noticias animales de producción

Trabajos técnicos animales de producción

Trabajos técnicos animales de compañía