1. Introducción

Es fundamental mejorar la optimización de los antimicrobianos (AMS) para garantizar la eficacia de los antimicrobianos disponibles para su uso en medicina humana y veterinaria (1–3). Según la Asociación Americana de Medicina Veterinaria (AVMA, por sus siglas en inglés), la AMS se define como «las acciones que los veterinarios toman individualmente y como profesión para preservar la eficacia y la disponibilidad de los medicamentos antimicrobianos a través de una supervisión concienzuda y una toma de decisiones médicas responsables, al tiempo que se salvaguarda la salud animal, pública y ambiental» (2, 3). Los programas de AMS en la agricultura animal deben incluir sistemas para recopilar datos sobre el uso de antimicrobianos (UMA) en las granjas que incluyan información sobre las principales indicaciones de AMU y detalles sobre cada administración (dosis, vía, duración, edad de los animales al inicio del tratamiento) de compuestos antimicrobianos específicos.

Los volúmenes de ventas de antimicrobianos son la forma más común de datos que se recopilan actualmente en todo el mundo, en parte porque los conjuntos de datos de UMA en las granjas que son representativos de la producción nacional son mucho más difíciles de recopilar. Los datos de ventas de antimicrobianos carecen de contexto sobre cómo se utilizan realmente los antimicrobianos; Específicamente, no proporcionan información sobre la razón prevista de uso y, por lo general, no tienen información sobre la ruta o la duración de la administración. Aunque se ha sugerido que los datos nacionales sobre las ventas de antimicrobianos pueden utilizarse para establecer políticas relativas a la MGA nacional (4), por ejemplo, utilizando los datos sobre las ventas recopilados y notificados por la Vigilancia Europea del Consumo de Antimicrobianos Veterinarios (ESVAC) (5), estos datos no proporcionan información sobre la incidencia de enfermedades en rebaños o manadas específicas ni sobre el uso previsto de los antimicrobianos incluidos en los datos de ventas. Por lo tanto, no está claro cómo los datos nacionales sobre las ventas de antimicrobianos por sí solos son útiles para ayudar con las actividades de MGA. Los datos reportados aquí están destinados a proporcionar la granularidad necesaria para la evaluación de los patrones y tendencias de AMU en la producción de pollos de engorde.

La Administración de Alimentos y Medicamentos de los Estados Unidos (FDA, por sus siglas en inglés) ha realizado cambios en la política antimicrobiana en los últimos años, y hemos descrito previamente algunos de los cambios en nuestra publicación anterior sobre la UMA en pollos de engorde (6). Algunos de los cambios clave que resultaron de estas políticas incluyen: los antimicrobianos de importancia médica en los animales destinados a la producción de alimentos ya no están disponibles para fines de promoción del crecimiento / eficiencia de la alimentación y los antimicrobianos de importancia médica administrados en el alimento o el agua de los animales productores de alimentos deben ocurrir con supervisión veterinaria, en forma de una Directiva de Alimentos Veterinarios (VFD) (para los antimicrobianos de importancia médica administrados para alimentos) o con receta (para los antimicrobianos de importancia médica administrado en agua) (7-9). La Guía para la Industria (GFI) #152 (10) de la FDA define los antimicrobianos «médicamente importantes» (es decir, la importancia para la terapia médica humana), y el Apéndice A de ese documento proporciona una lista y clasificación de los antimicrobianos considerados médicamente importantes en los EE. UU.; esta lista sirve como sistema de clasificación operativa para los datos presentados en este esfuerzo con sede en los EE. UU.

Al igual que en otros países, el principal conjunto de datos nacionales que existe en los EE. UU. son los datos de ventas de antimicrobianos que recopila la FDA (11). Sin embargo, la FDA reconoce en los informes de datos de ventas que «los datos no pretenden ser un sustituto de los datos de uso real y deben usarse junto con los datos específicos de las especies agrícolas sobre el uso de antimicrobianos (11)». En 2020, publicamos datos sobre el uso de antimicrobianos en las granjas en la producción de pollos de engorde de los EE. UU. durante el período 2013 a 2017 (6). Este esfuerzo nacional representó entre el 80 y el 90% de la producción anual de pollos de engorde en los EE. UU., con más de 7,400,000,000 de pollos sacrificados y más de 47 mil millones de libras de peso vivo representados en los datos de 2017. Ese primer esfuerzo se centró en las cantidades totales de diferentes antimicrobianos utilizados en la granja, con cada clase de antimicrobiano estratificada por vía de administración (incubadora, alimento y agua). Para los datos de 2017, presentamos las enfermedades objetivo para las que se utilizaron los antimicrobianos solubles en agua. Nuestro objetivo, sin embargo, era recopilar datos más granulares del sistema de producción de pollos de engorde de EE. UU. para poder proporcionar más detalles sobre las enfermedades que se trataban, la edad de inicio de la enfermedad que requería terapia, la duración de la terapia y la cantidad de recetas durante cada año calendario. Por lo tanto, el objetivo de este esfuerzo actual era recopilar datos granulares sobre el uso de antimicrobianos en las granjas de la industria de pollos de engorde de los EE. UU. y que fueran representativos de la parvada nacional.

2. Materiales y métodos

2.1. Inscripción

El objetivo de esta iniciativa fue reclutar empresas comerciales de pollos de engorde en los Estados Unidos que representan una gran fracción de la producción anual. Según las estimaciones del Servicio Nacional de Estadísticas Agrícolas (NASS) del USDA, en 2021 se sacrificaron alrededor de 9.210.889.000 pollos de engorde (12). Los detalles sobre el proceso de inscripción se presentan en nuestra publicación anterior (6). La mayoría de las empresas inscritas ya habían participado en el esfuerzo previo de recolección de datos. Se informó a las empresas de que tendrían que proporcionar información sobre los parámetros de producción, el uso de antimicrobianos en las plantas de incubación y el uso de antimicrobianos en los piensos y el agua, que abarcan los años 2018 a 2021. Los datos de 2013 a 2017 ya se habían proporcionado en el esfuerzo anterior, aunque algunas empresas modificaron algunos de sus registros anteriores. Específicamente, algunas empresas pudieron proporcionar registros granulares a nivel de parvada para estos primeros años. La participación fue voluntaria y se garantizó a todas las empresas que sus datos se mantendrían confidenciales y que solo se harían públicos los datos agregados de la industria.

2.2. Recopilación, agregación y presentación de informes de datos

La información recopilada de las empresas de pollos de engorde participantes se combinó y resumió como totales anuales. No había un formato único y estandarizado para los datos presentados por las empresas participantes. En consecuencia, la transformación, la agregación y el análisis de datos en estimaciones de AMU no fue un proceso sencillo. Los detalles sobre el proceso de recolección de datos se presentan en nuestra publicación anterior (6). Brevemente, algunos datos se presentaron como registros de prescripción de lotes individuales. Se proporcionaron algunos datos en términos de cantidades totales de cada medicamento antimicrobiano que se utilizaron durante el año civil. Estos datos a menudo se estratificaron según la indicación de la enfermedad para cada antimicrobiano y son similares a los datos de ventas de antimicrobianos en el sentido de que carecen de los detalles granulares de la UMA; Sin embargo, a diferencia de los conjuntos de datos nacionales de ventas de antimicrobianos, la estratificación de la indicación de la enfermedad proporcionó cierto contexto.

En cuanto a los datos sobre los antimicrobianos solubles en agua, algunas empresas solo presentaron el número de aves tratadas con cada antimicrobiano para diferentes enfermedades, pero no proporcionaron la cantidad total de antimicrobiano administrado a cada parvada afectada. En estos casos, se utilizó una tabla de consumo de agua proporcionada por la empresa para calcular la cantidad de antimicrobiano que se habría administrado, en función de la edad de las aves, la dosis de antimicrobiano administrada y la duración del tratamiento. Para demostrar este cálculo, utilizamos un ejemplo de una parvada prototípica de 35.000 pollos de engorde que va a recibir tratamiento con tilosina para la enteritis necrótica. En este ejemplo, supongamos que las aves tienen 20 días de edad y reciben tratamiento durante 3 días. La tilosina administrada en el agua se presenta en envases de 50 gramos de sustancia activa por envase. Cuando se mezcla de acuerdo con la etiqueta, la concentración final será de 0.1032 gramos/litro de agua potable (la etiqueta en los EE. UU. es de 50 gramos/128 galones de agua potable). Según la tabla de consumo de agua, las aves a esta edad beben un estimado de 566 litros de agua por cada 1.000 aves durante 3 días. El total de gramos de tilosina que se estima que se administran en el agua durante el curso de terapia de 3 días es: 35.000 aves × 566 litros/1.000 aves × 0,1032 gramos/litro = 2.044,4 gramos. A continuación, el veterinario enviaría 41 paquetes de tilosina a la granja, con un total de 2.050 gramos. Para este análisis, utilizamos el número redondeado al alza de paquetes, calculado como se indicó anteriormente.

Los detalles sobre la validación y agregación de datos se presentan en nuestra publicación anterior (6). Después de la validación, los datos de cada empresa se importaron a R 4.2.2 (13) y se agregaron. Todos los análisis y gráficos de los registros de la AMU se realizaron en R.

Las estimaciones anuales para el uso de antimicrobianos se presentan por sustancia activa dentro de cada clase y se dividen en dos categorías: médicamente importante (IM) y no médicamente importante (NMI), según las clasificaciones de la FDA (10). Estas clasificaciones para los pollos de engorde se muestran en las Tablas suplementarias 1 y 2. Los datos de AMU en este informe no se combinan entre clases o métodos de administración, ya que la dosis y la potencia/peso molecular de las sustancias antimicrobianas pueden variar mucho (11).

En el caso de los totales de la UMA, presentamos las estimaciones de forma similar a nuestra publicación anterior (6). Brevemente, los antimicrobianos utilizados en la incubadora se informan como totales y como mg por cada 100 aves colocadas. Los datos de administración en el alimento y solubles en agua se informan como totales y como mg/kg de peso vivo sacrificado. Todos los totales de AMU que se recogieron durante este estudio se incluyen en el material complementario.

2.3. Análisis granular de datos sobre el uso de antimicrobianos

Muchas de las empresas presentaron registros de tratamiento a nivel de parvada con respecto a su uso de antimicrobianos solubles en agua durante el período 2018 a 2021. Los datos anuales, que representan entre el 75 y el 90 % de los pollos de engorde del estudio, tenían este nivel de granularidad. Los registros completos de prescripción incluían la enfermedad que se estaba tratando, el número de animales que se trataban, la edad de las aves al inicio de la terapia, la duración de la terapia y la cantidad de antimicrobiano enviada a la granja para la receta. Nos referimos a estos registros como recetas en lugar de tratamientos porque los registros que recibimos eran las recetas reales escritas por el veterinario y no eran registros de tratamiento real en la granja.

Se realizaron varios análisis con los registros de prescripción de los lotes. En primer lugar, se informa del número de aves a las que se les prescribió tratamiento hidrosoluble por cada 1.000 aves sacrificadas por año y por indicación de la enfermedad. En segundo lugar, informamos la frecuencia relativa de las aves que inician el tratamiento para cada indicación de enfermedad por edad al inicio de la terapia para algunas de las enfermedades más comúnmente tratadas. En tercer lugar, informamos el número de aves a las que se les prescribió cada clase de tratamiento soluble en agua por cada 1.000 aves sacrificadas por año y por indicación de la enfermedad. En cuarto lugar, se informa de la frecuencia relativa de la duración de la prescripción para cada indicación de la enfermedad. Por último, se informa del porcentaje de aves a las que se les prescribió tratamiento con una determinada clase de antimicrobiano y el total de gramos de cada clase de antimicrobiano soluble en agua administrados para cada indicación de enfermedad.

3. Resultados

3.1. Inscripción

Las empresas que presentaron datos para este proyecto produjeron la mayoría de los pollos de engorde en los EE. UU. durante cada año del estudio. Las empresas que participaron abarcaron todo tipo de producción, incluyendo la convencional, la criada sin antimicrobianos (APR) y la ecológica. La mayoría de las empresas criaban animales en múltiples tipos de sistemas de producción; Los datos presentados por las empresas participantes no pueden ser estratificados por tipo de producción.

El conjunto de datos de 2013 incluyó 7,099,320,561 pollitos colocados, 6,825,820,035 pollos de engorde sacrificados y 41,330,539,038 libras (libras) de peso vivo producidos en 2013 (Tabla 1). El conjunto de datos de 2017 incluyó 7,980,575,828 pollitos colocados, 7,609,645,310 pollos de engorde sacrificados y 49,008,158,712 libras de peso vivo producido (Tabla 1). El conjunto de datos de 2021 incluyó 8,245,081,339 pollitos colocados, 7,826,121,178 pollos de engorde sacrificados y 50,550,817,859 libras de peso vivo producido (Tabla 1). En 2013 y 2014, los datos para la administración de antimicrobianos solubles en agua fueron más difíciles de obtener para algunas de las empresas y, por lo tanto, el número total de pollos de engorde cubiertos en el conjunto de datos para la administración soluble en agua es menor que para las administraciones de incubación, ionóforos y piensos en estos años, como se informó anteriormente (6). El conjunto de datos representa aproximadamente el 80.3 y el 82.1% de los pollos de engorde sacrificados y el total de libras de peso vivo, respectivamente, en los EE. UU. en 2013, según lo informado por USDA:NASS. Estas cifras aumentaron a aproximadamente 85.0% en 2021. Hubo una caída en la participación de 2017 a 2019, seguida de un aumento de 2019 a 2021 debido a un cambio en la participación voluntaria de las empresas. Todos los datos denominadores recopilados durante este estudio se incluyen en el material complementario.

3.2. Antimicrobianos para plantas de incubación

Los datos de la planta de incubación se basan en la colocación anual de entre 6.989.549.333 y 8.284.444.848 pollitos, dependiendo del año (Tabla 1). En la industria de pollos de engorde, los antimicrobianos de incubación generalmente se administran in ovo en lugar de por vía subcutánea a los pollitos de un día. Al utilizar la métrica de mg de antimicrobiano por cada 100 aves colocadas, el uso de gentamicina en la incubadora disminuyó cada año entre 2013 y 2019 (Figura 1A). La penicilina no se utilizó en los criaderos representados en este conjunto de datos después de 2016 (Figura 1B). No se informó el uso de ceftiofur en las incubadoras de pollos de engorde durante este estudio, ya que este estudio comenzó 1 año después de que la mayoría de los usos fuera de la etiqueta de cefalosporinas en ganado y aves de corral estuvieran prohibidos en los EE. UU. (14). Después de 2019, no se informó el uso de ningún antimicrobiano en las incubadoras de pollos de engorde en este conjunto de datos, lo que representa más del 85% de la producción en los EE. UU. (Figura 2). El porcentaje de pollos de engorde colocados que recibieron antimicrobianos en la incubadora disminuyó de aproximadamente el 90 % en 2013 al < 3 % en 2019, y luego fue del 0 % en 2020 y 2021 (Figura 2).

3.3. Antimicrobianos en los piensos

En los EE. UU., los ionóforos se clasifican como medicamentos antimicrobianos NMI, mientras que en muchos países, incluida la Unión Europea, se consideran coccidiostáticos (5). La industria de pollos de engorde de EE. UU. tiene cuatro ionóforos aprobados para su uso en la producción: lasalocid, narasina, monensina y salinomicina (15). Entre 2013 y 2021 hubo una reducción aproximada del 95% en el uso de lasalocid, una reducción del 75% en el uso de monensina, una reducción del 53% en el uso de narasina y una reducción del 62% en el uso de salinomicina (Figura 3).

En general, el uso de antimicrobianos en los piensos disminuyó con el tiempo, en particular para los antimicrobianos IM. Al utilizar la métrica de mg/kg de peso vivo total producido, hubo una reducción aproximada del 96% en el uso de tetraciclina entre 2013 y 2017, sin que se informara el uso de tetraciclina en los piensos en 2020 o 2021 (Figura 4). El uso de Virginiamicina disminuyó aproximadamente un 97% entre 2013 y 2021. La bacitracina en los piensos, un antimicrobiano del INM, se utilizó principalmente para la prevención de la enteritis necrótica, aunque su uso disminuyó en más del 65% entre 2013 y 2021 (Figura 5). El uso de avilamicina y bambermicina, ambos antimicrobianos de IMN, aumentó su uso con el tiempo.

3.4. Antimicrobianos solubles en agua

Se presentan los datos de los antimicrobianos solubles en agua para cada sustancia activa, excepto para la clase de las sulfonamidas, para la que puede ser difícil separar los diferentes ingredientes activos de los registros de la empresa (cuadro complementario 1). La clortetraciclina y la oxitetraciclina se utilizaron en el agua, aunque la oxitetraciclina se utilizó con más frecuencia que la clortetraciclina. Los datos se comunican para cada sustancia individual, así como para la clase de tetraciclina en su conjunto. La administración soluble en agua sigue siendo la forma clave para el tratamiento de la enfermedad (Figura 6), ya que las aves enfermas pueden consumir menos alimento, pero normalmente mantienen el consumo de agua (16).

Al utilizar la métrica de mg/kg de peso vivo total producido, el uso de penicilina soluble en agua disminuyó aproximadamente un 62% entre 2013 y 2021 (Figura 6G). El uso de lincomicina soluble en agua disminuyó aproximadamente un 66% entre 2013 y 2021 (Figura 6D). El uso de estos dos antimicrobianos fluctuó entre 2013 y 2017, pero luego disminuyó de manera constante entre 2018 y 2021. El uso de tetraciclina soluble en agua, como clase, disminuyó aproximadamente un 92% entre 2013 y 2021 (Figuras 6B, F). El uso de sulfonamida y tilosina solubles en agua disminuyó aproximadamente un 98 y un 95%, respectivamente, entre 2013 y 2021 (Figuras 6I, J). El uso de bacitracina, el único antimicrobiano NMI soluble en agua cuyo uso se ha reportado durante el período del estudio, aumentó casi cuatro veces en 2017 y luego volvió a los niveles anteriores a 2017 hasta 2021 (Figura 6A).

3.5. Análisis granular de datos sobre el uso de antimicrobianos

Para los datos de 2018 a 2021, los registros de tratamiento a nivel de parvada para los antimicrobianos administrados a través del agua representaron entre el 75 y el 90% de los pollos de engorde en el estudio. Las indicaciones para el tratamiento se clasificaron en seis clasificaciones de enfermedades, una de las cuales fue Otra/Desconocida (Figura 7). No existen clasificaciones estandarizadas de enfermedades dentro de la industria de pollos de engorde de EE. UU. Por lo tanto, categorizamos las indicaciones de enfermedades registradas con los aportes de los veterinarios participantes. Hubo casos de airsacculitis, probablemente causada por E. coli, que se incluyeron en la categoría respiratoria en lugar de la categoría de colibacilosis. En el futuro, trabajaremos para mejorar las categorías de clasificación de enfermedades e intentaremos crear una lista más estandarizada en toda la industria para fines de informes.

Según la métrica de las aves con tratamiento prescrito por cada 1.000 aves sacrificadas, la enteritis necrótica (NE), la dermatitis gangrenosa (DG) y la enfermedad respiratoria fueron las tres principales clasificaciones de enfermedades para las que se utilizaron antimicrobianos solubles en agua. El número de aves a las que se les prescribió tratamiento por cada 1,000 aves sacrificadas disminuyó sustancialmente durante el período 2018-2021, a un nivel de ~8 recetas por cada 1,000 aves sacrificadas en 2021 (Figura 7).

Las edades de inicio del tratamiento para las seis clasificaciones de enfermedades se muestran en la Figura 8. Los datos se contraen durante el período 2018-2021. La colibacilosis y algunas enfermedades respiratorias afectan predominantemente a los pollitos, y la mayoría de los tratamientos comienzan entre 1 y 5 días de edad. La categoría de enfermedad de colibacilosis incluye la onfalitis, que solo afecta a los pollitos recién nacidos. La enteritis necrótica tiende a ocurrir entre los 14 y los 28 días de edad, a menudo relacionada con el ciclo de parásitos coccidiales en el ambiente de los pollos de engorde. Por el contrario, la DG afecta predominantemente a los pollos mayores, y la mayoría de los tratamientos comienzan después de los 40 días de edad. La categoría de enfermedades respiratorias representa una serie de enfermedades diferentes, incluida la airsacculitis, y tiene una amplia distribución de edades de inicio.

En la Figura 9 se muestran las clases específicas de antimicrobianos prescritas para cada una de las clasificaciones de enfermedades durante el período 2018-2021. Los datos se presentan con la métrica de aves con tratamiento prescrito por cada 1.000 aves sacrificadas. La enteritis necrótica y la DG fueron las dos clasificaciones de enfermedades con más prescripciones por cada 1.000 aves sacrificadas. Mientras que la penicilina y la lincomicina se usaban comúnmente para el tratamiento de la diabetes gestacional, el tratamiento de la NE incluía bacitracina y tilosina, además de penicilina y lincomicina. Las enfermedades causadas por E. coli, así como la mayoría de las enfermedades respiratorias, se trataron con tetraciclinas.

La duración del tratamiento para estas clasificaciones clave de enfermedades fue variable, pero por lo general osciló entre 3 y 7 días, independientemente de la enfermedad (Figura 10). Los datos se muestran como la frecuencia relativa de la duración de las prescripciones y son una combinación de los registros de tratamiento de 2018 a 2021. Aunque la escala se corta a los 8 días, había siete prescripciones totales en el conjunto de datos que eran para duraciones más largas (10-14 días) para la DG.

Finalmente, se estimó el porcentaje de cada antimicrobiano hidrosoluble que se administró para cada indicación de enfermedad. Los datos se presentan como el porcentaje de aves a las que se les prescribió tratamiento y los gramos totales de cada antimicrobiano administrado para cada indicación de enfermedad (Figura 11). La penicilina y la lincomicina se utilizaron para el tratamiento de la NE y la GD. La figura muestra que el porcentaje de aves que recibieron lincomicina para estas dos enfermedades fue casi igual, mientras que más aves afectadas por la DG fueron tratadas con penicilina que con lincomicina. La cantidad de penicilina y lincomicina, en peso, fue mayor para la EG que para la NE. La disparidad entre las dos medidas se debe al hecho de que la GD afecta a las aves más viejas que la NE y, por lo tanto, la proporción de uso medida en peso (gramos) es mayor que la proporción de uso medida en número de aves para la GD.

4. Discusión

Los datos de este estudio representan la segunda fase de un gran esfuerzo de toda la industria para capturar información sobre el uso de antimicrobianos de la industria de pollos de engorde de los EE. UU. Las tasas de participación fueron altas para este esfuerzo de 2013 a 2021, con aproximadamente el 85.0% de la producción de pollos de engorde de EE. UU. en 2021 representada en el análisis, según los datos de peso vivo informados por el USDA: NASS (Tabla 1).

En general, hubo reducciones sustanciales en AMU en las empresas de producción de pollos de engorde más grandes de EE. UU. entre 2013 y 2021. Las posibles explicaciones para estas reducciones incluyen la supervisión veterinaria de todas las administraciones de antimicrobianos médicamente importantes en el alimento o el agua desde enero de 2017 (7, 8), la mejora general de la MGA, el aumento de la producción de aves criadas sin antimicrobianos, el enfoque en la mejora de la medicina preventiva y las prácticas de cría de animales para reducir la necesidad de antimicrobianos, los cambios hacia el uso de antimicrobianos no importantes desde el punto de vista médico, y el diagnóstico e intervención precoz con terapias no antimicrobianas. Con respecto a la MGA, hubo mejoras notables en la gestión de datos durante los nueve años de este informe. Pudimos obtener registros de tratamiento granulares del 75 al 90% de los pollos de engorde en el conjunto de datos de 2018-2021. Esto nos permitió comenzar a proporcionar más detalles sobre la forma en que se administran los antimicrobianos. El porcentaje de la producción de pollos de engorde que se cría sin antimicrobianos se estima actualmente entre el 50 y el 60% y se ha mantenido relativamente estable durante los últimos años (17). Los veterinarios parecían estar cambiando de los antimicrobianos MI a los NMI, cuando era posible, como se documenta en los patrones de uso de los antimicrobianos en el alimento y solubles en agua (Figura 4). Otros factores externos también pueden haber influido en los patrones de uso de antimicrobianos específicos en este conjunto de datos. Por ejemplo, ha habido una escasez documentada de penicilina, a partir de la pandemia de COVID (18), aunque el impacto de esta escasez pareció afectar más a las empresas de pavos de EE. UU. que a los pollos de engorde.

Hubo otras posibles limitaciones en este esfuerzo para recopilar datos sobre el uso de antimicrobianos de la producción de pollos de engorde de los EE. UU. En primer lugar, hubo cierta rotación en la composición de las empresas que optaron por participar voluntariamente en este proyecto. Debido a que las decisiones sobre el uso de antimicrobianos pueden variar según la empresa y el veterinario dentro de una empresa, la variación en los patrones de uso de antimicrobianos puede verse afectada por las empresas que participan en un año determinado y no refleja necesariamente los cambios en la incidencia de enfermedades o la AMS. En segundo lugar, aunque el conjunto de datos capturó la mayor parte de la producción de pollos de engorde de EE. UU., el esfuerzo solo se centró en las principales empresas. No se intentó determinar las características de las empresas productoras de pollos de engorde no incluidas en este estudio. En tercer lugar, la granularidad de los datos varió según la empresa, la vía de administración y el año.

Entre las empresas participantes, había varias enfermedades para las que los antimicrobianos se utilizaban con frecuencia. En primer lugar, las enfermedades relacionadas con Clostridium spp. siguen siendo una causa importante de morbilidad y mortalidad en la producción de pollos de engorde. La enteritis necrótica, causada principalmente por Clostridium perfringens (19), ocupó el segundo lugar entre los problemas relacionados con enfermedades a los que se enfrentaron los veterinarios de producción de pollos de engorde en 2019 y ha ocupado esa posición durante varios años (20, 21). La dermatitis gangrenosa, también conocida como dermatitis clostridial, está causada principalmente por Clostridium septicum, pero también por Clostridium perfringens (22) y ocupó el quinto lugar entre los problemas relacionados con enfermedades a los que se enfrentaron los veterinarios de producción de pollos de engorde en 2019 (20). En el informe de 2019 de la Asociación de Salud Animal de los Estados Unidos, los veterinarios de pollos de engorde informaron que los programas de antibióticos de uso restringido eran un desafío importante en la producción debido a la incapacidad de manejar algunas de las enfermedades más importantes de los pollos de engorde, incluidas las enfermedades causadas principal o secundariamente por coccidios (20).

Otras enfermedades importantes de los pollos de engorde son la colibacilosis, que en términos generales se refiere a cualquier infección localizada o sistémica causada total o parcialmente por Escherichia coli patógena aviar (APEC) (23), y las enfermedades respiratorias, que también pueden ser causadas por E. coli. Afecciones como septicemia, peritonitis, salpingitis, onfalitis/infección del saco vitelino, enteritis y otras se incluyen en la categoría de colibacilosis; En este estudio, la categoría de enfermedades respiratorias incluyó la airsacculitis. Los antimicrobianos de los criaderos se utilizan principalmente para prevenir enfermedades y reducir la mortalidad asociada a E. coli, como la onfalitis (infección del saco vitelino), pero como se indicó anteriormente, no se informó de AMU en los criaderos en 2020 o 2021.

Las principales enfermedades que requirieron tratamiento en el conjunto de datos de pollos de engorde de EE. UU. fueron similares a las enfermedades experimentadas en otros países. Por ejemplo, en un estudio realizado por el consorcio EFFORT en Europa que estudió 181 parvadas de pollos de engorde en 9 países europeos (24), las enfermedades más comúnmente tratadas en todos los países fueron los trastornos intestinales, la colibacilosis, la onfalitis (que agrupamos con la colibacilosis) y las enfermedades respiratorias. La mayoría de los tratamientos en el estudio europeo se realizaron en la primera semana de vida, con una incidencia bastante constante de tratamientos entre los 15 y los 37 días de edad.

Si bien este estudio demuestra que hubo reducciones sustanciales en la UMA durante el período 2013-2021 en la producción de pollos de engorde de los EE. UU., la reducción de las cantidades totales de antimicrobianos utilizados no debería ser el objetivo principal de los programas de AMS. Nunca se debe esperar que la UMA total siempre disminuya, ya que los sistemas biológicos son inherentemente dinámicos y las necesidades de terapia antimicrobiana siempre cambian. Como se indica en el informe de DANMAP de 2017, «algunos brotes de enfermedades en algunas granjas pueden afectar marcadamente y causar fluctuaciones considerables en las estadísticas nacionales sobre el uso de antimicrobianos. Así ocurrió a finales de 2014 y a lo largo de 2015» (25). El informe de DANMAP de 2020 indicó que la UMA en aves de corral aumentó sustancialmente de 2019 a 2020 debido al aumento de las infecciones que requieren tratamiento (26). Específicamente, el informe afirma que hubo varios brotes de E. coli en aves mayores, así como aumentos generales en enfermedades respiratorias y enteritis que resultaron en un mayor uso de tetraciclinas y macrólidos, respectivamente (26). Según el informe del Reino Unido de 2021, el uso de fluoroquinolonas en pollos de engorde aumentó de 2020 a 2021, aunque no se proporciona ninguna explicación para el aumento (27). La incidencia de la enfermedad dicta los patrones de uso de antimicrobianos, asumiendo que los antimicrobianos se utilizan cuando es necesario. Los aumentos en el uso o las ventas anuales de antimicrobianos no deben considerarse necesariamente como indicativos de una MGA deficiente y, a la inversa, las disminuciones en el uso o las ventas de antimicrobianos no deben considerarse por sí solas como indicativos de una mejor administración. El contexto de estos cambios es necesario para comprender las razones subyacentes de estas fluctuaciones.

Actualmente, muy pocos países están recopilando datos de AMU en granjas que sean representativos de los rebaños o parvadas nacionales, como este esfuerzo en la industria de pollos de engorde de los EE. UU. Un artículo reciente caracterizó los sistemas nacionales para la recolección de datos en las granjas (4), pero no se incluyó el esfuerzo que hemos desarrollado en las aves de corral de los EE. UU. La mayoría de los esfuerzos analizados en ese documento fueron de muestreo limitado. Por ejemplo, en Canadá, cada año se realiza un examen transversal de las granjas, y el sistema recopiló datos sobre 147 parvadas totales de pollos de engorde a nivel nacional en 2019, lo que representa aproximadamente 3,474,669 pollos de engorde en total (28). El enfoque que utiliza este programa en Canadá consiste en seleccionar parvadas centinela de varias provincias, con un número de parvadas proporcional al número de productores titulares de cuotas; Sin embargo, no está claro qué tan representativo es este muestreo para la producción nacional anual o el uso de antimicrobianos. Un estudio publicado por el consorcio EFFORT se centró en el uso de antimicrobianos en 181 lotes de pollos de engorde en nueve países europeos (24). Como afirman los autores, la selección de 20 granjas por país no pretende ser representativa de la producción de pollos de engorde en el país. Además, en este estudio se utilizaron clases de antimicrobianos como fluoroquinolonas y polimixinas en varios países; ambas clases son ilegales para su uso en las aves de corral de los Estados Unidos, y el uso de fluoroquinolonas en las aves de corral de los Estados Unidos se ha eliminado desde septiembre de 2005 (29). Esta disparidad en las aprobaciones de antimicrobianos a nivel internacional pone de relieve los desafíos de comparar la UMA entre países. Incluso en el caso de un sistema nacional como DANMAP en Dinamarca (30), los datos del informe se refieren principalmente a las ventas de antimicrobianos; Los datos de uso de las aves de corral no están divididos por especies y no proporcionan información sobre las indicaciones de uso ni sobre ningún dato específico sobre el régimen antimicrobiano. En un estudio de pollos de engorde en Alemania realizado entre 2013 y 2018, se dio seguimiento a 2.546 parvadas comerciales de pollos de engorde procedentes de 37 granjas a lo largo del tiempo (31). En total, se encuestaron aproximadamente 78 millones de pollos de engorde, lo que representa alrededor del 2,1% del número total de pollos de engorde sacrificados en Alemania entre 2013 y 2018. El estudio realiza muchos cálculos de los datos de la UMA, pero no incluye información sobre las enfermedades que requirieron la AMU notificada.

A nivel mundial, los datos sobre las ventas de antimicrobianos siguen siendo la información más recopilada a nivel nacional, en parte debido a la facilidad de recopilación de estos datos en comparación con la recopilación de datos sobre el uso de antimicrobianos en las explotaciones agrícolas. Los datos de ventas carecen de contexto y no informan sobre la MGA, por lo que no deben utilizarse para establecer objetivos de reducción de antimicrobianos. La MGA no consiste en reducir las ventas, sino en garantizar que los antimicrobianos se utilicen adecuadamente, lo que requiere más información que simplemente las cantidades vendidas para su uso.

Hemos establecido un sistema en la granja representativo a nivel nacional para recopilar datos de AMU de la producción comercial de pollos de engorde en los EE. UU. En la segunda fase de este proyecto, pudimos recopilar datos granulares a nivel de lote para las prescripciones solubles en agua. La primera fase de este proyecto se centró principalmente en los totales de antimicrobianos utilizados en la producción de pollos de engorde a lo largo del tiempo (6), pero esta segunda fase ahora cuenta con información detallada sobre las enfermedades a las que se dirigen las administraciones específicas de antimicrobianos, la edad de las aves en el momento de la administración y la duración del tratamiento. Esta información adicional puede ayudar a la industria a centrarse en aquellas enfermedades que requieren la mayor parte del uso de antimicrobianos, especialmente los antimicrobianos de importancia médica. Para el conjunto de datos de 2018-2021, las enfermedades clostridiales NE y GD continuaron siendo razones importantes para el uso de antimicrobianos. Estas enfermedades merecen un enfoque continuo en la búsqueda de intervenciones eficaces y rentables. Este proyecto destaca una exitosa asociación público-privada para permitir la recopilación y protección de datos confidenciales a nivel de parvada de una industria extremadamente grande, al tiempo que libera información anónima y agregada sobre los detalles de AMU en las granjas de pollos de engorde de EE. UU. a lo largo del tiempo.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor de correspondencia.

Contribuciones de los autores

RS concibió el proyecto, reclutó a las empresas, coordinó la adquisición de datos y escribió los borradores de los manuscritos. RS, NS e IR realizaron el análisis de los datos. NS y MA contribuyeron al contenido del artículo. NS, MA e IR comentaron sobre los borradores de los manuscritos. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.

Financiación

El financiamiento de este proyecto fue posible, en parte, gracias a la Administración de Alimentos y Medicamentos de los Estados Unidos a través de subvenciones U01FD005878 y el apoyo de la Asociación de Aves y Huevos de los Estados Unidos (USPOULTRY).

Reconocimientos

Se agradece especialmente a las Dras. Susan Bright, Kate Huebner, Anna Nevius y Stephanie Harris (FDA) por la revisión del manuscrito. Este proyecto no hubiera sido posible sin la participación voluntaria de la mayoría de las principales empresas de la industria de pollos de engorde de los Estados Unidos.

Conflicto de intereses

RS e IR fueron empleados por Mindwalk Consulting Group, LLC. NS fue empleado por Livestock Veterinary Resources, LLC.

El autor restante declara que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda hacer su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Descargo de responsabilidad del autor

Las opiniones expresadas en esta publicación no reflejan necesariamente las políticas oficiales del Departamento de Salud y Servicios Humanos, ni ninguna mención de nombres comerciales, prácticas comerciales u organización implica el respaldo del Gobierno de los Estados Unidos.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1139908/full#supplementary-material

Referencias