Ayudar a la toma de decisiones sobre la edad de castración para perros

Ayudar a la toma de decisiones sobre la edad de castración para perros mestizos de cinco categorías de peso: trastornos articulares asociados y cánceres

Ayudar a la toma de decisiones sobre la edad de castración para perros mestizos de cinco categorías de peso: trastornos articulares asociados y cánceres

Benjamín L. Hart1* Lynette A. Hart2 Abigail P. Thigpen2 Neil H. Willits3
  • 1Departamento de Anatomía, Fisiología y Biología Celular, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de California, Davis, Davis, CA, Estados Unidos
  • 2Departamento de Salud de la Población y Reproducción, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de California, Davis, Davis, CA, Estados Unidos
  • 3Departamento de Estadística, Universidad de California, Davis, Davis, CA, Estados Unidos

La castración temprana de perros machos y hembras y su relación con un mayor riesgo de trastornos articulares y algunos tipos de cáncer se ha convertido recientemente en una preocupación, lo que plantea preguntas sobre la práctica estándar en los EE. UU. y gran parte de Europa de castración a los 6 meses de edad. Un hallazgo reciente digno de mención de este centro es que existen grandes diferencias en las razas, ya que las razas de perros pequeños generalmente muestran poca vulnerabilidad a la castración en comparación con las razas de mayor tamaño corporal. Estos hallazgos sobre las razas puras plantean preguntas a los dueños de perros y a los veterinarios sobre los perros mestizos. El propósito de este estudio fue examinar una muestra de perros mestizos de cinco categorías de peso utilizando la misma base de datos del hospital veterinario y los mismos criterios de diagnóstico para trastornos articulares y cánceres que se utilizaron en el artículo recientemente publicado sobre 35 razas y artículos anteriores sobre el Golden Retriever, el Labrador Retriever y el Pastor Alemán. Las categorías de peso fueron <10 kg (739 cajas), 10-19 kg (546 cajas), 20-29 kg (992 cajas), 30-39 kg (604 cajas) y más de 40 kg (258 cajas). Los machos y las hembras se analizaron por separado, al igual que las edades de castración. Los trastornos articulares examinados fueron displasia de cadera, rotura o rotura del ligamento cruzado craneal y displasia de codo. Los cánceres fueron linfoma, mastocito, hemangiosarcoma y osteosarcoma. No hubo un aumento significativo de la incidencia de uno o más cánceres, en comparación con los perros intactos, en ninguna categoría de peso. Sin embargo, en las tres categorías de perros que pesan 20 kg o más, la castración antes de 1 año generalmente se asoció significativamente con riesgos de uno o más trastornos articulares superiores a los de los perros dejados intactos, comúnmente a 3 veces el nivel de los perros intactos, con diferencias de sexo en los grados de trastornos articulares asociados con la castración. Para los perros en las dos categorías de peso <20 kg, no se encontró un aumento en el riesgo de trastornos articulares. Esta información puede ser útil para los cuidadores de perros a la hora de decidir la edad a la que castrar a perros específicos, y para los veterinarios que ofrecen orientación a los dueños de mascotas.

Introducción

La castración de los machos y las hembras esterilizadas (ambas denominadas castración) a los 6 meses de edad o antes se ha convertido en una rutina en los EE. UU. y gran parte de Europa (1). En los EE. UU., varios estados requieren la castración de todos los perros antes de ser liberados para adopción, incluso si esto es mucho antes de los 6 meses de edad.

Mientras tanto, las investigaciones han revelado que los trastornos articulares y algunos cánceres pueden aumentar en asociación con la castración temprana. Por ejemplo, un estudio encontró que la displasia de cadera y los desgarros o rupturas del ligamento cruzado craneal eran más probables en hombres y mujeres castrados que en hombres y mujeres intactos (2). Otro estudio encontró que la castración se asoció con un aumento de 3 veces en el ángulo excesivo de la meseta tibial (3), que es un factor de riesgo para los trastornos del ligamento cruzado craneal. Entre los estudios sobre razas específicas se encuentran los del Golden Retriever, el Labrador Retriever y el Pastor Alemán, que revelan un aumento en la incidencia de uno o más de los trastornos articulares con la castración en el primer año a 2-4 veces la incidencia del 3-5% en perros intactos (4-6).

También se sabe que ciertos tipos de cáncer son más probables en perros castrados que en perros intactos. Se encontró que la ocurrencia de linfoma fue mayor en las hembras esterilizadas que en las intactas (7), al igual que la ocurrencia de tumores de mastocitos (8) y hemangiosarcoma (9). En las hembras Golden Retriever, la esterilización a cualquier edad analizada, hasta los 8 años de edad, aumentó el riesgo de uno o más de los cánceres en un 2-4% (5). Un estudio de más de 40,000 perros utilizando la Base de Datos Médico Veterinario encontró que los machos y hembras castrados tenían más probabilidades de morir de cáncer que los perros intactos (10).

La castración parece incluso tener un efecto sobre la función cerebral. Un estudio de 2001 en perros machos mayores reveló que la castración de los machos se asociaba con signos acelerados de disfunción cognitiva relacionada con la edad (11). Un hallazgo reciente en este sentido fue que la ausencia de estrógenos debido a la esterilización se asoció con un envejecimiento cerebral acelerado en las mujeres (12).

Otro artículo proporciona datos sobre el aumento de los riesgos de trastornos articulares y algunos cánceres asociados con la castración en unas 35 razas de perros, y revela una amplia variabilidad específica de la raza, con algunas razas con poca vulnerabilidad a la castración y otras razas con una vulnerabilidad bastante pronunciada (13). Dado que la mayoría de los perros adoptados son de razas mixtas, el objetivo de este estudio fue obtener información basada en datos para perros mestizos para orientarlos sobre la mejor edad para castrar y evitar aumentar los riesgos de trastornos articulares y cánceres típicamente asociados con la castración para aquellos que desean castrar a los cachorros adoptados. La intención era utilizar la misma base de datos de hospitales veterinarios y los mismos criterios de diagnóstico para las enfermedades que se utilizaron con los estudios publicados sobre los perros perdigueros y los pastores alemanes y el artículo sobre 35 razas de perros.

Métodos
Declaración de Ética

No se requirió la aprobación del cuidado y uso de los animales porque, de conformidad con la política del campus, a los profesores de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de California-Davis se les permite el uso del sistema de registro con fines de investigación. Se mantuvo una estricta confidencialidad de los propietarios y sus perros.

Temas

Para manejar la amplia gama de tamaños corporales, y para abordar el problema de que el tamaño corporal puede influir en la vulnerabilidad a la castración, se establecieron cinco categorías de peso. Estos fueron: Pequeño <10 kg (<22 libras), Mediano 10-19 kg (22-42 libras), Estándar 20-29 kg (43-64 libras), Grande 30-39 kg (65-86 libras) y Gigante 40+ kg (87+ libras).

Parámetros de estudio

Para la base de datos se utilizó el sistema de registro computarizado del Hospital Docente de Medicina Veterinaria (VMTH) de la Universidad de California, Davis, con más de 50.000 casos nuevos por año, que se remontan a 20 años atrás. La aparición de trastornos articulares, a saber, displasia de cadera (EH), desgarro o rotura del ligamento cruzado craneal (LCC) y displasia de codo (DE) se examinaron de la misma manera que en estudios anteriores en los perros perdigueros y el perro pastor alemán (4-6). Por lo general, había signos de cojera, dificultad para moverse y/o dolor articular, y el diagnóstico se confirmó mediante examen ortopédico, evidencia radiográfica y/o cirugía. El diagnóstico se realizó en el VMTH, o por el hospital de referencia y se confirmó en el VMTH.

También se examinaron los registros para detectar la aparición de cánceres, es decir, aquellos que se había informado que aumentaban con la castración, a saber, linfoma (LSA), hemangiosarcoma (HSA), tumor de mastocitos (MCT) y osteosarcoma (AOS). En el caso de las mujeres, también se realizó un seguimiento del cáncer de mama (MC), la piometra (PYO) y la incontinencia urinaria (IU). El diagnóstico de los cánceres se basó en la presencia de una masa de tejido, bultos en la piel o ganglios linfáticos agrandados, y se confirmó mediante análisis de células sanguíneas, paneles químicos, histopatología, citología y/o imágenes apropiadas. La PYO fue confirmada por pruebas ultrasónicas y/o después de la extirpación del útero. La IU se confirmó mediante micción frecuente, análisis de orina y exclusión de infección del tracto urinario y/u otra enfermedad. Si un diagnóstico figuraba en el registro como «sospechoso», el caso se excluía del análisis para esa enfermedad específica. El cáncer de próstata en los varones, a veces considerado como comparable al cáncer de mama, no se rastreó debido a la baja incidencia: -0,35% (14). Si el cáncer se presentara con mayor frecuencia, habría sido interesante seguirlo porque el cáncer tiende a aumentar su incidencia con la castración (14).

Se examinaron los trastornos articulares, los cánceres como MC, PYO y IU con respecto a los perros castrados a los <6 meses, 6 a 11 meses, 1 año (12 a 23 meses) o 2 a 8 años, o dejados intactos. Se hizo un seguimiento de las citas hasta los 11 años de edad. Debido a que la mediana de edad de diagnóstico de MC es de aproximadamente 10 años (15), el rastreo de perros hasta los 11 años de edad sería insuficiente para detectar muchos casos, incluso si el registro del caso tuviera información que se extendiera hasta esa edad.

Se examinaron los registros de casos de perros castrados que desarrollaron una enfermedad de interés para confirmar que el perro estaba castrado antes del diagnóstico o de los signos de la enfermedad. Si el perro desarrollaba signos de la enfermedad antes de la castración, se consideraba que el perro estaba intacto para esa enfermedad. Sin embargo, todavía figuraba como castrado para cualquier enfermedad que ocurriera después de la castración. Si una enfermedad de interés ocurría antes de los 12 meses de edad, el perro se retiraba para ese análisis de la enfermedad, pero se incluía en los análisis de otras enfermedades. Por lo tanto, el número de casos de diversas enfermedades varió en los análisis finales de las diferentes enfermedades.

En la mayoría de los casos, la edad de castración no se incluyó en los registros, y los casos no se incluyeron en los análisis. Por supuesto, con los perros intactos, esto no fue un problema y esto significó que hubo proporcionalmente más casos intactos en cada categoría de peso de lo que se esperaría en la población general. Sin embargo, las proporciones específicas de perros intactos o castrados con una enfermedad no se vieron afectadas por la sobrerrepresentación de perros intactos.

Con respecto a los datos sobre los trastornos articulares, existe el posible efecto del peso corporal, tal como se manifiesta en la puntuación de la condición corporal (BCS), ya que se reconoce que la castración predispone a los perros a un aumento del BCS y a la aparición de trastornos articulares (16). En trabajos previos (4-6) encontramos que entre los perros castrados, la aparición de trastornos articulares no estaba relacionada con el SCB; en el presente documento no se reportan los BCS.

Análisis estadístico

En los grupos castrados e intactos, se utilizó el análisis de supervivencia para evaluar las diferencias con respecto al riesgo de un trastorno articular o cáncer, al tiempo que se ajustaron las diferencias en el tiempo de riesgo de una enfermedad. Las comparaciones post hoc entre los subgrupos se basaron en medias de mínimos cuadrados del peligro dentro de cada subgrupo. Los grupos se compararon inicialmente mediante un análisis de la tabla de vida de Kaplan Meier. Cuando la prueba de Kaplan Meier mostró significación en el nivel de p < 0,05, se utilizaron tanto la prueba de rango logarítmico como la prueba de Wilcoxon para análisis posteriores. Se espera que los trastornos articulares tengan un riesgo similar a lo largo de la vida de un perro, por lo que inicialmente se utilizó la prueba de rango logarítmico. Si la prueba de rango logarítmico no mostró significación, pero la prueba de Wilcoxon sí, el resultado de la prueba de Wilcoxon se informó con un nivel de significación y se marcó con un asterisco. La regla general inversa se utilizó con los cánceres. Para todas las pruebas estadísticas, los niveles de significación de dos colas se establecieron en p < 0,05 y se informaron como p < 0,05 o p < 0,01. Cada grupo de peso y sexo se analizó por separado, y los valores de P se informan en las tablas para las categorías de peso en el Apéndice 1.

Resultados

Un breve párrafo a continuación para cada grupo de peso resume los principales hallazgos sobre los trastornos articulares y los cánceres tanto para hombres como para mujeres, y MC, PYO y IU para mujeres. También se incluye un resumen, para aquellos que deseen castrar, con una guía sugerida para las edades de castración de hombres y mujeres para evitar aumentar los riesgos de una enfermedad en consideración.

En el apéndice 1, cada grupo de peso está representado en una página separada y se indica el número de machos y hembras intactos y castrados. En el Apéndice se indican los porcentajes de perros con cada una de las enfermedades correspondientes a los machos y hembras intactos, así como a los castrados en los distintos rangos de edad. Los análisis estadísticos compararon la incidencia de trastornos articulares y cánceres entre perros intactos y perros de cada edad castrada. Si la comparación era significativa en el nivel de p < 0,05 o p < 0,01, los datos se ponían en negrita y se indicaba el valor de p. Los conjuntos de datos detallados están disponibles en línea (Figshare, doi: 10.6084/m9.figshare.7231010).

La Tabla 1 es un resumen muy breve de las pautas de esterilización y castración basadas en los hallazgos sobre los trastornos articulares y los cánceres para cada grupo de peso. En el apéndice 2 se indica la edad media de la última inscripción en el registro para los perros de cada grupo de peso. En todos los grupos de peso dentro del rango de estudio, la edad media de la última entrada para los machos intactos fue de 6,0 años (rango 5,13-6,73), para los machos castrados fue de 5,0 años (rango 4,19-6,08), para las hembras intactas de 4,9 (rango 4,32-6,65) y para las hembras castradas de 5,1 años (rango 4,19-6,08).

www.frontiersin.orgTABLA 1. Pautas sugeridas para la edad de castración para cinco grupos de peso de razas mixtas.

Conclusiones generales

En las cinco categorías de peso de los perros mestizos, los que pesaban 20 kg o más tenían aumentos significativos en los trastornos articulares con la castración temprana. Para los que quedaron intactos, la ocurrencia de un trastorno articular en los perros estándar varió de 1 y 4% para machos y hembras, respectivamente, a 9 y 17% en los perros machos y hembras gigantes, respectivamente. En el caso de los perros estándar castrados en el primer año, la aparición de trastornos articulares osciló entre el 5% y el 12% en perros machos y hembras, respectivamente. Aumentó al 28% en los perros machos gigantes castrados a los <6 meses, pero no aumentó en las perras gigantes. En los dos grupos de peso por debajo de 20 kg no hubo un aumento significativo en la incidencia de trastornos articulares por encima de la de los perros intactos.

De los cánceres seguidos, la incidencia en perros intactos alcanzó hasta el 15% (más alto en las categorías de perros de mayor peso). No hubo aumentos evidentes con la castración de hombres o mujeres en ningún grupo de edad y peso, sin embargo, la aparición de cánceres amerita vigilancia por parte de los cuidadores. Las ocurrencias de MC, PYO y UI en mujeres se enumeran para cada grupo de peso. Los siguientes son breves resúmenes para cada una de las cinco categorías de peso.

Pequeño <10 kg (<22 libras)

La población de estudio fue de 152 machos intactos, 201 machos castrados, 148 hembras intactas y 238 hembras esterilizadas para un total de 739 casos. Solo un macho intacto tenía un trastorno articular, y no se reportaron trastornos articulares en machos castrados. En el caso de las hembras intactas, el 2% tenía un trastorno articular, sin un aumento evidente con la esterilización. En el caso de los varones intactos, solo el 1% tenía cáncer y la castración no se asoció con ningún aumento evidente. En el caso de las hembras intactas, el 4% tenía cáncer y con la esterilización no hubo un aumento de los cánceres por encima del de las hembras intactas. En las hembras intactas, el 6% fueron diagnosticadas con MC, al igual que el 5% de las esterilizadas entre los 2 y los 8 años. La PYO se diagnosticó en el 3% de las mujeres intactas. En las hembras esterilizadas precozmente no se reportó IU. A falta de una ocurrencia notable de un aumento de los trastornos articulares o cánceres con la castración, aquellos que deseen castrar a un hombre o una mujer deben decidir la edad adecuada.

Mediano 10-19 kg (22-42 libras)

La población de estudio fue de 94 machos intactos, 114 machos castrados, 90 hembras intactas y 248 hembras esterilizadas para un total de 546 casos. Solo un macho intacto y otro castrado tenían un trastorno articular. En las hembras intactas, el 5% tenía un trastorno articular sin aumento con la esterilización. En el caso de los cánceres en varones intactos, el 7 % tenía un cáncer que no aumentaba con la castración. En el caso de las hembras intactas, el 2% tuvo cáncer sin aumento con la esterilización. En las hembras intactas, el 7% fueron diagnosticadas con MC, al igual que el 4% de las esterilizadas entre los 2 y los 8 años. La ocurrencia de PYO se diagnosticó en el 5% de las mujeres intactas. La IU se diagnosticó en el 4-6% de las hembras esterilizadas a los <6 meses hasta 1 año. A falta de una ocurrencia notable de un aumento de los trastornos articulares o cánceres con la castración, aquellos que deseen castrar a un hombre o una mujer deben decidir la edad adecuada.

Estándar 20-29 kg (43-64 libras)

La población de estudio fue de 154 machos intactos, 257 machos castrados, 129 hembras intactas y 452 hembras esterilizadas para un total de 992 casos. Esta es la categoría de tamaño de Golden Retriever, Labrador Retriever y Pastor Alemán. De los varones intactos, el 3% tenía un trastorno articular. En los períodos de castración <6 meses y 6-11 meses, las ocurrencias aumentaron a un significativo 5% (p < 0.05 y p < 0.01 respectivamente). En las hembras intactas, el 4% tenía un trastorno articular, pero a intervalos de esterilización de <6 meses y de 6 a 11 meses, las ocurrencias aumentaron significativamente a 10 y 12 por ciento (p < 0.05 y p < 0.01, respectivamente). No hubo un aumento en la aparición de trastornos articulares con la castración después de los 12 meses de edad en ninguno de los sexos. La incidencia de cánceres seguidos para hombres y mujeres intactos fue del 3%, y esto no aumentó notablemente con la castración a ninguna edad. En las mujeres intactas, el 4% fueron diagnosticadas con MC y el 5% con PYO. Entre las hembras esterilizadas entre los 2 y los 8 años, el 2% tenía MC. Se diagnosticó IU en el 3% de las hembras esterilizadas a los <12 meses. Para aquellos que deseen castrar, la pauta sugerida tanto para hombres como para mujeres, dados los riesgos de trastornos articulares en aquellos castrados temprano, es retrasar la castración hasta los 12 meses de edad o más.

Raza mixta grande de 30 a 39 kg (65 a 86 libras)

La población de estudio fue de 176 machos intactos, 196 machos castrados, 57 hembras intactas y 175 hembras esterilizadas para un total de 604 casos. De los varones intactos, el 8% tenía un trastorno articular. Esta ocurrencia aumentó significativamente con la castración a los <6 meses a 17% (p < 0.01) y al 11% con la castración a los 6-11 meses (p < 0.01, combinada con <6 meses). Con las hembras intactas, la ocurrencia de trastornos articulares fue del 0 por ciento, pero con la esterilización a los <6 meses, este nivel aumentó significativamente al 10 % (p < 0.05) y a los 6-11 meses al 23 % (p < 0.01) La incidencia de cánceres seguidos para los hombres intactos fue del 15 %, más alta que los grupos castrados, pero no una diferencia significativa. De manera similar, en las hembras intactas, esta medida fue del 13%, y más alta que cualquier grupo de esterilización, pero no difirió significativamente. En las hembras intactas, el 2% fueron diagnosticadas con MC, y el 4% de las hembras esterilizadas entre los 2 y los 8 años tuvieron MC. La PYO se diagnosticó en el 7% de las hembras intactas. La IU se diagnosticó en el 9% de las hembras esterilizadas a los <6 meses, un aumento no significativo sobre el 0% de las hembras intactas. Para aquellos que deseen castrar, la pauta sugerida tanto para hombres como para mujeres, dados los riesgos de trastornos articulares en aquellos castrados temprano, es retrasar la castración hasta los 12 meses de edad o más. Esto también evita la vulnerabilidad a la IU en hembras esterilizadas tempranamente.

Raza Mixta Gigante 40+ kg (87+ lbs.)

La población de estudio fue de 88 machos intactos, 107 machos castrados, 17 hembras intactas y 46 hembras esterilizadas para un total de 258 casos. De los varones intactos, el 9% tenía un trastorno articular. La castración a los <6 meses se asoció con un aumento significativo de 3 veces a 28% (p < 0.01), y el aumento significativo continuó a través de la castración a los 6-11 meses (p < 0.05) y 1 año (p < 0.05), al nivel de 11% aún más alto que los intactos. En las hembras intactas, el 17% tenía un trastorno articular, una ocurrencia que no aumentó significativamente con la esterilización. La incidencia de cánceres en los hombres intactos fue del 10% y en las mujeres intactas, del 6%. No hubo aumentos significativos en esta medida para ninguno de los sexos con castración a ninguna edad. En las hembras intactas, ninguna fue diagnosticada con MC, aunque sí se diagnosticó PYO en el 16%. De las hembras esterilizadas a los <6 meses, la IU ocurrió en el 9%. La pauta sugerida para los machos, para aquellos que desean castrar, dada la marcada ocurrencia de trastornos articulares en los períodos de castración hasta 1 año, es retrasar la castración hasta que el macho tenga 2 años de edad. Aquellos que deseen esterilizar a una hembra deben decidir la edad apropiada; teniendo en cuenta el gran tamaño corporal y la edad de maduración musculoesquelética; Se sugiere esperar hasta 1 año.

Discusión

Un hallazgo importante del presente estudio es que, a pesar de que los perros eran de razas mixtas, hubo uniformidad en la relación entre el peso corporal y la asociación de la castración con un mayor riesgo de trastornos articulares. El límite de 20 kg, en el que los perros por encima de este punto corren un riesgo significativo de sufrir trastornos articulares, pero los que están por debajo de este límite no tienen un riesgo significativamente mayor, ofrece a quienes adoptan cachorros y desean castrarlos, algunas pautas útiles para las edades de castración con respecto a evitar el mayor riesgo de trastornos articulares dolorosos e incapacitantes.

No había una imagen clara de los cánceres seguidos, lo que sin duda refleja la diversidad de razas involucradas en los perros mestizos y las diferencias específicas de la raza con respecto a la vulnerabilidad a los diferentes cánceres.

Este estudio se centra principalmente en los perros que atraviesan la mediana edad, y presenta una gran cantidad de datos sobre enfermedades que tienen inicios tempranos, antes de la vejez de los perros. Una limitación es que el estudio tiene pocos datos de cara a la segunda década de vida canina, cuando enfermedades como el cáncer de mama se vuelven más frecuentes.

Para aquellos que adoptan un cachorro de raza mixta de un refugio u otra fuente, los datos de este estudio sugieren que los riesgos de un trastorno articular después de la castración temprana se pueden predecir en función del peso corporal del perro. Aquellos que se espera que alcancen al menos 20 kg como adultos tienen un riesgo significativamente mayor de uno o más trastornos articulares que es hasta un 20% superior al nivel de los perros intactos. Las pautas para la edad de castración se ofrecen en la sección de resultados anterior. Si el cachorro mestizo es parcialmente de una raza identificable, como el Labrador Retriever, se puede comprobar la raza en busca de cánceres y trastornos articulares para obtener orientación sobre la edad de castración. Los dueños de mascotas y los veterinarios pueden tener en cuenta esta información a la hora de tomar decisiones o recomendaciones sobre la edad para castrar a un perro que se encuentre en una categoría específica de peso adulto.

Declaración de disponibilidad de datos

Los conjuntos de datos presentados en este estudio se pueden encontrar en repositorios en línea. Los nombres de los repositorios y los números de acceso se pueden encontrar a continuación: Figshare, doi: 10.6084/m9.figshare.7231010.

Declaración de Ética

No se requirió revisión ética ni aprobación para el estudio con animales porque no se requirió aprobación para usar los registros hospitalarios. No se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para participar porque no era necesario para los registros hospitalarios.

Contribuciones de los autores

BH, LH y AT: estudio concebido y diseñado. AT, BH y LH: recopilaron, cumplieron y analizaron los datos. NW: análisis estadísticos. BH, LH, AT y NW: manuscrito redactado y editado. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión enviada.

Financiación

Este trabajo fue apoyado por el Centro para la Salud de los Animales de Compañía de la Universidad de California, Davis (# 2009-54-F/M).

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Reconocimientos

Deseamos agradecer la ayuda de las siguientes personas en la recopilación de datos: Siobhan Aamoth, Cristina Bustamante, Valerie Cáceres, Rhoda Coscetti, Madeline Courville, Elvira Covarrubias, Aaron Frankel, Matthis Grupe, Vanessa Hsieh, Mi Hwangbo, Katrina Larkin, Arielle Merlos, Emily Parker, Roger Pender, Venus Pun, Emily Romanko, Sara Sewell, Sandra Walther y Lexy Wetzel.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2020.00472/full#supplementary-material

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Palabras clave: esterilización, castración, displasia de cadera, ligamento cruzado craneal, displasia de codo

Cita: Hart BL, Hart LA, Thigpen AP y Willits NH (2020) Ayudar a la toma de decisiones sobre la edad de castración para perros de raza mixta de cinco categorías de peso: trastornos articulares asociados y cánceres. Frente. Vet. Sci. 7:472. doi: 10.3389/fvets.2020.00472

Recibido: 04 de abril de 2020; Aceptado: 25 de junio de 2020;
Publicado: 31 julio 2020.

Editado por:

Nick Wheelhouse, Universidad Napier de Edimburgo, Reino Unido

Revisado por:

Kim Selting, Universidad de Illinois en Urbana-Champaign, Estados
Unidos Debbie L. Stoewen, Universidad de Guelph, Canadá

Derechos de autor © 2020 Hart, Hart, Thigpen y Willits. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).

*Correspondencia: Benjamín L. Hart, blhart@ucdavis.edu

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