1 Introducción

La infección generalizada con múltiples tractos drenantes de la región maxilofacial es un problema relativamente poco frecuente, pero tiene un impacto clínico importante que requiere que los perros sean examinados por veterinarios. En parte, esto puede deberse al abundante suministro de sangre y a la circulación colateral de la región craneofacial en el perro (1), lo que lo hace menos propenso a las infecciones en comparación con otras partes del cuerpo. La invasión de bacterias procedentes de la microbiota oral, la piel o las vías respiratorias a los tejidos más profundos y la proximidad del hueso suelen dar lugar a una inflamación que conduce a cambios vasculares que incluyen, entre otros, vasodilatación, trombosis, daño endotelial, exudación de suero en el espacio extravascular, liberación de radicales libres y extravasación de células polimorfonucleares (2). Estos cambios, a su vez, pueden conducir a daño isquémico de los tejidos blandos y el hueso y pueden manifestarse como áreas únicas o múltiples de osteólisis y fistulación. La introducción de bacterias puede ser el resultado de un traumatismo, cirugía ósea, bacteriemia o un foco infeccioso contiguo y está influenciada además por enfermedades que afectan a la vascularización del hueso y por enfermedades sistémicas que alteran las defensas innatas del huésped (3). Algunos ejemplos de afecciones sistémicas que disminuyen las defensas del huésped son la diabetes, la anemia, la inmunosupresión y la desnutrición (4-6). Las causas de inmunosupresión incluyen, entre otras, quimioterapia, glucocorticoides y tratamiento con ciclosporina (relacionado con medicamentos) o un proceso de enfermedad subyacente que puede debilitar el sistema inmunitario, como el linfoma y la neutropenia mediada por el sistema inmunitario. La radiación, la neoplasia maligna y los medicamentos como los bifosfonatos son ejemplos que pueden contribuir a la disminución de la vascularización ósea, predisponiendo así a la infección y la necrosis (3, 7, 8).

Presentamos un caso clínico de reparación quirúrgica de infección maxilofacial crónica causada por un Staphylococcus spp. coagulasa negativo multirresistente con osteólisis y múltiples tractos drenantes en un perro pitbull terrier macho castrado de 6 años de edad. El procedimiento se realizó para resolver los signos clínicos asociados a la afección.

2 Informe clínico

2.1 Presentación del caso e investigaciones diagnósticas

Un pit bull terrier macho castrado de 6 años de edad fue presentado por infección crónica y múltiples tractos drenantes de la región craneofacial. Los clientes informaron que los signos clínicos incluían heridas abiertas en la cara, mal olor en la boca e hiporexia que comenzó aproximadamente 3 años antes. El perro fue tratado en varias consultas de primera opinión mediante exploraciones sedadas de las lesiones extra e intraorales, donde se recuperó material vegetal extraño en múltiples ocasiones. Se intentó una combinación de cierre primario y colocación de drenajes Penrose, se recogieron muestras para pruebas de cultivo microbiano y se prescribieron analgesia y terapia antimicrobiana basada en los resultados del cultivo. A lo largo de 3 años, se prescribieron los siguientes antimicrobianos: amoxicilina/clavulanato, ampicilina, amikacina, cefovecina, cefalexina, minociclina y orbifloxacino. Debido al empeoramiento progresivo de las lesiones, el tamaño y la invasión de los tejidos más profundos después de los intentos de reparación, el perro fue derivado.

En el momento de la presentación, el perro parecía clínicamente estable. Se observó un tracto drenante grande (20 × 20 mm) que recubría el puente de la nariz entre los ojos (es decir, que afectaba a los huesos frontal, nasal y maxilar). Se observaron cuatro tractos drenantes cutáneos adicionales de aproximadamente 4 × 4 mm ventral al ojo izquierdo, al lado lateral del ojo derecho, entre los ojos y en la cara medial del ojo derecho (Figura 1). El examen intraoral reveló una fístula oronasal que se extendía desde el diente canino maxilar derecho hasta el cuarto premolar maxilar derecho (Figura 2A). El frenillo bucal maxilar derecho permaneció intacto. Había secreción mucopurulenta y costras alrededor de los múltiples tractos de drenaje. Había adenopatías mandibulares bilaterales. Los hallazgos incidentales del examen físico incluyeron cataratas con esclerosis nuclear, atrofia del iris, heterocromía iridum y anisocoria. La evaluación hematológica reveló leucocitosis (14.900/μL; intervalo de referencia 6.000-13.000/μL) caracterizada por neutrofilia leve (11.507/μL; intervalo de referencia 3.000-10.500/μL). Los valores bioquímicos séricos estuvieron dentro de los rangos de referencia. El perro fue sometido a anestesia general para tomografía computarizada (TC) convencional (HiSpeed FX/i o LightSpeed16, GE Healthcare, Waukesha, WI) del cráneo con y sin contraste (880 mg/kg, IV, iopamidol). Los hallazgos de la tomografía computarizada incluyeron lesiones óseas lúcidas multifocales a coalescentes que afectaban predominantemente al hueso cortical del maxilar superior rostral derecho (Figuras 3A, B). Se produjo un gran tracto drenante que afectaba a los huesos nasal, frontal y maxilar que se comunicaban con la superficie cutánea (Figura 3C). El diagnóstico diferencial incluyó un proceso neoplásico (es decir, carcinoma de células escamosas, osteosarcoma y tumor de células redondas) o una etiología infecciosa (es decir, coccidiomicosis, aspergilosis e infección bacteriana); Se anticipó un componente de osteomielitis asociado a las fístulas nasales. Había una estructura de tejido blando ligeramente contrastante en el seno frontal derecho (que podría reflejar una masa neoplásica o granuloma). Los ganglios linfáticos mandibulares y retrofaríngeos mediales derechas estaban agrandados (se desconocía si eran reactivos o metastásicos). Por último, se observó una artrosis severa de la articulación temporomandibular derecha, que puede ser secundaria a un traumatismo previo o a una infección de la articulación. La TC fue seguida de rinoscopia y se realizó mediante una combinación de abordajes intra y extraorales (transfistulosos). Los hallazgos confirmaron la mayoría de las lesiones óseas y de tejidos blandos previamente descritas observadas en la TC. No se encontraron lesiones macroscópicas compatibles con placas fúngicas. Después de la rinoscopia, las muestras de las lesiones se recolectaron quirúrgicamente utilizando rongeurs y tijeras de iris para la evaluación histopatológica, así como para pruebas microbianas y fúngicas. Se colocó un vendaje de stent y se mantuvo en su lugar durante 3 días. El perro fue dado de alta con analgesia (carprofeno 2,2 mg/kg, VO, cada 12 h y gabapentina 10 mg/kg, VO, cada 12 h) y un antimicrobiano de amplio espectro amoxicilina/clavulanato (13,75 mg/kg, VO, cada 12 h).

Figura 1. Obsérvese el evidente defecto grande en la parte media de la cara (B) acompañado de defectos más pequeños (A) y (C) ventrales a ambos ojos. Todas las lesiones supuraban activamente con secreción mucopurulenta y costrosa. Hallazgos incidentales de anisocoria marcada y heterocromía iridio.

Figura 2. Las fístulas oronasales grandes (A) se repararon en un procedimiento de segunda etapa. Se elevó un colgajo mucoperióstico de gran tamaño y se manipuló mediante suturas de estancia (B). Hay que tener en cuenta que el haz neurovascular infraorbitario se dejó intacto para preservar el suministro de sangre. Después de retirar el revestimiento epitelial de las fístulas, se logró un cierre libre de tensión con suturas reabsorbibles interrumpidas (C) únicas. Un seguimiento de 6 meses reveló una excelente cicatrización (D).

Figura 3. Los paneles (A-C) representan la TC preoperatoria, la reconstrucción tridimensional (3D) (A,B) y un plano transversal a nivel de las imágenes del cuarto premolar (C). Los paneles (D-F) representan 6 meses de TC postoperatoria, reconstrucción 3D (D,E) y un plano transversal a nivel del cuarto premolar (F) imágenes. Los grandes defectos óseos en los huesos frontal, maxilar y nasal (A-C) se han reducido de tamaño (D-F) después de una reconstrucción exitosa, como lo demuestran las mediciones proporcionadas en los paneles (C) y (F).

La muestra de biopsia sometida a evaluación histopatológica consistió en exudado con costra y un fragmento óseo asociado a tejido blando (Figura 4). El tejido óseo era un fragmento de hueso laminar (hueso maduro) bordeado multifocalmente por hueso tejido (hueso inmaduro) (Figura 4A). Se observaron lagunas de reabsorción multifocal ocupadas por osteoclastos multinucleados en ausencia de osteoblastos, indicativo de remodelado óseo (Figura 4B). No se observó infección de las cavidades medulares óseas. La corteza y el exudado suspendieron un gran número de neutrófilos intactos y degenerados mezclados con colonias de cocos bacterianos y material extraño birrefringente que se asemejaba a la planta y al polen (Figuras 4C-E).

Figura 4. (A-E) Fotomicrografías de tejidos sometidos a evaluación histopatológica. (A): aumento de 20× de la sección del hueso con epitelio respiratorio asociado (se presume revestimiento sinusal). El tejido subepitelial está marcadamente alterado y engrosado por edema, exudación de fibrina e infiltración celular inflamatoria (asterisco). (B): aumento del 100× del tejido adyacente a la espícula ósea. El infiltrado inflamatorio está formado por linfocitos y células plasmáticas (óvalo negro). Además, se muestra la laguna de reabsorción ocupada por el osteoclasto (punta de flecha negra), indicativa de resorción/modelado óseo. (C): aumento de 400× del infiltrado inflamatorio que se muestra en (B). (D): aumento del 100× de un exudado compuesto de líquido rico en proteínas (fondo rosa intenso) que suspende cientos de células polimorfonucleares (neutrófilos principalmente) y colonias bacterianas (óvalos blancos). (E): aumento de 400× de las colonias de cocos bacterianos que se muestran en (D).

El tejido blando asociado con el fragmento óseo incluía tejido conectivo fibroso suelto infiltrado por linfocitos dispersos y células plasmáticas y grupos redondos de linfocitos (hiperplasia linfofolicular). Este tejido conectivo fibroso estaba revestido por epitelio ciliado cilíndrico principalmente pseudoestratificado que fue sustituido multifocalmente por revestimiento epitelial escamoso, indicativo de metaplasia escamosa (Figura 4).

Los resultados del cultivo microbiano y de susceptibilidad revelaron la presencia de Staphylococcus spp. coagulasa negativa multirresistente, por lo que se cambió el tratamiento antimicrobiano a enrofloxacina (10 mg/kg, VO, cada 12 h) durante 4 semanas, ya que se identificó como el antimicrobiano susceptible de elección.

2.2 Tratamiento y resultado clínico

Los resultados diagnósticos fueron consistentes con una infección grave de los tejidos blandos y una osteólisis extensa de las regiones frontal, maxilar y nasal, lo que resultó en múltiples tractos de drenaje intra y extraoral. La presencia de material vegetal extraño probablemente complicó el proceso de curación o fue parte del proceso de iniciación. Se optó por minimizar primero la infección antes de intentar la cirugía reconstructiva, mediante una terapia antimicrobiana extendida. La fase reconstructiva se escenificó en dos procedimientos. En primer lugar, se realizó una reparación extraoral utilizando colgajos de avance para los defectos más pequeños (Figura 5A) y un colgajo de patrón axial temporal superficial (Figuras 5B-D) para restaurar el tracto drenante medio facial grande. Se realizó un colgajo de patrón axial temporal superficial como se describió anteriormente (9-11). Brevemente, la base del colgajo se localizó a nivel del arco cigomático. La anchura del colgajo se aproximaba a la longitud del arco cigomático: el reborde orbitario caudal era el borde rostral del colgajo, y la cara caudal del arco cigomático representa el margen del colgajo caudal. La longitud del colgajo era el borde orbitario dorsal medio del ojo opuesto. El colgajo se elevó profundamente hasta el músculo frontal para ayudar a preservar su suministro de sangre. El colgajo se elevó desde la cara distal y avanzó hacia su base (11). Los colgajos de avance reclutaron tejido laxo adyacente y se movieron linealmente para rellenar el defecto. Se utilizó una combinación de poliglecaprona 25 4-0 en un patrón interrumpido simple para las capas más profundas y Nylon 3-0 en un patrón interrumpido simple para la piel para cerrar los sitios quirúrgicos. El perro fue hospitalizado para recibir cuidados de apoyo y observación estrecha durante 2 días para observar la vitalidad inicial del colgajo (Figura 5E). Se colocó un collar isabelino hasta la evaluación de la revisión de nuevo. El propietario informó que el perro se encontraba bien en su domicilio y se obtuvo una fotografía postoperatoria a los 10 días a través de comunicación electrónica (Figura 5F). A las 2 semanas de revisión postoperatoria, en persona, los colgajos mostraron una cicatrización adecuada y se retiraron las suturas.

Figura 5. Las lesiones estaban elevadas y desbridadas (A). Los defectos más pequeños ventrales al ojo izquierdo y derecho se cerraron antes de la elevación del colgajo del patrón axial temporal superficial (B). Se utilizaron suturas de soporte para minimizar el traumatismo iatrogénico en el colgajo elevado para permitir la rotación en el defecto (C). Se logró un cierre libre de tensión (D) y el paciente se mantuvo en el hospital para una observación minuciosa de la vitalidad del colgajo (E), que fue excelente. A los 10 días de la intervención quirúrgica se observó de nuevo una excelente vitalidad del colgajo y una cicatrización clínicamente buena (F). A los 6 meses de revisión, el colgajo se había curado completamente con una leve formación de tejido fibroso en la cara dorsal (G,H).

Ocho semanas después de la reconstrucción extraoral, el perro se sometió a un procedimiento de segunda etapa para abordar los tractos de drenaje intraoral que se comunicaban con las fosas nasales y se consideraron fístulas oronasales extensas. Se realizó una evaluación y tratamiento integral de la salud bucal, incluida una radiografía de boca completa. No se requirieron extracciones dentales y se realizó una limpieza periodontal antes del cierre de los defectos. Los colgajos mucoperiósticos grandes se elevaron y socavaron para permitir un cierre sin tensión (Figuras 2B, C).

Seis meses después, el perro fue presentado para un nuevo chequeo clínico y una evaluación de TC de seguimiento. Según los informes, el perro estaba bien en casa y no se observó ninguna dehiscencia de las fístulas oronasales y extraorales previamente reparadas (Figuras 2D, 5G, H). El trabajo de laboratorio preanestésico reveló que todos los resultados estaban en rangos de referencia y que la linfocitosis previamente señalada se había resuelto. El perro se sometió a anestesia general para repetir la tomografía computarizada de cráneo para evaluar el estado de curación. Las imágenes clínicas y de TC demostraron procesos avanzados de reparación y remodelación, defectos óseos pequeños resueltos y una reducción sustancial en el tamaño del defecto óseo central grande en los huesos maxilares, nasales y frontales consistentes con procesos de infección, reparación y remodelación clínicamente resueltos (Figuras 3D-F).

3 Discusión

La infección crónica de la región craneomaxilofacial es una afección médica caracterizada por la inflamación de los tejidos blandos y puede implicar la infección de los huesos del cráneo, la cara y/o la región del maxilar. Una infección de los tejidos blandos y múltiples lesiones osteolíticas, incluidos los extensos tractos de drenaje en el área craneomaxilofacial, puede ser particularmente difícil de manejar debido a la compleja anatomía y las posibles ramificaciones en la capacidad de reconstrucción, causando desfiguraciones menores a mayores (3). Los patógenos causantes más reportados de infecciones craneomaxilofaciales humanas son Staphylococcus aureus, estreptococos y anaerobios (12, 13). La infección puede desarrollarse a partir de una variedad de fuentes, como infecciones dentales, sinusitis, traumatismos, cirugía, altercados con animales o la propagación de infecciones desde otras áreas del cuerpo (3, 12, 13). En el caso que aquí se presenta, se cree que una combinación de las causas antes mencionadas contribuye a la presentación clínica. En primer lugar, un traumatismo histórico desconocido puede haber creado una lesión. En segundo lugar, se recuperó material vegetal extraño en múltiples ocasiones, pero es posible que no hubiera podido penetrar en las heridas si no hubiera una herida para empezar. Este material vegetal comprometió el potencial cicatrizante de las heridas y probablemente exacerbó o inoculó el proceso infeccioso. En tercer lugar, el perro se sometió a múltiples procedimientos quirúrgicos, comprometiendo efectivamente el suministro de sangre y retrasando la curación con cada intervención. Por lo tanto, se eligió una técnica de reparación más agresiva que utiliza un colgajo de patrón axial grande para obtener un nuevo suministro de sangre para cerrar el defecto más grande y ayudar en el proceso de curación. Finalmente, el perro recibió una gran cantidad de antimicrobianos diferentes. Esto puede haber contribuido al hecho de que se encontrara un Staphylococcus spp. coagulasa negativo multirresistente en las pruebas de cultivo y sensibilidad. La resistencia a los antimicrobianos representa uno de los problemas más importantes que amenazan la salud humana y animal en todo el mundo (14).

Las imágenes funcionales de la región craneofacial son necesarias para un régimen de tratamiento completo en pacientes con infección aguda o crónica (3, 12, 13). La tomografía computarizada, la tomografía computarizada de haz cónico y la resonancia magnética nuclear (RM) pueden utilizarse para la detección temprana de la afección (15). La gammagrafía ósea es más precisa que la TC cuando se utiliza en la detección de osteomielitis craneofacial (15). La TC puede demostrar erosión, lisis o remodelación ósea que puede confundirse con osteomielitis versus un proceso neoplásico. Debido a la cronicidad de la afección en el perro que aquí se presenta, se optó por combinar imágenes avanzadas como la TC de contraste convencional con endoscopia para visualizar todas las lesiones posibles y obtener muestras presentables para su posterior análisis. La endoscopia se realizó después de la TC para evitar cambios tisulares iatrogénicos debido a las manipulaciones del endoscopio. Un inconveniente de la TC de haz cónico es su limitación en la evaluación de la patología de los tejidos blandos debido a la falta de resolución de contraste y de las Unidades de Hounsfield (HU) (16). Solo cuando hay afectación ósea, se puede considerar la TC de haz cónico, pero aún así se consideraría inferior a la TC convencional (17).

Dados los antecedentes, la presentación clínica y los hallazgos de diagnóstico por imágenes del perro que aquí se presenta, la afección se consideró crónica. Se optó por realizar un procedimiento por etapas para optimizar el resultado. En primer lugar, se proporcionó un tratamiento a largo plazo con antimicrobianos basado en los resultados del cultivo y la sensibilidad para minimizar la carga bacteriana. En segundo lugar, se inició un enfoque extraoral de la reconstrucción. El razonamiento de los autores fue que cualquier tejido residual infectado y necrótico podría continuar drenando desde el punto más bajo, ya que los procesos de enfermedades infecciosas tienden a seguir el camino de menor resistencia (18). En este perro, los tractos drenantes intraorales se consideraron el punto más bajo entre todas las lesiones y, por lo tanto, se repararon en una etapa posterior. Es probable que los tractos drenantes fueran fístulas (es decir, revestidos por epitelios), pero no evaluamos todos los tractos por medios histológicos, por lo que se utilizó el término «tractos drenantes». La reconstrucción de defectos faciales grandes a menudo requiere el uso de colgajos de patrón axial locorregional como el auricular caudal, el temporal superficial o los colgajos de patrón axial miocutáneo angularis oris (9-11). Los defectos faciales de pequeños a moderados pueden cerrarse con colgajos cutáneos de avance o transposición local (10). La combinación de un colgajo de patrón axial temporal superficial para el defecto medio facial grande y colgajos de avance local para los defectos restantes logró un cierre exitoso de las lesiones. Después de que el drenaje continuo de los exudados infecciosos a través de los defectos intraorales había disminuido y resuelto, los defectos oronasales se repararon con colgajos de avance de la mucosa local (10). El éxito clínico se logró sobre la base de la cicatrización de los sitios quirúrgicos intra y extraorales y se confirmó mediante la repetición de imágenes de TC, que documentó lesiones óseas reparadas y remodeladas con tejido blando suprayacente intacto.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo/material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

No se requirió revisión ética y aprobación para el estudio con animales porque el estudio es de naturaleza retrospectiva e incluyó un caso clínico, por lo tanto, está exento de los requisitos de la IACUC. Se requirió de los propietarios el consentimiento informado estándar por escrito para todos los procedimientos realizados en el Hospital Docente de Medicina Veterinaria William R. Pritchard de la Universidad de California, Davis.

Contribuciones de los autores

EW: Conceptualización, Escritura – borrador original. CK: Escritura – revisión y edición. NV: Escritura – revisión y edición. BA: Adquisición de fondos, redacción, revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declaran/n que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

El/los autor/es declararon, en el momento de la presentación, ser miembro del consejo editorial de Frontiers. Esto no tuvo ningún impacto en el proceso de revisión por pares ni en la decisión final.

Nota del editor

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Referencias