Efecto de las semillas de fenogreco y los microbios de alimentación directa a base de Bacilo sobre el rendimiento del crecimiento en pollos
Efecto de las semillas de fenogreco y los microbios de alimentación directa a base de Bacilo sobre el rendimiento del crecimiento, los bioquímicos sanguíneos y la histomorfología intestinal de pollos de engorde
Deependra Paneru1 
Guillermo Téllez-Isaías2 
Margarita A. Arreguín-Nava3 
Nicolás Romano4 
Walter G. Bottj2 
Emmanuel Asiamah5 
Ahmed A. A. Abdel-Wareth6,7 
Jayant Lohakare7*- 1Departamento de Ciencias Avícolas, Universidad de Georgia, Athens, GA, Estados Unidos
- 2Departamento de Ciencias Avícolas, Universidad de Arkansas, Fayetteville, AR, Estados Unidos
- 3Eco-Bio LLC, Fayetteville, AR, Estados Unidos
- 4Extensión Cooperativa de Virginia, Facultad de Agricultura, Universidad Estatal de Virginia, Petersburg, VA, Estados Unidos
- 5Departamento de Agricultura, Universidad de Arkansas en Pine Bluff, Pine Bluff, AR, Estados Unidos
- 6Departamento de Producción Animal y Avícola, Facultad de Agricultura, Universidad del Valle del Sur, Qena, Egipto
- 7Centro Avícola, Centro de Investigación Agrícola Cooperativa, Universidad Prairie View A&M, Prairie View, TX, Estados Unidos
Fondo: El objetivo del presente estudio fue evaluar el posible impacto sinérgico de la combinación de semillas de fenogreco (FS) y microbios de alimentación directa (DFM) a base de Bacilo sobre el rendimiento del crecimiento, la salud intestinal y los parámetros hematológicos de pollos de engorde.
Métodos: Un total de 160 pollos de engorde de un día de edad (Ross 308) fueron asignados aleatoriamente a un arreglo factorial 2 × 2, con dos niveles de FS (0 y 5 g/kg) y dos niveles de Bacillus-DFM (0 y 0.1 g/kg), con cinco repeticiones de 8 aves cada una.
Resultados: El resultado mostró que la suplementación dietética de FS a 5 g/kg no mejoró el rendimiento de crecimiento de los pollos de engorde, sino que perjudicó el rendimiento del crecimiento temprano al reducir la ganancia de peso corporal y aumentar el índice de conversión alimenticia, que se recuperó durante la fase de engorde. La suplementación dietética de DFM a base de Bacilus a 0,1 g/kg no afectó a las variables de rendimiento, pero aumentó el índice de conversión alimenticia. La interacción de las semillas de fenogreco y el DFM a base de Bacilo mostró efectos sinérgicos en el rendimiento del crecimiento durante las últimas etapas de la producción. Sin embargo, se observaron efectos antagónicos sobre los parámetros sanguíneos y la morfología intestinal.
Conclusión: Este estudio demostró que el FS y el DFM tenían diferentes efectos sobre la salud y la producción de los pollos de engorde dependiendo de la fase de producción. La interacción entre FS y DFM reveló efectos sinérgicos sobre el rendimiento del crecimiento durante la fase de engorde, pero efectos antagónicos sobre los parámetros sanguíneos y la morfología intestinal. Se necesitan más estudios para dilucidar los mecanismos subyacentes y optimizar la dosis y la combinación de FS y DFM para la salud y la producción de pollos de engorde.
Introducción
En los últimos años, ha habido una creciente preocupación por el impacto de los antibióticos utilizados en la alimentación de las aves de corral en la salud pública y el medio ambiente, lo que ha provocado la necesidad de reevaluar esta controvertida práctica (1-4). La adición de dosis subterapéuticas de antibióticos a la alimentación de las aves de corral ha dado lugar a la aparición de bacterias patógenas resistentes a los antibióticos (5) y a la acumulación de residuos de antibióticos en la carne y los huevos de las aves de corral (6). En consecuencia, la Comisión Europea ha impuesto restricciones al uso de antibióticos promotores del crecimiento AGP (7), y la Administración de Alimentos y Medicamentos de los Estados Unidos ha solicitado que las empresas farmacéuticas dejen de etiquetar los antimicrobianos como promotores del crecimiento en animales de agricultura según la Guía-213 y que los antibióticos solo puedan administrarse con fines terapéuticos bajo supervisión veterinaria (8). Esto ha intensificado la búsqueda de soluciones alternativas y no antibióticas para mantener o mejorar la salud y el rendimiento de las aves de corral, al tiempo que se abordan las preocupaciones de salud y seguridad de los consumidores, lo que impulsa la creciente preferencia por alternativas naturales y seguras, como los microbios fitogénicos y de alimentación directa (DFM) (9, 10).
El fenogreco (Trigonella foenum-graecum) es una alternativa potencial a los antibióticos en las aves de corral debido a sus propiedades nutricionales y bioactivas. Se cree que el alto contenido de fibra soluble de las semillas de fenogreco (FS) mejora la salud intestinal al promover el crecimiento de bacterias beneficiosas y reducir las bacterias dañinas (11). Esto, a su vez, puede conducir a una mejora de la eficiencia alimentaria y la salud digestiva, así como a un aumento del crecimiento y la resistencia a las enfermedades en las aves de corral. Además, el FS contiene varios compuestos bioactivos, como saponinas, alcaloides y flavonoides, que poseen efectos beneficiosos para la salud (12). Estos compuestos pueden modular el sistema inmunológico, proporcionar actividad antioxidante y regular las hormonas, lo que podría contribuir a mejorar la salud y el rendimiento de las aves de corral (13-15). El FS tiene propiedades antiinflamatorias y antimicrobianas, que pueden ayudar a prevenir y controlar las infecciones en las aves de corral (16).
Los DFM a base de bacillus, otra alternativa prometedora a los AGP, son probióticos destinados a mejorar la salud intestinal y mejorar la utilización de nutrientes en pollos de engorde (17, 18). El modo de acción de los DFM incluye (a) el aumento de las poblaciones de bacterias beneficiosas, como Lactobacillus y Bifidobacterium spp., (b) la reducción de las bacterias patógenas a través de la exclusión competitiva o mediante la producción de bacteriocinas, (c) la estimulación del metabolismo mediante el aumento de las enzimas digestivas endógenas y exógenas, (d) la mejora de la producción de amoníaco, (e) la neutralización de enterotoxinas, (f) la mejora del sistema inmunológico, y (g) la generación de subproductos metabólicos beneficiosos, como los ácidos grasos volátiles (19, 20).
Además, a medida que los probióticos naturales eficaces y los fitogénicos están más disponibles, se están convirtiendo en una alternativa popular a los antibióticos en los pollos para aumentar la productividad y la reproducción (16). Las semillas de fenogreco, que son ricas en fibra dietética, fibra soluble y fitoquímicos biológicamente activos, actúan como prebióticos (16) y pueden tener efectos sinérgicos, ofreciendo beneficios beneficiosos para la salud o estimulando el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde. Sin embargo, pocas investigaciones se han centrado en la utilización de semillas de fenogreco y Bacillus-DFM para mejorar el rendimiento del crecimiento, la integridad intestinal y la salud de los pollos de engorde. Además, los beneficios sinérgicos de los probióticos y las semillas de fenogreco en pollos de engorde no se han establecido de manera consistente en estudios anteriores. Se plantea la hipótesis de que las semillas de fenogreco y DFM influirán en la salud intestinal y mejorarán la absorción intestinal, lo que en conjunto mejora el rendimiento.
Por esta razón, los estudios propuestos tuvieron como objetivo evaluar el impacto sinérgico potencial de la combinación de FS y DFM basada en Bacilo sobre el rendimiento del crecimiento, la salud intestinal, la bioquímica de la sangre y los parámetros hematológicos de los pollos de engorde.
Materiales y métodos
Todos los procedimientos experimentales se llevaron a cabo de acuerdo con las pautas éticas establecidas por el Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC) de la Universidad de Arkansas en Pine Bluff y fueron aprobados bajo el protocolo número #UAPB2020-04. Los protocolos se adhirieron a los principios descritos en la Guía para el Cuidado y Uso de Animales de Laboratorio de los Institutos Nacionales de Salud (NIH, por sus siglas en inglés) para garantizar el trato humanitario de todos los animales involucrados en los experimentos.
Preparación de semillas de fenogreco y microbios de alimentación directa a base de Bacilo
Las semillas de fenogreco (Deep Foods Inc., Union, NJ) se adquirieron de un proveedor local en Little Rock, AR. Las semillas se molieron utilizando un molino de granos de molienda (Thomas Scientific, Swedesboro, NJ) utilizando un tamiz de 1 mm para lograr una consistencia media. A continuación, las semillas molidas se añadieron a las dietas de inicio y final a razón de 5 g/kg de las dietas de los grupos experimentales que requerían FS. El análisis GC-MS del extracto de semilla de fenogreco se realizó previamente mediante cromatografía de gases-espectrometría de masas (21). El extracto de semillas de fenogreco en polvo contenía varios compuestos activos, siendo los más abundantes el 2-fenil-4-(trimetilsilil) furano al 25,45%, seguido del 9,17-octadecadienal al 11,26%, la curlone al 10,92%, el α-curcumeno al 10,31% y el cis,cis,cis,cis-7,10,13-hexadecatrienal al 8,1%. Además, otros compuestos estaban presentes en porcentajes más pequeños, como tetradecanal, β-sesquifelandreno, zingibereno, β-bisaboleno, 7-metoximetil-2,7-dimetilciclohepta-1,3,5-trieno, óxido de cariofileno, 5-fluoro-1,1,3,3-tetrametil-1,3-dihidroisobenzofurano, timol, ácido linoleico, p-cimeno, α-tumerona, transcariofileno, ácido palmítico y benzaldehído, cada uno en proporciones variables.
Norum™, un microbiano patentado de alimentación directa (DFM) de Bacilo de la Universidad de Arkansas, que consta de tres cepas de Bacillus seleccionadas por su actividad enzimática. Norum™ se obtuvo de Eco-Bio/Euxxis Bioscience LLC y se añadió a los piensos a razón de 0,1 g/kg para los grupos experimentales. Las cepas de Bacillus dentro de Norum™ se identificaron a través de la secuenciación del genoma completo como Bacillus subtilis (AM1002), Bacillus amyloliquefaciens (AM0938) y Bacillus licheniformis (JD17) (22).
Aves y diseño experimental
Pollos de engorde machos de un día de edad (Ross 308; n = 160) se obtuvieron de un criadero comercial (Keith Smith, Hot Springs, AR). A su llegada, los pollitos fueron pesados y asignados aleatoriamente a cuatro grupos de tratamiento en un diseño factorial de 2 × 2, con cinco corrales por tratamiento y 8 aves por corral. Cada corral de suelo (180 × 90 × 48 cm3) se cubrió con virutas de madera de pino y se equipó con comederos y bebederos separados (Harris Farms, Tractor Supply Co., Pine Bluff, AR). La temperatura de alojamiento se controló cuidadosamente durante todo el ciclo de crecimiento de las aves, comenzando a 33,5 °C en el momento de la colocación y disminuyendo gradualmente a 23,6 °C en el día 42 siguiendo la recomendación del criador. Las aves fueron monitoreadas dos veces al día para asegurar su bienestar, y factores como la temperatura ambiente, la condición de las aves, la mortalidad y la disponibilidad de alimento y agua se verificaron durante cada inspección para asegurar condiciones óptimas para el crecimiento y la salud. Los tratamientos consistieron en una dieta basal de harina de maíz-soya (Tabla 1) suplementada con dos niveles de FS (F0 = 0 g/kg FS y F1 = 5 g/kg FS) y dos niveles de DFM (D0 = 0 g/kg DFM y D1 = 0.1 g/kg DFM). Las dietas se formularon para cumplir o superar los requerimientos nutricionales de Ross 308, con un sistema de alimentación en dos fases (inicio, 0 a 21 días) y (final, 22 a 42 días) (23). El alimento se proporcionó en forma de puré. A todas las aves se les ofreció acceso ad libitum a alimento y agua durante todo el período de estudio.
Tabla 1. Composición de ingredientes de la dieta basal para los períodos de crecimiento inicial y final, según la alimentación.
Análisis de nutrientes proximales y minerales
Las muestras de alimento se recolectaron durante el embolsado y se analizaron en busca de nutrientes minerales y próximos en la Universidad de Arkansas (Fayetteville, AR). En la Tabla 2 se muestra la composición analizada de todas las dietas experimentales. La materia seca se determinó secando las muestras a 55°C durante la noche. La proteína bruta se determinó por el método de Kjeldahl como se describe en (24). El extracto de éter se determinó por el método Soxhlet siguiendo el procedimiento de AOSC (25). La fibra detergente neutra y la fibra detergente ácida se determinaron por los métodos de (26) y (27), respectivamente. Los nutrientes minerales se determinaron mediante la digestión de las muestras con HNO3 y H2O2 y midiéndolos mediante espectrofotometría de absorción atómica como se describe en (28).
Tabla 2. Se analizó la composición de las dietas experimentales para los períodos de inicio y finalización, en base a la DM.1
Recogida de datos
Los datos sobre el peso corporal vivo (PC) y la ingesta de alimento (IF) por corral se registraron al final del período inicial (d 21) y del período de finalización (d 42) y se utilizaron para calcular los valores medios de ganancia de peso corporal (BWG), FI y índice de conversión alimenticia (FCR). La mortalidad se registró a medida que ocurría.
Al final del período experimental (d 42), se seleccionaron dos aves de cada corral con un peso corporal medio y se les aplicó la eutanasia humanitaria mediante la técnica de decapitación rápida. La sangre se extrajo de la vena yugular en tubos de extracción de sangre BD Vacutainer EDTA de 3 ml (Becton, Dickinson and Company, Franklin Lakes, NJ) para el análisis de sangre total. Las muestras de sangre total se analizaron para determinar el recuento de glóbulos blancos (GB), la hemoglobina, la proteína total, los heterófilos, los linfocitos, los monocitos y los basófilos. Se recolectaron otros 3 ml de sangre en tubos de suero BD Vacutainer (Becton, Dickinson and Company, Franklin Lakes, NJ) para obtener suero sanguíneo. La sangre recolectada se dejó coagular durante aproximadamente 2 h a temperatura ambiente y luego se centrifugó a 2000 x g durante 15 min usando una centrífuga 5430R (Eppendorf SE, Enfield, CT) para separar el suero. Las muestras de suero se analizaron para colesterol, albúmina (AL), globulina (GL), relación albúmina/globulina (A: G), alanina aminotransferasa (ALT), aspartato aminotransferasa (AST) y gamma-glutamil transferasa (GGT). Las muestras de sangre entera y suero fueron analizadas por un laboratorio externo, el Laboratorio Veterinario del Estado de Arkansas en Little Rock, AR.
Las aves utilizadas para la extracción de sangre fueron sometidas a evisceración para obtener segmentos del intestino delgado para un examen morfológico detallado. Se recogieron muestras de la región media del yeyuno y el íleon, se lavaron con solución salina tamponada con fosfato 10X y luego se fijaron en la solución de Bouin durante 24 h. A continuación, las muestras se conservaron en etanol al 70% durante 24 h y se sometieron a un proceso de deshidratación progresiva utilizando concentraciones crecientes de etanol, seguido de un aclaramiento en xileno. Las muestras se incrustaron en cera de parafina y se seccionaron a 5 μm de espesor utilizando un micrótomo rotatorio manual (Leica Biosystems, Buffalo Grove, IL). Dos secciones, tomadas a diferentes profundidades, se tiñeron con hematoxilina y eosina, y las imágenes se tomaron con un aumento de 200x. Se seleccionaron cinco vellosidades y criptas que eran perpendiculares a las muscularis mucosae y tenían un límite claro con la estructura adyacente para su posterior análisis. La altura y la profundidad de cinco vellosidades y criptas seleccionadas al azar de cada réplica se midieron utilizando el software Leica (Leica DM3000, Leica Biosystems, Buffalo Grove, IL).
Análisis estadístico
Los corrales replicados fueron considerados como la unidad experimental para todos los análisis. Los datos se analizaron utilizando un diseño factorial 2 × 2 con la plataforma Fit Model de JMP Pro 16.1 (SAS Institute Inc., Cary, NC) para examinar los principales efectos e interacciones entre FS y Bacillus-DFM. Los efectos de interacción que revelaron diferencias significativas se separaron mediante el HSD de Tukey, mientras que los efectos principales que mostraron diferencias significativas se separaron mediante la prueba t de Student. La significación estadística se fijó en un valor de p inferior a 0,05. Los resultados se presentaron como medias de mínimos cuadrados y el error estándar agrupado de la media.
Resultados
Rendimiento del crecimiento
En la Tabla 0 se muestran los efectos de las semillas de fenogreco (FS) y los microbios de alimentación directa (DFM) en el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde durante la fase inicial (21 a 3 días). El efecto principal de la FS fue significativo para la ganancia de peso corporal (BWG) y el índice de conversión alimenticia (FCR), pero no para la ingesta de alimento (IF). Los pollos alimentados con F0 tuvieron mayor peso corporal que los alimentados con F1 (p = 0,0027). Los pollos alimentados con F0 también tuvieron un FCR más bajo que los alimentados con F1 (p < 0,0001). No hubo diferencia significativa en el IF entre F0 y F1 (p = 0,2689). El efecto principal de DFM no fue significativo para ninguno de los parámetros de rendimiento. Los pollos alimentados con D0 tuvieron BWG, FI y FCR similares a los alimentados con D1 (p > 0,05). No hubo interacción significativa entre el FS y el DFM para ninguno de los parámetros de rendimiento (p > 0,05).
Tabla 3. Rendimiento de crecimiento de las aves durante la fase inicial (0-21 días).1
En la Tabla 22 se muestran los efectos de las semillas de fenogreco (FS) y los microbios alimentados directamente (DFM) en el rendimiento de los pollos de engorde durante la fase de engorde (42 a 4 días). Los efectos principales del servicio fijo y el DFM no fueron significativos para ninguno de los parámetros de calidad. Los pollos alimentados con F0 tuvieron BWG, FI y FCR similares a los alimentados con F1 (p > 0.05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron BWG, FI y FCR similares a los alimentados con D1 (p > 0,05). Hubo una interacción significativa entre FS y DFM para BWG (p = 0,0353), pero no para FI y FCR (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0D0 tuvieron el BWG más alto entre todos los tratamientos, mientras que los pollos alimentados con F0D1 tuvieron el BWG más bajo.
Tabla 4. Rendimiento de crecimiento de las aves durante la fase de engorde (22-42 días).1
En la Tabla 0 se muestran los efectos de FS y DFM en el rendimiento de los pollos de engorde durante la fase general (42 a 5 días). El efecto principal de FS no fue significativo para BWG, FI o FCR. Los pollos alimentados con F0 tuvieron BWG, FI y FCR similares a los alimentados con F1 (p > 0.05). El efecto principal de DFM fue significativo para FCR, pero no para BWG e IF. Los pollos alimentados con D0 tuvieron BWG y FI similares a los alimentados con D1 (p > 0,05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron un FCR más bajo que los alimentados con D1 (p = 0,0495). Hubo una interacción significativa entre FS y DFM para BWG (p = 0,0328), pero no para FI y FCR (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0D0 tuvieron el BWG más alto entre todos los tratamientos, mientras que los pollos alimentados con F0D1 tuvieron el BWG más bajo.
Tabla 5. Rendimiento de crecimiento de las aves durante la fase general (0-42 días).1
Parámetros hematológicos
En la Tabla 42 se muestran los efectos de las semillas de fenogreco (FS) y de los microbios alimentados directamente (DFM) sobre los parámetros hematológicos de los pollos de engorde en d 6. El efecto principal de la DFM fue significativo para los glóbulos blancos (WBC), la proteína total (TP), el recuento de linfocitos y la relación heterófilos: linfocitos (H:L), pero no para el recuento de heterófilos y basófilos. Los pollos alimentados con F0 tuvieron similares leucocitos, TP, recuento de heterófilos, recuento de linfocitos, recuento de basófilos y H:L similares a los alimentados con F1 (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0 tuvieron menor Hb que los alimentados con F1 (p = 0,0268). Los pollos alimentados con D0 tuvieron mayor leucocitos y TP que los alimentados con D1 (p < 0,05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron Hb, recuento de heterófilos y recuento de basófilos similares a los alimentados con D1 (p > 0,05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron mayor recuento de linfocitos y menor H:L que los alimentados con D1 (p < 0,05). Hubo una interacción significativa entre FS y DFM para leucocitos, TP, recuento de heterófilos y recuento de linfocitos (p < 0,05), pero no para Hb, recuento de basófilos y H: L (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0D0 tuvieron el mayor número de leucocitos, heterófilos y linfocitos entre todos los tratamientos, mientras que los pollos alimentados con F0D1 tuvieron el menor recuento de glóbulos blancos y linfocitos.
Tabla 6. Parámetros hematológicos de aves alimentadas con semillas de fenogreco (FS) y microbianas alimentadas directamente (DFM) en d 42.1
Parámetros bioquímicos sanguíneos
En la Tabla 42 se muestran los efectos de FS y DFM sobre los parámetros bioquímicos séricos de pollos de engorde en d 7. Los principales efectos de FS y DFM no fueron significativos para ninguno de los parámetros bioquímicos séricos. Los pollos alimentados con F0 tenían albúmina, globulina, aspartato aminotransferasa (AST), gamma-glutamil transferasa (GGT) y colesterol similares a los alimentados con F1. Los pollos alimentados con albúmina, globulina, AST, GGT y colesterol similares a los alimentados con D1. No hubo interacción significativa entre FS y DFM para ninguno de los parámetros bioquímicos séricos (p > 0,05).
Tabla 7. Parámetros del suero sanguíneo de aves alimentadas con semillas de fenogreco (FS) y microbianas alimentadas directamente (DFM) en d 42.1
Histomorfología intestinal
En el Cuadro 42 se muestran los efectos de FS y DFM sobre la altura de las vellosidades (Vh), la profundidad de las criptas (Cd) y la altura de las vellosidades: relación entre la profundidad de las fosas (Vh:Cd) del yeyuno de los pollos de engorde a d 8. Los principales efectos de FS y DFM fueron significativos para Cd y Vh:Cd, pero no para Vh. Los pollos alimentados con F0 tuvieron un Vh similar al de los alimentados con F1 (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0 tuvieron mayor Cd y menor Vh:Cd que los alimentados con F1 (p < 0,05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron un Vh similar al de los alimentados con (p > 0,05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron menor Cd (p < 0.05) y mayormente mayor Vh:Cd (p = 0.0702) que los alimentados con D1. Hubo una interacción significativa entre FS y DFM para Vh y Cd (p < 0,05), pero no para Vh:Cd (p > 0,05). Los pollos alimentados con F1D0 tuvieron el Vh más alto entre todos los tratamientos, mientras que los pollos alimentados con F0D1 tuvieron el Cd más alto. Sin embargo, el FS también indujo inflamación e infiltración de monocitos en el epitelio yeyuno y la lámina propia (Figura 1), lo que puede afectar la función de barrera intestinal y aumentar la susceptibilidad a los patógenos.
Tabla 8. Morfología yeyunal de aves alimentadas con semillas de fenogreco (FS) y microbianas alimentadas directamente (DFM) en d 42.1
Figura 1. Histomorfología del yeyuno de pollos de engorde alimentados con semillas de fenogreco (FS) y microbianos alimentados directamente (DFM) en d 42; Grupo F0D0. (A) grupo F0D1, (B) grupo F1D0, (C) grupo F1D1 (D; aumento x200; Tinción H&E). La «lp» representa la lámina propia, que es la fibra muscular lisa dentro de las vellosidades intestinales. Los asteriscos () indican los sitios de inflamación en las vellosidades.*
Los efectos de FS y DFM sobre el Vh, Cd y Vh:Cd del íleon de pollos de engorde a d 42 se muestran en la Tabla 9 y se presentan en la Figura 2. Los principales efectos de la SF y la DFM fueron significativos para todos los parámetros ileales. Los pollos alimentados con F0 tuvieron mayor Vh, menor Cd y mayor Vh:Cd que los alimentados con F1 (p < 0.05). Los pollos alimentados con D0 tuvieron mayor Vh, menor Cd y mayor Vh:Cd que los alimentados con D1 (p < 0.05). Hubo una interacción significativa entre FS y DFM para Vh y Vh:Cd (p < 0,05), pero no para Cd (p > 0,05). Los pollos alimentados con F0D0 tuvieron los niveles más altos de Vh y Vh:Cd entre todos los tratamientos, mientras que los pollos alimentados con F1D1 tuvieron los niveles más bajos de Vh y Vh:Cd.
Tabla 9. Morfología ileal de aves alimentadas con semillas de fenogreco (FS) y microbianas alimentadas directamente (DFM) en d 42.1
Figura 2. Histomorfología del íleon de pollos de engorde alimentados con semillas de fenogreco (FS) y microbianos alimentados directamente (DFM) en d 42; Grupo F0D0. (A) grupo F0D1, (B) grupo F1D0, (C) grupo F1D1 (D; aumento x200; Tinción H&E). La «lp» representa la lámina propia, que es la fibra muscular lisa dentro de las vellosidades intestinales. Los asteriscos () indican los sitios de inflamación en las vellosidades.*
Discusión
El presente estudio investigó los efectos de las semillas de fenogreco (FS) y los microbios de alimentación directa (DFM) sobre el rendimiento del crecimiento, los parámetros sanguíneos y la salud intestinal de los pollos de engorde. Los FS son semillas de la planta Trigonella foenum-graecum L., que se utilizan ampliamente como potenciador de especias y sabores en la alimentación humana (29). La Administración de Alimentos y Medicamentos (FDA, por sus siglas en inglés) los ha clasificado como generalmente reconocidos como seguros (GRAS, por sus siglas en inglés), lo que significa que tienen un historial de uso seguro en los alimentos y es poco probable que causen efectos adversos cuando se consumen en cantidades normales (30). Sin embargo, algunos estudios en animales han planteado preocupaciones sobre la toxicidad potencial de altas dosis de FS o sus extractos, que contienen altos niveles de glucósidos flavonoides (31). Los glucósidos flavonoides son compuestos naturales que tienen propiedades antioxidantes y antiinflamatorias, pero también pueden inducir estrés oxidativo y daño a los órganos cuando se ingieren en exceso. El DFM basado en Bacillus utilizado en este estudio, Norum™ (Eco Bio/Euxxis Bioscience LLC, Fayetteville, AR), es un cultivo de DFM basado en esporas que consta de tres cepas de Bacillus: Bacillus subtilis, B. amyloliquefaciens y B. licheniformis con un contenido estable de esporas de Bacillus de ~3 × 10 11 esporas/g (22). Estas cepas de Bacillus pueden producir varias enzimas (xilanasa, celulasa, fitasa, lipasa, proteasa y β-glucanasa) que pueden mejorar la digestibilidad y la disponibilidad de nutrientes del alimento, así como modular la microbiota intestinal y mejorar la salud intestinal y la inmunidad de las aves de corral (31, 32).
En el presente estudio, los resultados mostraron que la FS tuvo un efecto negativo en el rendimiento de crecimiento de los pollos de engorde durante la fase de inicio, pero no durante la fase de engorde. El DFM tuvo un efecto no significativo en el rendimiento de crecimiento de los pollos de engorde durante ninguna de las fases. Hubo una interacción entre FS y DFM para BWG durante las fases de engorde y general, lo que indica que la combinación de FS y DFM puede tener algunos efectos sinérgicos en el crecimiento de los pollos de engorde. El efecto negativo de la FS en el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde durante la fase de inicio puede atribuirse al alto contenido de saponinas en la FS, que se sabe que tienen propiedades antinutricionales como la reducción de la digestibilidad de los nutrientes, la interferencia con la absorción de ácidos biliares y la inhibición de las enzimas intestinales (33). Estudios anteriores han demostrado que los pollos de engorde tienen poca producción de enzimas endógenas durante la fase inicial, lo que podría verse afectado negativamente por la presencia de factores antinutricionales en la dieta, lo que afecta negativamente el rendimiento del crecimiento durante la fase inicial (34). El FS también puede haber alterado la microbiota intestinal de los pollos de engorde, que desempeñan un papel importante en el metabolismo de los nutrientes, la modulación inmunitaria y la exclusión de patógenos (35). Estos factores pueden haber perjudicado el potencial de crecimiento de los pollos de engorde durante la fase inicial, cuando son más sensibles a los cambios en la dieta y a los factores estresantes ambientales. La falta de efecto de los FS sobre el rendimiento de crecimiento de los pollos de engorde durante la fase de engorde puede deberse a su adaptación a la presencia de FS en su dieta a lo largo del tiempo y a los mecanismos desarrollados para superar sus efectos antinutricionales. Los pollos de engorde también pueden haberse beneficiado de algunos efectos positivos del FS en su salud e inmunidad, lo que puede haber compensado sus efectos negativos en su crecimiento. Por ejemplo, se ha demostrado que el FS tiene propiedades antioxidantes, antiinflamatorias, antimicrobianas e inmunomoduladoras en varios modelos animales (36, 37). También es posible que los pollos de engorde hayan recibido niveles adecuados de nutrientes de otras fuentes en su dieta, lo que puede haber mitigado el impacto de FS en su utilización de nutrientes. Vale la pena señalar que observamos resultados similares en nuestro experimento anterior con la inclusión de 2,5 a 10 g/kg de FS en la dieta de pollos de engorde (38).
La falta de efecto de la DFM en el rendimiento de crecimiento de los pollos de engorde durante cualquiera de las fases puede deberse a varios factores. Es posible que el DFM no haya podido colonizar o persistir en el tracto gastrointestinal de los pollos de engorde, debido a la competencia de microorganismos nativos o a condiciones ambientales desfavorables. También es posible que el DFM no haya producido cantidades o tipos suficientes de metabolitos que podrían mejorar el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde, como ácidos grasos de cadena corta, vitaminas, enzimas o sustancias antimicrobianas (39). Es posible que el DFM no haya interactuado con el sistema inmunitario del huésped o el epitelio intestinal de una manera que pueda mejorar el rendimiento del crecimiento de los pollos de engorde, como la modulación de las respuestas inflamatorias, la mejora de la función de barrera o la estimulación de la inmunidad de la mucosa (38). La interacción entre FS y DFM para BWG durante las fases de engorde y general puede deberse a algunos efectos sinérgicos o antagónicos entre estos dos aditivos alimentarios sobre el crecimiento de los pollos de engorde. Por ejemplo, el FS y el DFM pueden haber hecho sinergia para mejorar la salud intestinal y la inmunidad de los pollos de engorde al reducir el estrés oxidativo, mejorar la morfología intestinal, aumentar las bacterias beneficiosas y suprimir las bacterias patógenas (40). Alternativamente, el FS y el DFM pueden haberse antagonizado entre sí al interferir con sus respectivos modos de acción o biodisponibilidad. Por ejemplo, el SF puede haber reducido la eficacia o la supervivencia de la DFM al inhibir su crecimiento o actividad con sus saponinas u otros fitoquímicos. Por el contrario, el DFM puede haber reducido la biodisponibilidad o la absorción de FS degradando sus componentes activos o uniéndose a ellos con sus componentes de la pared celular.
Los resultados mostraron que la DFM tuvo un efecto significativo sobre algunos parámetros hematológicos, como los glóbulos blancos (leucocto), la proteína total (TP), el recuento de linfocitos y la relación heterófilos:linfocitos (H:L), pero no sobre otros, como la hemoglobina (Hb), el recuento de heterófilos y el recuento de basófilos. El SF tuvo un efecto significativo solo sobre la Hb, pero no sobre ningún otro parámetro hematológico. Hubo una interacción entre FS y DFM para los leucocitos, el TP, el recuento de heterófilos y el recuento de linfocitos, lo que indica que la combinación de FS y DFM puede tener algunos efectos sinérgicos o antagónicos en el perfil sanguíneo de los pollos de engorde. La reducción del recuento de leucocitos, TP y linfocitos en pollos de engorde alimentados con una dieta DFM puede deberse a una alteración del microbioma intestinal, lo que conduce a una reducción de la inflamación sistémica y a una disminución de la producción de citoquinas, que son moléculas de señalización implicadas en la regulación del sistema inmunitario. Un aumento en la relación H:L puede indicar una activación del sistema inmunológico, ya que los heterófilos juegan un papel en la respuesta inicial del cuerpo a la infección y la inflamación (41). En tales casos, el aumento de heterófilos puede reflejar un aumento en la capacidad del cuerpo para responder y combatir los patógenos. No está del todo claro por qué Bacillus-DFM aumentaría específicamente el HLR, pero algunos estudios sugieren que ciertas cepas de Bacillus tienen efectos inmunoestimulantes que pueden mejorar la capacidad del cuerpo para combatir infecciones y mejorar la inmunidad general (42). Sin embargo, se necesita más investigación para comprender completamente los mecanismos por los cuales Bacillus-DFM podría influir en la relación H:L y el sistema inmunológico. La interacción de FS y DFM disminuyó los niveles de TP, recuento de leucocitos, recuento de heterófilos y recuento de linfocitos. Esto sugiere que el FS y el DFM pueden tener efectos antagónicos en los parámetros sanguíneos de los pollos de engorde. El FS puede contener algunos factores antinutricionales, como saponinas o flavonoides, que pueden unirse o degradar algunos componentes del DFM, como la pared celular bacteriana o las enzimas, reduciendo su biodisponibilidad o actividad en el intestino (43, 44). Alternativamente, el DFM puede producir algunos metabolitos o enzimas que pueden alterar el pH o la actividad enzimática en el intestino, afectando la digestión o absorción de algunos componentes del FS, como el hierro o los flavonoides (45). Estas interacciones pueden dar lugar a una reducción de la eficacia o a efectos adversos de la SF o la DFM sobre los parámetros hematológicos observados. La falta de efecto de la FS y la DFM sobre los parámetros bioquímicos séricos puede atribuirse a varios factores. Es posible que el FS y el DFM no hayan alcanzado niveles o duraciones suficientes en el tracto gastrointestinal o en el torrente sanguíneo de los pollos de engorde para ejercer sus efectos sobre los parámetros bioquímicos séricos. Es posible que el FS y el DFM no hayan alterado las vías metabólicas o las funciones del hígado, el riñón u otros órganos que participan en la síntesis o degradación de los parámetros bioquímicos séricos. Es posible que la FS y la DFM no hayan afectado a los mecanismos homeostáticos que regulan los parámetros bioquímicos séricos dentro de un rango estrecho. Los parámetros bioquímicos séricos son indicadores importantes de la salud y el estado fisiológico de los pollos de engorde, ya que reflejan las funciones de varios órganos y sistemas (46). Los rangos normales de estos parámetros pueden variar según la edad, el sexo, la raza, la dieta, el entorno y el estado de salud de los pollos de engorde (47). Los valores de estos parámetros en este estudio estuvieron dentro de los rangos normales reportados para pollos de engorde. Esto sugiere que el FS y el DFM no causaron ningún efecto adverso en la salud y la fisiología de los pollos de engorde.
El efecto del SF sobre la morfología intestinal puede atribuirse a varios factores. El FS puede contener algunos compuestos bioactivos, como flavonoides u oligosacáridos, que pueden estimular el crecimiento y la diferenciación de las células intestinales, aumentando la superficie intestinal y la capacidad de absorción de nutrientes. Algunos estudios han informado que la suplementación con FS puede aumentar la relación Vh, Cd y Vh:Cd de yeyuno en pollos de engorde (48). Sin embargo, otra posible razón para el efecto negativo del FS sobre la inflamación y la infiltración de monocitos en el yeyuno puede deberse a factores antinutricionales, como las saponinas, que pueden tener efectos citotóxicos e inmunomoduladores en las células intestinales, induciendo estrés oxidativo y respuesta inflamatoria (49). Algunos estudios han reportado que la suplementación con FS puede causar inflamación e infiltración de monocitos en yeyuno en ratas (50). Por lo tanto, la suplementación con FS puede tener impactos tanto positivos como negativos en la morfología del yeyuno y la salud intestinal de los pollos de engorde, lo que podría depender de la dosis y la etapa de crecimiento de las aves.
Una posible razón del efecto antagónico de FS y DFM sobre Vh y Cd de yeyuno es que FS y DFM pueden interferir con la absorción o el metabolismo de cada uno en el intestino. El FS puede contener factores antinutricionales, como saponinas o flavonoides, que pueden unirse o degradar los componentes del DFM, como la pared celular bacteriana o las enzimas, reduciendo su biodisponibilidad o actividad en el intestino. Alternativamente, el DFM puede producir algunos metabolitos o enzimas que pueden alterar el pH o la actividad enzimática en el intestino, afectando la digestión o absorción de algunos componentes del FS, como el hierro o los flavonoides. Estas interacciones pueden dar lugar a una reducción de la eficacia o a efectos adversos de FS o DFM sobre la morfología del yeyuno y la salud intestinal. Estos resultados son consistentes con nuestro estudio previo que reportó efectos similares de FS en la morfología del íleon en pollos de engorde (38). Además, el FS también indujo inflamación e infiltración de monocitos en el epitelio del íleon y la lámina propia (Figura 2), lo que puede afectar la función de barrera intestinal y aumentar la susceptibilidad a los patógenos. El FS contiene saponinas, alcaloides y flavonoides que pueden inducir inflamación, lo que puede afectar negativamente a la salud intestinal y provocar una disminución de la altura de las vellosidades del íleon a la profundidad de las criptas (50, 51). La suplementación con DFM disminuyó el Vh, aumentó el Cd y disminuyó el Vh:Cd del íleon en pollos de engorde, lo cual es contrario a algunos estudios previos que informaron que el DFM aumentó o no afectó el Vh y disminuyó el Cd del íleon en pollos de engorde (52, 53). Sin embargo, los efectos de la DFM sobre la morfología intestinal pueden depender de la cepa, la dosis, la forma, la duración y la combinación de DFM utilizada. La combinación de FS y DFM disminuyó el Vh y Vh:Cd del íleon en pollos de engorde, lo que sugiere los posibles efectos antagónicos sobre la morfología del íleon de los pollos de engorde. Es posible que el SF interfiera con la colonización o actividad de DFM en el intestino y reduzca sus efectos beneficiosos sobre la morfología intestinal. La interacción entre FS y DFM para algunos parámetros intestinales puede deberse a algunos efectos sinérgicos o antagónicos entre estos dos aditivos alimentarios sobre la morfología intestinal y la superficie de absorción de los pollos de engorde. Por ejemplo, FS y DFM pueden haber hecho sinergia para aumentar el Vh y el Vh:Cd de los pollos de engorde al mejorar su absorción de nutrientes y digestión con sus propiedades enzimáticas o prebióticas. Alternativamente, el FS y el DFM pueden haberse antagonizado entre sí al interferir con sus respectivos modos de acción o biodisponibilidad. Por ejemplo, el SF puede haber reducido la eficacia o la supervivencia de la DFM al inhibir su crecimiento o actividad con sus saponinas u otros fitoquímicos. Por el contrario, el DFM puede haber reducido la biodisponibilidad o la absorción de FS degradando sus componentes activos o uniéndose a ellos con sus componentes de la pared celular.
Conclusión
Este estudio demostró que el FS y el DFM tenían diferentes efectos sobre la salud y la producción de los pollos de engorde dependiendo de la fase de producción. La interacción entre FS y DFM reveló efectos sinérgicos sobre el rendimiento del crecimiento durante la fase de engorde, pero efectos antagónicos sobre los parámetros sanguíneos y la morfología intestinal. Se necesitan más estudios para dilucidar los mecanismos subyacentes y optimizar la dosis y la combinación de FS y DFM para la salud y la producción de pollos de engorde. Los estudios futuros también deberían evaluar los efectos de la FS y la DFM en otros aspectos como la inmunidad, la microbiota y la calidad de la canal.
Declaración de disponibilidad de datos
Los datos brutos que respaldan las conclusiones de este artículo serán puestos a disposición por los autores, sin reservas indebidas.
Declaración ética
El estudio en animales fue aprobado por el Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC, por sus siglas en inglés) de la Universidad de Arkansas en Pine Bluff y fue aprobado bajo el protocolo número #UAPB2020-04. El estudio se llevó a cabo de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales.
Contribuciones de los autores
DP: Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Supervisión, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. GT-I: Conceptualización, Validación, Escritura – Revisión y Edición. MA-N: Conceptualización, Recursos, Validación, Escritura – Revisión y Edición. NR: Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – revisión y edición. WB: Conceptualización, Validación, Redacción – Revisión y Edición. EA: Curación de datos, análisis formal, metodología, redacción, revisión y edición. AA-W: Validación, Redacción – revisión y edición. JL: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Obtención de fondos, Investigación, Metodología, Administración de proyectos, Validación, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición.
Financiación
El/los autor/es declara(n) haber recibido apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. Esta investigación fue financiada por el USDA – NIFA – Sistemas Agrícolas Sostenibles (números de subvención 2019-69012-29905) y el Programa de Subvenciones para el Desarrollo de Capacidades de Enseñanza, Investigación y Extensión de Instituciones USDA – NIFA – 1890 (número de subvención 2017-38821-26403).
Conflicto de intereses
MA-N era empleado de la empresa Eco-Bio LLC.
El resto de los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un potencial conflicto de intereses.
El/los autor/es declararon, en el momento de la presentación, ser miembro del consejo editorial de Frontiers. Esto no tuvo ningún impacto en el proceso de revisión por pares ni en la decisión final.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
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Palabras clave: pollos de engorde, nutrición, morfología intestinal, fenogreco, Bacillus-DFM
Cita: Paneru D, Tellez-Isaias G, Arreguin-Nava MA, Romano N, Bottje WG, Asiamah E, Abdel-Wareth AAA y Lohakare J (2023) Efecto de las semillas de fenogreco y los microbios de alimentación directa a base de Bacillus sobre el rendimiento del crecimiento, los bioquímicos sanguíneos y la histomorfología intestinal de los pollos de engorde. Frente. Vet. Sci. 10:1298587. doi: 10.3389/fvets.2023.1298587
Editado por:
Abdel-Moneim Eid Abdel-Moneim, Autoridad Egipcia de Energía Atómica, Egipto
Revisado por:
Rubén Merino-Guzmán, Universidad Nacional Autónoma de México, México
Qudrat Ullah, Universidad de Agricultura, Dera Ismail Khan, Pakistán
Agung Irawan, Universidad Sebelas Maret, Indonesia
Derechos de autor © 2023 Paneru, Tellez-Isaias, Arreguin-Nava, Romano, Bottje, Asiamah, Abdel-Wareth y Lohakare. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).
*Correspondencia: Jayant Lohakare, jalohakarej@pvamu.edu
Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o afirmación que pueda hacer su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.
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