1. Introducción

La creciente popularidad y los años de cría selectiva de razas de perros de hocico corto han dado lugar a un aumento del número de perros braquicéfalos con morfología de confirmación extrema (1-4). Las mediciones conformacionales estandarizadas de la relación craneofacial, la relación de la anchura de los ojos, el índice del cráneo, la relación de la circunferencia del cuello y la relación de la longitud del cuello pueden ayudar a identificar a los perros afectados (4). Las razas braquicéfalas más extremas con los rasgos fenotípicos más exagerados son los bulldogs franceses e ingleses, los pugs (1-3, 5-8) y los Boston terriers (9). Las razas braquicefálicas extremas tienen 15 veces más probabilidades de presentar una reclamación al seguro debido a problemas relacionados con la braquicefalia, y la mayoría de los perros afectados reciben el diagnóstico antes de los 2 años de edad (9, 10). Sus cráneos congénitamente acortados y anchos provocan la compresión de los tejidos blandos de la vía aérea superior, que no se reducen en proporción a los cambios esqueléticos (1, 3, 11). Estos cambios en los tejidos blandos incluyen narinas estenóticas, un paladar blando alargado y engrosado, sáculos evertidos en el lado lateral de los pliegues vestibulares de la laringe, estrechamiento de la rima glótica y colapso de la laringe y la tráquea (2, 3, 12). La compresión de las fosas nasales conduce a una configuración anormal de los cornetes aberrantes rostral y los cornetes nasofaríngeos (cornetes caudales) que son aberrantes y sobresalen más allá de sus límites anatómicos normales, lo que resulta en la obstrucción del meato nasal y/o nasofaríngeo (1, 13, 14). La nasofaringe se estrecha aún más por un paladar blando desplazado dorsalmente debido a una lengua gruesa, que al mismo tiempo también cierra la orofaringe (15). El estrechamiento causado por los tejidos blandos da como resultado una obstrucción parcial o completa del flujo de aire a través de las vías respiratorias superiores, lo que lleva a un aumento de la resistencia de las vías respiratorias y, posteriormente, a una dificultad respiratoria grave, así como a problemas de termorregulación (2, 3, 16). Este trastorno relacionado con la conformación se conoce como Síndrome de Obstrucción Braquicéfala de las Vías Respiratorias (BOAS, por sus siglas en inglés) (3, 4, 11). Los signos clínicos típicos incluyen ronquidos, disnea inspiratoria, estridor, cianosis, apnea del sueño, intolerancia al ejercicio y al calor, e incluso episodios sincopales en animales más gravemente afectados. El aumento de la temperatura ambiente y la humedad, la excitación, el ejercicio y el estrés pueden empeorar estos signos (1, 5, 17).

El mecanismo más eficaz de eliminación de calor en los perros es la evaporación a través del jadeo y la respiración. El jadeo permite que grandes cantidades de aire entren en contacto con las membranas mucosas húmedas de los cornetes nasales, la cavidad oral y la lengua que proporcionan superficies de evaporación. Cuando se expone al ejercicio o a altas temperaturas ambientales, la ventilación se produce a través de la boca y la nariz, y la pérdida de calor se logra adicionalmente mediante el jadeo (18, 19). Sin embargo, incluso el jadeo puede volverse ineficiente durante el ejercicio, y cuando la humedad relativa aumenta (>80%), en estos entornos, la disipación de calor falla y el cuerpo comienza a acumular calor (18-23). Las temperaturas ambientales relativamente bajas (alrededor de 23 °C) pueden hacer que los mecanismos termorreguladores sean ineficaces incluso en perros no braquicéfalos que sufren de obesidad, problemas cardiovasculares o respiratorios (20, 22). En el estudio de Bruchim et al. (24), temperaturas de al menos 24,1 °C fueron suficientes para inducir lesiones relacionadas con el calor (HRI) en la mayoría de los perros incluidos en el estudio. Además, en el estudio de Hall et al. (25), la temperatura media que causó el HRI de esfuerzo fue tan baja como 16,5 °C.

En los perros mestizos, la resistencia nasal representa el 76,5% de la resistencia total al flujo de aire (26). La resistencia al flujo de las vías respiratorias superiores es mucho mayor en los perros braquicéfalos con fosas nasales estenóticas, conchas aberrantes, hipertrofia mucosa de los cornetes y puntos de contacto de la mucosa dentro de la cavidad nasal que en las razas no braquicéfalas y aumenta hasta el 80% (14, 27, 28). Debido al aumento de la resistencia durante la inspiración, que es similar a la de los humanos con obstrucción nasal secundaria a un defecto nasal complejo (29), los perros deben producir una presión intrapleural negativa más alta para superar el aumento de la resistencia (12, 30). El mayor esfuerzo para aumentar el volumen respiratorio impone una carga adicional a los músculos respiratorios, aumentando su trabajo y, por lo tanto, produciendo calor metabólico (31). Además, la disipación de calor por evaporación a través del jadeo se ve afectada en los perros braquicéfalos debido a la gran reducción de la superficie; Por lo tanto, las razas braquicéfalas son menos capaces de disipar eficazmente el calor durante el estrés térmico (16), que además se ve obstaculizado durante el ejercicio y puede provocar hipertermia (12, 20, 24). Un tercio de los perros braquicéfalos tienen problemas con la termorregulación (23, 32), y debido a sus capacidades termorreguladoras deterioradas, las razas braquicéfalas (bulldogs ingleses, bulldogs franceses, pugs) son 2,1 veces más susceptibles a la HRI, incluso cuando las temperaturas ambientales son relativamente bajas o con una actividad física o ejercicio relativamente bajo (33). Además, los perros braquicéfalos tienen un riesgo tres veces mayor de resultados fatales después de la HRI (20, 24, 25, 33).

El objetivo del tratamiento con BOAS es reducir la obstrucción de las vías respiratorias y, en consecuencia, mejorar la calidad de vida de los perros afectados (30). Esto se puede lograr mediante tratamiento quirúrgico, que comprende la corrección de las narinas estenóticas, el paladar blando alargado y engrosado, los sáculos laríngeos en casos seleccionados y la turbinectomía asistida por láser (LATE) (5, 30, 34-36). El objetivo de la corrección quirúrgica es reducir la resistencia de la vía aérea, lo que puede mejorar los signos clínicos a corto plazo y prevenir el empeoramiento o incluso revertir los cambios secundarios en los tejidos blandos (2, 12, 30, 37).

Hasta donde sabemos, no hay datos disponibles sobre cómo el tratamiento quirúrgico de BOAS afecta la regulación de la temperatura corporal en perros con BOAS.

En este sentido, nuestro estudio tuvo como objetivo evaluar la respuesta termorreguladora en bulldogs franceses, representantes de una raza braquicéfala extrema, expuestos a ejercicio dinámico en una cinta rodante antes y después del tratamiento quirúrgico del SAOA. Para ello, se realizó un seguimiento de su temperatura rectal (RT) antes, durante y en diferentes momentos después del cese del ejercicio en dos sesiones independientes, es decir, antes y después del tratamiento quirúrgico. Se planteó la hipótesis de que el aumento de la temperatura corporal de los bulldogs franceses durante el ejercicio sería menor después del procedimiento quirúrgico y que su temperatura corporal volvería a la normalidad en la recuperación en un tiempo más corto que antes de la cirugía.

2. Materiales y métodos

2.1. Animales de estudio

El estudio se llevó a cabo en la Clínica de Pequeños Animales de la Facultad de Veterinaria de la Universidad de Liubliana, Eslovenia, y en el Laboratorio de Fisiología de la Facultad de Deportes de la Universidad de Liubliana, Eslovenia, de 2021 a 2022. Se reclutaron catorce bulldogs franceses de propiedad privada, de los cuales 13 finalmente se incluyeron en el estudio. Un perro fue excluido porque no pudo completar la prueba de esfuerzo (TE). Los criterios de inclusión fueron que no existieran enfermedades sistémicas coexistentes, que los perros no hubieran sido tratados médicamente ni vacunados en el mes anterior, que estuvieran diagnosticados de SAO y que no hubieran tenido cirugía previa de la vía aérea superior. El diagnóstico de SAO se basó en los signos clínicos y el examen clínico y se confirmó con un examen endoscópico de las vías respiratorias superiores. Todos los perros incluidos en el estudio presentaban obstrucción severa de la vía aérea superior multicapa y fueron clasificados como BOAS+ (38). Se obtuvo el consentimiento informado formal por escrito de los propietarios antes de que los perros participaran en el estudio. Todos los procedimientos del estudio cumplieron con las regulaciones pertinentes del gobierno esloveno (Ley de Protección de los Animales, Boletín Oficial de la República de Eslovenia, Nº 43/2007). El estudio fue aprobado por la Comisión de Bienestar de Animales en Experimentos de la Facultad de Veterinaria de la Universidad de Liubliana, número de aprobación 18-3/2022-1.

Cada perro se sometió a dos ET independientes antes y después de la cirugía. Antes del inicio de la ET, se realizó un examen físico y se evaluó la puntuación de la condición corporal (BCS) mediante una tabla BCS de cinco puntos (39). El examen clínico realizado antes de la ET reveló ruidos respiratorios moderados a severos (estridor, estertor), aumento del esfuerzo respiratorio y respiración abdominal. Los propietarios completaron un cuestionario preguntando sobre los problemas respiratorios, la salud general y el estado físico del perro, que debían completarse dos veces: antes y seis (a nueve) meses después de la cirugía, cuando se aplicó la segunda configuración de ET. El cuestionario, con una puntuación de cinco puntos, fue adaptado de Erjavec et al. (36), calificando cada pregunta de 1 a 5 («1» significa que el signo clínico no estaba presente y «5» significa que el signo clínico siempre estuvo presente). El cuestionario se encuentra en el apéndice.

2.2. Prueba de esfuerzo

En condiciones controladas, la prueba de esfuerzo se realizó en el Laboratorio de Fisiología de la Facultad de Deportes de la Universidad de Liubliana. La temperatura ambiente estaba entre 20 y 24°C, y la humedad entre 33 y 65%. Para el ET, se utilizó una cinta de correr motorizada (Cosmed, h/p/cosmos sports, and medical GmbH, Nussdorf-Traunstein, Alemania). El protocolo de ejercicio fue adaptado de Riggs et al. (37).

La prueba se estandarizó para todos los perros y constó de dos partes sucesivas. Antes de comenzar el experimento, todos los perros se familiarizaron libremente con el entorno y los operadores durante 15 minutos. Antes del inicio de la ET (en el punto de medición t0), se midió la RT (T0) y la frecuencia cardíaca (FC) basales de cada perro. Todos los perros que participaron nunca antes habían caminado en una cinta de correr. El nivel de condición física de todos los perros en el estudio fue similar y se deterioró debido a BOAS. Todos los perros que participaron en ET estaban listos para caminar en una cinta de correr sin habituación previa. Uno de los examinadores condujo a los perros a la cinta de correr, donde fueron atados al examinador con una correa y un arnés. Los dueños se pararon frente a la cinta de correr para animar a los perros. El segundo examinador estaba en el panel de control de la cinta de correr en caso de que la cinta tuviera que detenerse rápidamente. En la primera parte, el perro tuvo que caminar durante 5 minutos a una velocidad de 2,5 km/h y una inclinación del 0%. A los 5 min, paramos la cinta para realizar las mediciones (t1) de RT y FC; Luego continuamos con la segunda parte. En la segunda parte, el perro caminó durante 5 minutos a una velocidad de 2,5 km/h y una inclinación del 5%. Inmediatamente después de finalizado el ejercicio (t2), se volvieron a medir la RT y la FC. Después de ET, los perros descansaron durante 30 minutos para recuperarse. En la recuperación, la RT y la FC se midieron 15 min (t3) y 30 min (t4) después del cese de la ET. En la Figura 1 se muestra el protocolo de prueba con la línea de tiempo que representa la ET y la recuperación.

Figura 1. El cronograma del protocolo de prueba; T0-T4 indican los puntos de medición en los que se midieron la temperatura rectal y la frecuencia cardíaca.

La FC se midió manualmente en la arteria femoral y la RT se midió con un termómetro digital (Microlife, Microlife AG, Widnau, Suiza).

La ET se detuvo inmediatamente si se notó agotamiento, dificultad para respirar o cianosis.

Se realizó el mismo protocolo de ET entre 6 y 9 meses después de la cirugía.

El mismo día, después de la realización de la ET, los perros se sometieron al tratamiento quirúrgico de BOAS. Antes de la cirugía, las vías aéreas superiores fueron examinadas por la misma persona con un endoscopio rígido y flexible bajo anestesia general, como lo describieron previamente Erjavec et al. (36). La confirmación de la BOAS y la evaluación de la gravedad de la obstrucción faringolaríngea se realizaron según lo descrito por Lilja-Maula et al. (38). Durante el procedimiento quirúrgico, la misma persona corrigió las narinas estenóticas y un paladar blando alargado y engrosado en todos los perros. Para las narinas estenóticas, se realizó una rinoplastia en cuña vertical (1) extirpando una porción del ala nasi con una hoja de bisturí n.º 11 y suturándola con material de sutura monofilamento absorbible sintético Glycomer 631 (Biosyn 4/0, Covidien, Dublín, Irlanda). El paladar blando alargado y engrosado se corrigió con una palatoplastia con colgajo plegado (40) en la que se extirpó una porción de la mucosa orofaríngea y el tejido blando subyacente con un dispositivo radioquirúrgico Surgitron Radiolase II (Ellman International, Inc., Hicksville, NY, Estados Unidos) y se suturó con suturas interrumpidas individuales utilizando material de sutura monofilamento absorbible sintético Glycomer 631 (Biosyn 4/0, Covidien, Dublín, Irlanda).

2.3. Análisis estadístico

Los datos fueron analizados con software comercial (IBM SPSS 28, Chicago, Illinois, Estados Unidos). Se realizó la prueba de Shapiro-Wilk para determinar la distribución de los datos. Los datos distribuidos normalmente se presentan como medias ± desviación estándar (DE), mientras que los no se distribuyen normalmente como mediana y rango intercuartílico (RIC – percentil 25 a 75), respectivamente.

Se calcularon las diferencias de la RT correspondiente entre el punto definido (t1-t4) y la línea de base (t0) y se expresaron como temperatura delta (ΔT), de la siguiente manera: ΔT1: T1-T0, ΔT2: T2-T0, ΔT3: T3-T0 ΔT4: T4-T0.

De acuerdo con la distribución de los datos, se utilizaron pruebas no paramétricas para evaluar las diferencias en la FC, ΔT y la suma de los conjuntos individuales de signos clínicos (respiratorios, gastrointestinales, trastornos del sueño e intolerancia al ejercicio), y pruebas paramétricas para evaluar las diferencias en la RT. En consecuencia, se utilizó el análisis de Friedman con comparaciones múltiples y ajustes de Bonferroni (FC) o un ANOVA de medidas repetidas con ajustes de Bonferroni (RT) para probar las diferencias estadísticamente significativas en la FC y RT entre los diferentes puntos de medición antes y después de la cirugía. En cada punto de medición, se utilizó una prueba de rangos con signo de Wilcoxon (FC, ΔT, la suma de los conjuntos individuales de signos clínicos) o una prueba t (RT) de muestra pareada para comparar los parámetros antes y después de la cirugía.

Se consideró estadísticamente significativo un valor de p ≤ 0,05.

3. Resultados

Las características basales de los perros evaluados se resumen en la Tabla 1.

Tabla 1. Características basales de los perros incluidos.

La prueba de esfuerzo tuvo que ser detenida antes de terminar el protocolo solo en un perro, en ambos escenarios, es decir, antes y después de la cirugía. Antes de la cirugía, la prueba tuvo que suspenderse después de 3 min de ET debido a dificultad para respirar y vómitos; después de la cirugía, la ET se detuvo 1 minuto después de la parte de inclinación debido al aumento del esfuerzo inspiratorio. Para este bulldog francés, las mediciones de FC y RT no se incluyeron en el análisis estadístico.

No se encontraron diferencias significativas en la RT basal, medida en el punto de tiempo t0 (T0) en perros antes y después de la cirugía. Al inicio de la TE y durante el ejercicio, la RT comenzó a aumentar en ambos entornos, es decir, antes y después de la cirugía, como se muestra en la Figura 2. En comparación con el valor basal, la RT aumentó significativamente en t1 (p = 0,006) y t2 (p = 0,001) antes de la cirugía. Después de la cirugía, el RT aumentó significativamente (p = 0,006) solo en t2 en comparación con t0. El valor absoluto de RT, medido tanto en t1 (p = 0,004) como en t2 (p < 0,001), fue significativamente menor después que antes del tratamiento quirúrgico (Figura 2). Al comparar los valores absolutos de RT en la recuperación (puntos de medición t3 y t4) antes y después de la cirugía, aunque se observó una tendencia de menor T3 y T4 después de la cirugía, no alcanzó significación estadística.

Figura 2. Temperatura rectal (°C) (media ± DE) antes del ejercicio (t0), durante la prueba de esfuerzo (t1, t2) y en la recuperación (t3, t4), antes (línea azul) y después de la cirugía (línea naranja) en bulldogs franceses (n = 13). *p ≤ 0,05, prueba t de muestra pareada.

Al comparar las diferencias de RT entre t1-t4 y t0 (ΔT) antes y después de la cirugía, se observó significativamente (p = 0,033) menor ΔT2 después del tratamiento quirúrgico (Tabla 2), de manera similar a como para los valores absolutos de RT.

Durante la ET, la FC aumentó en ambos ámbitos, es decir, antes y después de la cirugía, y fue significativamente mayor en los puntos t1 y t2 en comparación con el valor basal (t0) (Figura 3), pero volvió al valor basal poco después del cese del ejercicio, es decir, en los puntos t3 y t4. Antes de la cirugía, la FC aumentó significativamente en t1 (p = 0,030) y t2 (p = 0,001) en comparación con el valor basal (t0). Después de la cirugía, la FC también aumentó significativamente en t1 (p = 0,018) y t2 (p < 0,001) en comparación con el valor basal (t0). Sin embargo, la FC en los puntos t1 (p = 0,020) y t2 (p = 0,011) fue significativamente menor después del tratamiento quirúrgico (Figura 3). Del mismo modo, en cuanto a la RT en la recuperación, hubo una tendencia de menor FC después de la cirugía.

Figura 3. La frecuencia cardíaca antes (t0), durante el ejercicio (t1, t2) y en la recuperación (t3, t4) antes de la cirugía (cajas azules) y después de la cirugía (cajas naranjas) en bulldogs franceses (n = 13). Los datos se presentan como diagramas de caja. *p ≤ 0.05, prueba de rango con signo de Wilcoxon. Pulsaciones por minuto.

En el examen de las vías respiratorias superiores para evaluar la gravedad de la obstrucción faringolaríngea, 8/13 perros fueron clasificados como con obstrucción de grado 2 y 5/13 perros fueron clasificados como con obstrucción de grado 3.

El análisis de los cuestionarios de los propietarios (Tabla 3) mostró que la intolerancia al ejercicio y los problemas respiratorios eran los principales problemas de los perros antes de la cirugía, seguidos por los trastornos del sueño y gastrointestinales. De seis a nueve meses después de la cirugía, cuando los propietarios reevaluaron los signos clínicos, se observó una mejoría estadísticamente significativa en todos los signos clínicos, con la mayor mejoría en la tolerancia al ejercicio después de la cirugía.

Tabla 3. Los signos clínicos [mediana, rango intercuartílico [RIC]] fueron evaluados por los propietarios en el cuestionario «propietario» utilizando una escala de cinco puntos antes y después de la cirugía.

4. Discusión

El principal hallazgo de nuestro estudio es que la corrección quirúrgica de BOAS en bulldogs franceses tiene un impacto positivo en su perfil de temperatura corporal durante el ejercicio, lo que indica una mejor respuesta termorreguladora. Hasta donde sabemos, el presente estudio es el primero en comparar la respuesta termorreguladora, evaluada mediante la medición de la RT durante el ejercicio y en la recuperación de bulldogs franceses como representantes de razas extremadamente braquicéfalas antes y después del tratamiento quirúrgico de BOAS.

La prueba de esfuerzo (a intensidad submáxima o menor) en medicina veterinaria se ha descrito en cardiología canina en perros con cardiopatía congestiva y enfermedad de la válvula mitral para probar el efecto del tratamiento (41-44). En perros con BOAS, se han aplicado pruebas de esfuerzo en bulldogs ingleses, pugs y bulldogs franceses para evaluar la gravedad de BOAS (37, 38, 45-47). Sin embargo, en BOAS, la intensidad del ejercicio está muy por debajo de la submáxima: por ejemplo, la carga de trabajo utilizada en el estudio de Wall et al. (42) y en Mach et al. (47) se fijó muy por debajo de la submáxima, que se encuentra entre el 60 y el 80% de la FCmáx (es decir, la FC entre 180 y 240 lpm) (48). El protocolo de prueba de esfuerzo en BOAS fue diseñado para asegurar una carga de trabajo mínima induciendo un aumento del 40% en la FC en comparación con la FC en reposo (42, 47). En los bulldogs franceses diagnosticados con BOAS+ incluidos en nuestro estudio y que requirieron tratamiento quirúrgico, sus dueños informaron que los perros tenían problemas de intolerancia al ejercicio, ya que incluso una caminata de 10 minutos en el verano era un problema para ellos. Los signos clínicos confirmados en los pacientes con BOAS+ fueron ruidos respiratorios (estridor, estertor), aumento del esfuerzo respiratorio, respiración abdominal, intolerancia al ejercicio, sobrecalentamiento, regurgitación, vómitos y trastornos del sueño. De acuerdo con los informes de los propietarios y los hallazgos del examen clínico, se adaptó un protocolo de prueba de Riggs et al. (37), que utilizaron una prueba de caminata de 5 minutos y una prueba de trote de 3 minutos (37). En la ET del presente estudio, se consideraron las limitaciones respiratorias y termorreguladoras de los bulldogs franceses que participaron en el estudio utilizando una prueba de caminata de 5 minutos pero modificaron la segunda parte, es decir, la prueba de trote de 3 minutos a una prueba de caminata de 5 minutos con una inclinación del 5%. Como algunos de los perros incluidos en el presente estudio presentaban disnea moderada y no podían hacer ejercicio, es decir, no podían trotar con sus dueños, se consideró que el trote podría representar un riesgo para que los perros desarrollaran hipertermia y, por lo tanto, tendrían que ser excluidos del estudio. Durante la ET, la función de las vías respiratorias superiores de los perros fue desafiada, lo que resultó en respiración con la boca abierta y mostró un empeoramiento de los signos clínicos de BOAS previamente descritos, como ruidos respiratorios superiores más fuertes (estridor, estertor), disnea y taquipnea (19, 37), lo que implica que la intensidad del ejercicio fue suficiente para desafiar la respuesta termorreguladora. Además, el estado cardiorrespiratorio general de los perros incluidos era bastante bajo, como se desprende de su FC en reposo, la puntuación del cuestionario del propietario y el historial médico proporcionado por sus dueños. Dado que la RT en perros aumentó durante el ejercicio, lo que implica un aumento de la producción de calor, se cree que el protocolo era apropiado para inducir una respuesta termorreguladora medible. Además, tanto la RT como la FC aumentaron significativamente durante las pruebas. En la vida diaria, especialmente durante los meses de verano, cuando las temperaturas ambientales superan los 24 °C, alcanzando a menudo valores entre 30 °C y 40 °C, estos cambios inducidos por el ejercicio en la RT serían más pronunciados; Se cree que el efecto y los beneficios de la corrección quirúrgica de las vías respiratorias superiores serían correspondientemente más pronunciados.

El uso de cintas de correr motorizadas sin ningún período de familiarización puede hacer que los perros no estén dispuestos a caminar o correr en ellas (49). En el presente estudio, se observó que todos los perros participantes estaban dispuestos a caminar en la cinta de correr sin ningún período de familiarización, incluso si nunca antes habían caminado en una cinta de correr, aunque se sabe que los bulldogs franceses y otras razas braquicéfalas son perezosos a veces. Una razón puede ser que los dueños estuvieron presentes en el laboratorio durante la prueba de la cinta rodante y se pararon frente a sus perros mientras caminaban. Además, los dueños alentaban y motivaban constantemente a sus perros a caminar hacia ellos durante el ET. Resultados similares han sido descritos en otros estudios (40, 50). Además, la velocidad en este ET era relativamente baja, y los perros podían adaptarse fácilmente a ella.

El ejercicio puede inducir un aumento del 200% en la producción de calor corporal en perros sanos (31). Con la presencia de aberraciones anatómicas, como narinas estenóticas, conchas nasales aberrantes, mucosas hipertróficas, puntos de contacto de la mucosa y cartílagos laríngeos estenóticos que afectan las capacidades termorreguladoras normales, se espera que la producción de calor en perros braquicéfalos sea aún mayor; Por lo tanto, es necesario controlar la temperatura corporal durante las pruebas de esfuerzo en perros braquicéfalos (2, 3, 16, 20). En nuestro estudio, la RT de los bulldogs franceses antes de la cirugía aumentó significativamente durante la ET. El presente estudio mostró que el aumento medio de la RT en perros antes de la cirugía tras el final de la TE fue de 0,60 °C, lo que es coherente con el estudio de Aromaa et al. (46), en el que el aumento medio de la temperatura corporal tras el ejercicio submáximo en los bulldogs franceses también fue de 0,60 °C, aunque los perros de su estudio fueron sometidos a un ejercicio más intenso (1.000 m caminando o trotando). En el caso de los bulldogs ingleses, Lilja-Maula et al. (38) informaron del aumento medio de la temperatura corporal tras el final del ejercicio submáximo de 0,43 °C, y Mach et al. (47) informaron de que el aumento medio de la temperatura corporal después del ejercicio submáximo en los pugs fue de 0,5 °C.

Como era de esperar, la RT también aumentó en el segundo grupo de experimentos, es decir, después de la cirugía; sin embargo, el aumento de la RT fue significativamente menor. En comparación con el aumento de la RT antes de la cirugía (0,60 °C), el aumento medio después de la cirugía fue mucho menor, solo 0,30 °C, lo que indica un efecto beneficioso de la cirugía. El mismo efecto también se observó durante la recuperación. El objetivo de la cirugía correctiva BOAS es reducir la resistencia de las vías respiratorias (1). La ley de Poiseuille establece que una reducción del 50% del radio induce un aumento de 16 veces en la resistencia al flujo (2, 51). Por lo tanto, con el ensanchamiento del ala nasi y el acortamiento y adelgazamiento del paladar blando, la obstrucción de los tejidos blandos y, por lo tanto, la resistencia disminuyen. Debido a que el principal intercambio de calor durante el reposo ocurre en el revestimiento epitelial nasal de la concha nasal ventral, el ensanchamiento de las fosas nasales podría permitir que llegue más aire al epitelio (52), aumentando así el intercambio de calor por evaporación a pesar del área de evaporación anatómicamente más pequeña. Esto podría mejorar la termorregulación durante el descanso a temperaturas ambiente más altas y durante el sueño, lo que significa que los perros podrían enfriarse de manera más eficiente y recuperarse más rápido después de las actividades y durante los meses de verano. Cuando se expone al ejercicio o a altas temperaturas ambientales, la ventilación se produce a través de la boca y la nariz, y la pérdida de calor se logra adicionalmente mediante el jadeo (18, 19).

Durante el ejercicio, el aumento de la FC es el principal determinante del gasto cardíaco, el consumo de oxígeno y un índice de carga de trabajo cardiovascular (53, 54). De acuerdo con estudios previos realizados en perros braquicéfalos durante el ejercicio (38, 46, 47), el presente estudio también ha mostrado un aumento significativo de la FC durante la TE. Sin embargo, el aumento de la FC fue significativamente menor después de la cirugía que antes. Además, al final de la ET, la FC fue menor después que antes de la cirugía, lo que indica un efecto potencial de la corrección quirúrgica sobre las variables hemodinámicas que afectan el gasto cardíaco, la determinación del flujo sanguíneo e, indirectamente, el intercambio de calor. En consecuencia, se observó una dinámica similar de RT y FC durante el ejercicio, al menos en algunos puntos, aunque no se determinaron correlaciones estadísticas entre estos dos parámetros. Por último, las diferencias en el aumento de la FC inducido por el ejercicio antes y después de la cirugía implican un mayor consumo de oxígeno antes de la cirugía (55). Los mayores requerimientos de oxígeno en los perros antes de la cirugía son causados por el estrechamiento de los tejidos blandos de la vía aérea superior y la consiguiente obstrucción que crean, aumentando la resistencia al flujo de aire (2, 3), lo que implica una carga adicional en los músculos respiratorios que demandan más oxígeno. La intervención quirúrgica disminuye la obstrucción y la resistencia al flujo, aliviando los síntomas y disminuyendo el trabajo respiratorio (1). Además, la ventilación mejorada permite una respuesta termorreguladora más eficiente a través de la pérdida de calor por evaporación debido al aumento de la superficie de evaporación.

Algunos podrían argumentar que la disminución de la FC en el segundo escenario de los experimentos (es decir, después de la cirugía) podría deberse a que los perros ya estaban familiarizados con el ET y la cinta de correr y, por lo tanto, expuestos a menos ansiedad y estrés psicológico. Sin embargo, esta opción parece menos probable ya que, en primer lugar, han pasado de seis a nueve meses desde la primera prueba hasta la segunda prueba después de la cirugía y, en segundo lugar, y aún más significativamente, se encontraron cambios similares en la dinámica de la RT que no se ve afectada por el estrés psicológico como lo es la FC.

Durante las mediciones, los perros dejaron de hacer ejercicio, lo cual es una limitación del estudio. La medición de la FC se realizó de forma manual e intermitente, lo que podría responder a la objetividad y pertinencia del método utilizado. Un monitor de frecuencia cardíaca permitiría mediciones más objetivas y continuas de la FC; esto también es cierto para la evaluación RT. Sin embargo, dado que todos los perros fueron expuestos al mismo protocolo interrumpido, y el tiempo para ejecutar las mediciones manuales fue similar en todos los perros, el sesgo potencial del estudio se redujo sustancialmente. Tal vez también se podría evitar la interrupción del protocolo y minimizar el estrés midiendo la temperatura de la piel con un sensor infrarrojo de la piel (IR), como se describe en un estudio en caballos (56), pero este método no es una alternativa confiable para medir la respuesta termorreguladora porque no estima con precisión los cambios en la temperatura central corporal. Una alternativa a la medición no invasiva de la temperatura es la termografía infrarroja. Los termómetros infrarrojos sin contacto se pueden utilizar para medir la temperatura auricular y ocular. La temperatura auricular se puede utilizar para estimar la temperatura corporal central en perros sanos en condiciones controladas y temperaturas ambiente, pero se debe aplicar un factor de conversión a estas mediciones para obtener la estimación correcta (57, 58). La medición de la temperatura ocular con termómetros infrarrojos sin contacto puede subestimar la temperatura corporal en perros hipertérmicos (59). En consecuencia, se cree que la medición de la RT aplicada en el presente estudio podría considerarse como un indicador potencialmente fiable de la temperatura corporal central.

En el presente estudio se observó una tendencia similar de cambios en la RT y la FC durante la TE después de la cirugía. La termorregulación durante el ejercicio, además del ejercicio en sí, aumenta la FC, uno de los principales determinantes del gasto cardíaco (20, 53). Respectivamente, también se puede proponer la cirugía para aliviar el trabajo cardíaco, mejorando así los signos clínicos.

Los resultados del cuestionario mostraron que los signos clínicos previos a la cirugía, como problemas respiratorios, intolerancia al ejercicio, trastornos del sueño y síntomas gastrointestinales que los propietarios observaron en sus animales, fueron consistentes con los resultados de varios estudios previos (36, 60). Los principales problemas observados antes de la cirugía fueron la intolerancia al ejercicio y los problemas respiratorios. Después de la cirugía, los propietarios informaron mejoras en todas las categorías de signos clínicos. La mejora más significativa se observó en la tolerancia al ejercicio y los problemas respiratorios: los perros podían caminar más tiempo, soportaban más esfuerzo físico, requerían menos tiempo para recuperarse después de la actividad y mostraban menos esfuerzo respiratorio durante la actividad física. Los trastornos gastrointestinales y del sueño se resolvieron casi por completo después de la cirugía. Las mejoras observadas en los perros después de la cirugía muestran que la calidad de vida de estos perros ha mejorado. Además, la calidad de vida de los propietarios también ha mejorado: están menos preocupados por si su perro puede salir a pasear todos los días, cómo se recupera después de la actividad y cómo puede tolerar las temperaturas más altas en los meses de verano.

4.1. Limitaciones

Los autores reconocen varias limitaciones del estudio. En primer lugar, el tamaño de la muestra era bastante pequeño. Dado que todos los perros eran de la misma raza, y su masa corporal y aptitud cardiovascular eran bastante homogéneas, se cree que se incluyeron suficientes perros para un estudio piloto.

Otro problema es la medición manual e intermitente de la FC y la RT, durante la cual los perros dejaron de hacer ejercicio. Los perros solo estaban familiarizados con el entorno y los operadores antes de las pruebas iniciales, pero no con la cinta rodante, lo que también es una limitación del presente estudio.

5. Conclusión

Los resultados de nuestro estudio piloto han demostrado que el manejo quirúrgico para reducir el aumento de la obstrucción de la vía aérea superior en bulldogs franceses mejoró tanto el perfil de RT como el de FC durante diferentes momentos del ejercicio en cinta rodante y su recuperación, lo que implica una mejor termorregulación. En consecuencia, se debe aconsejar la cirugía a los propietarios de perros que presenten BOAS con signos clínicos prominentes; Se justifican más estudios, que incluyan un tamaño de muestra más grande y otras razas con braquicefalia extrema, para evaluar el efecto del tratamiento quirúrgico en razas braquicefálicas de manera más objetiva.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

Los estudios en animales fueron aprobados por la Comisión de Bienestar de Animales en Experimentos de la Facultad de Veterinaria de la Universidad de Liubliana, número de aprobación 18-3/2022-1. Todos los procedimientos se llevaron a cabo de conformidad con la Ley de Protección de los Animales de Eslovenia (Gaceta Oficial de la República de Eslovenia, 43/2007). Los estudios se llevaron a cabo de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.

Contribuciones de los autores

ŽŽ, ANS, HL, JV y VE contribuyeron a la conceptualización del estudio, la curación de datos y la redacción del manuscrito inicial y aprobaron la versión presentada del manuscrito. ŽŽ y VE coordinaron la conducción clínica (es decir, mediciones y cirugía) de la investigación. JV supervisó las pruebas de ejercicio. La ANS contribuyó al manejo de los datos y al análisis estadístico. NS revisó críticamente el manuscrito en busca de contenido fisiológico importante y análisis de datos. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión enviada.

Financiación

Esta investigación fue financiada por la Agencia Eslovena de Investigación (ARRS); programa No. P4-0053. Los financiadores no participaron en el diseño del estudio, la recopilación, el análisis y la interpretación de los datos, ni en la redacción del manuscrito.

Reconocimientos

Los autores agradecen a los dueños de perros por incluir a sus perros en el estudio.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1229687/full#supplementary-material

Referencias