Efectos biocidas de un procedimiento de limpieza con limpiadores veterinarios comunes
Efectos biocidas de un procedimiento de limpieza con limpiadores veterinarios comunes sobre la carga microbiana dentro de las capas exteriores caninas de trabajo
Erin B. Perry1* 
Dakota R. Discepolo1 
Stephen Y. Liang2 
Maurnice Scott1 Kyleigh Williamson3 
Kelly S. Bender3- 1Department of Animal Science Food and Nutrition, Southern Illinois University, Carbondale, IL, Estados Unidos
- 2Departamento de Medicina de Emergencia y División de Enfermedades Infecciosas, Departamento de Medicina, Facultad de Medicina de la Universidad de Washington, St. Louis, MO, Estados Unidos
- 3Escuela de Ciencias Biológicas, Programa de Microbiología, Southern Illinois University, Carbondale, IL, Estados Unidos
Introducción: El trabajo reciente que demuestra la reducción de la contaminación en aerosol a través de un procedimiento de limpieza con antisépticos veterinarios comunes ofrece una promesa con respecto a los problemas de salud asociados con la contaminación cruzada de los caninos de trabajo a los humanos. Si bien la reducción mecánica se puede lograr a través de un procedimiento de limpieza, se desconoce el impacto biocida en la flora dentro de la capa exterior.
Metodología: Este estudio evaluó el impacto biocida de los antisépticos en la comunidad bacteriana exterior del canino. Las toallas sin pelusa estaban saturadas con exfoliante de gluconato de clorhexidina al 2%, o exfoliante de povidona yodada al 7,5% diluido en una proporción de 1:4. Los tratamientos se rotaron a través de la cara dorsal de la perrera alojada Foxhounds (n = 30). Los hisopos estériles se recolectaron por triplicado antes y después de la limpieza, se almacenaron en solución Amies a 4 ° C, se colocaron en agar nutriente y se midió la reducción de las unidades formadoras de colonias (UFC) en ambos tratamientos. El análisis estadístico utilizando PROC GLM examinó los efectos del tratamiento (p ≤ 0,05). El análisis molecular del gen 16S rRNA se completó para 3 perros.
Resultados: Se midió la reducción de la UFC (p < 0,001) para ambos antisépticos. Los datos moleculares cualitativos indicaron que ambos antisépticos tuvieron un efecto biocida sobre la comunidad microbiana dominante en la capa exterior con taxones grampositivos formadores de esporas que predominaron después del tratamiento.
Conclusión: Las estrategias efectivas de limpieza que utilizan limpiadores veterinarios comunes deben investigarse e incorporarse más a fondo para salvaguardar la salud canina en el trabajo y prevenir la contaminación cruzada del personal humano.
1. Introducción
Las estrategias de limpieza en los centros de salud a menudo incluyen procedimientos de limpieza con detergentes y desinfectantes con actividad biocida para reducir la contaminación microbiana de las superficies de alto contacto y prevenir la transmisión de patógenos a los pacientes (2). A medida que la terapia asistida por animales para pacientes y personal de atención médica (HCP) se ha vuelto más común, la capa exterior de los caninos de trabajo representa una superficie única de fómites de alto contacto que no se comprende bien en la prevención de infecciones. Si bien las pautas de los expertos enfatizan la higiene de las manos antes y después de cada contacto con el animal y describen cómo preparar al animal antes de visitar un centro de atención médica (por ejemplo, bañarse con un champú suave e hipoalergénico si es maloliente o visiblemente sucio), faltan recomendaciones con respecto a la desinfección del pelaje del animal entre las interacciones con los pacientes y el HCP. Están surgiendo datos limitados con respecto a la eficacia de los procedimientos de limpieza que involucran perros de trabajo (incluidos los perros de terapia y de servicio) (1, 3). Sin embargo, la actividad biocida de estos métodos no ha sido bien caracterizada.
Fuera de la atención médica, los caninos que trabajan están frecuentemente expuestos a patógenos que pueden ser dañinos para el animal, su manejador humano y otras personas que el animal pueda encontrar. Por ejemplo, los caninos de desastres con frecuencia se despliegan en ambientes contaminados con altos niveles de coliformes fecales (4, 5), a menudo en el contexto de sistemas de alcantarillado comprometidos (6). El énfasis reciente en la descontaminación e higiene canina ha aumentado la conciencia del riesgo de contaminación cruzada para los humanos (1, 7, 8). Si bien se ha descrito la contaminación cruzada de canino a humano con agentes a base de aceite a pesar de los procedimientos de descontaminación estándar (8), el riesgo de contaminación cruzada microbiana no se ha caracterizado bien. Trabajos recientes que identifican la microbiota compartida de los caninos que cohabitan con los humanos sugieren que tal transferencia es probable (9). Se necesitan estrategias de descontaminación canina basadas en la evidencia para mitigar los contaminantes microbianos presentes en la capa exterior del canino de trabajo. Los procedimientos de baño comunes utilizados para la descontaminación canina requieren muchos recursos, son poco prácticos y pueden dañar la piel canina si se repiten con frecuencia (10, 11). Un procedimiento de limpieza simple y práctico sería útil para prevenir la transmisión fómita de patógenos desde la capa exterior canina a los humanos y su entorno.
2. Materiales y métodos
2.1. Recogida de animales e hisopos
La aprobación institucional de cuidado y uso de animales (# 19-031) se obtuvo de la Universidad del Sur de Illinois antes del inicio de este estudio. En este estudio se utilizaron caninos de trabajo (Foxhounds, n = 30) alojados en instalaciones similares de perreras al aire libre. Los participantes del estudio incluyeron hembras intactas (n = 10), machos intactos (n = 11) y machos castrados (n = 9). Todos los participantes se consideraron de peso «ideal» (BCS 4-5) y tenían entre 2 y 11 años de edad. Las vacunas de rutina, así como las medidas de prevención de parásitos internos y externos fueron actuales para todos los participantes del estudio.
Se utilizaron hisopos estériles con punta de algodón para la recolección de muestras. Los hisopos se recolectaron después de 30 s de tiempo de contacto utilizando rotación bidireccional continua mientras se seguía la dirección del crecimiento del pelaje. Los hisopos se recogieron por triplicado antes y después de la limpieza con uno de los dos antisépticos evaluados y almacenados en medios de transporte Amies (1 mM MgCl2 x 6 H2O, 1,5 mM KH2PO4, 8 mM Na2HPO4, 1 mM CaCl2, 2,7 mM KCl, 50 mM NaCl y 1 g de tioglicolato de sodio por L). Los hisopos no utilizados estaban saturados en H desionizado estéril2O (antes del almacenamiento en medios de transporte Amies) para servir como controles.
2.2. Procedimiento de limpieza
Toallas desechables sin pelusa (Davelen©; Derwood, Maryland) estaban saturados con exfoliante de gluconato de clorhexidina al 2% (CHX) o exfoliante de povidona yodada al 7,5% (PVD) diluido en agua estéril en una proporción de 1:4. La cara dorsal de cada canino se dividió en segmentos izquierdo y derecho y las toallitas de tratamiento giraron entre los lados izquierdo y derecho para cada perro (ver Figura 1).
Figura 1. Vista lateral del residuo de PVD que queda después de la limpieza del tratamiento.
Cada canino fue limpiado usando CHX en un lado y PVD en el otro, alternando lados (izquierda vs. derecha) con cada participante sucesivo. La limpieza con las toallas saturadas de desinfectante se aplicó desde el hombro hasta la cadera. Después de esta limpieza inicial, se aplicó una segunda de la misma manera utilizando una toalla saturada de agua para eliminar cualquier residuo de desinfectante.
2.3. Análisis bacteriano
La actividad biocida se midió cuantitativamente por el recuento de colonias (unidad formadora de colonias, UFC). El medio de transporte Amies de 0,1 ml de cada dispositivo de recolección y transporte de hisopos se inoculó en placas de agar nutriente (BD Difco™) utilizando la técnica de placa extendida. Para los hisopos que resultaron en demasiadas colonias para contar (TMTC), se realizaron diluciones seriadas hasta que se obtuvo un número estadísticamente significativo de colonias (30-300 UFC / ml). Se promediaron los recuentos finales de colonias para cada uno de los hisopos triplicados (incluidos los cálculos para las muestras diluidas).
Con el fin de capturar datos microbianos en profundidad, se enviaron colonias individuales aisladas de hisopos obtenidos antes y después del borrado de tres perros para la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) estándar dirigida al gen bacteriano 16S rRNA utilizando los cebadores universales 8F (5′-AGAGTTTGATCCTGGCTCAG-3′) y 1492R (5′-GGTTACCTTGTTACGACTT-3′) (12) y DreamTaq (ThermoFisher), según lo descrito por el proveedor. Los parámetros de ciclo de PCR consistieron en un paso inicial de lisis de materia colonia de 94 °C durante 10 min; seguido de 30 ciclos de 94°C durante 1 min, 50°C durante 1 min y 72°C durante 1 min; y terminando con un último paso de extensión final de 72°C durante 10 min. Después del análisis de electroforesis en gel de agarosa, se extrajeron amplicones en el rango de tamaño de ~ 1482 pb utilizando el kit de extracción en gel GeneJET (Thermo Scientific). El ADN purificado resultante se envió para la secuenciación comercial del ADN utilizando cebadores 515F (5′- GTGCCAGCMGCCGCGGTAA-3′) o U529R (5′- ACCGCGGCKGCTGGC), dirigidos a las regiones V3-V4 del gen 16S rRNA. Un total de 144 secuencias parciales del gen 16S rRNA se analizaron manualmente para determinar su pureza y se recortaron las secuencias de cebadores. A partir de este análisis inicial, se seleccionaron 138 secuencias recortadas (que oscilan entre ~ 400-750 pb) para el análisis BLASTn (13). Para cada secuencia analizada, se registró el impacto BLASTn con la mayor similitud de secuencia con un aislado nombrado.
2.4. Análisis estadístico
La entrada de datos se realizó utilizando Microsoft Excel (Microsoft Corporation, Redmond WA) y los datos se analizaron utilizando SAS, versión 9.4 (SAS Institute Inc., Cary, NC). La significancia para todas las variables de interés se estableció en p < 0,05. El efecto del tratamiento se evaluó utilizando un ANOVA bidireccional PROC GLM para identificar cambios en el recuento de UFC asociados con los recuentos de PRE (no tratados) versus POST (tratados) para cada limpiador utilizado. Se informan las medias y los rangos de los valores de UFC para los valores PRE y POST, incluido el porcentaje de reducción de los tratamientos.
3. Resultados
3.1. Cuantificación bacteriana
Debido a que los recuentos de UFC excedían el rango contable, se realizaron diluciones para obtener valores dentro del rango contable (30-300 UFC/ml) para todas las muestras de PRE y 7 hisopos POST del tratamiento con CHX (perro #7- los tres hisopos; perro #13- los tres hisopos; perro #30-un hisopo). No fue necesaria la dilución para los hisopos POST recolectados después de la limpieza de PVD. Los valores de UFC para muestras PRE variaron de 1,42 × 107 al 9,03 × 103 (media: 1,80 × 106), mientras que los valores de UFC para las muestras POST CHX y PVD variaron de 1 a 5,16 × 105 (promedio de 3.16 × 104) y de 6 a 113 (promedio de 32), respectivamente. La comparación global de los valores de PRE con los valores de POST fue altamente significativa (p < 0,0001), lo que indica la eficacia de los tratamientos. La reducción de CFU para PVD fue de -99.98%, mientras que la reducción de CFU para CHX fue ligeramente menor en -98.61%. Sin embargo, esta diferencia entre los tratamientos no fue significativamente diferente (p = 0,9192; Figura 2).
Figura 2. La comparación de la reducción media de la UFC para ambos tratamientos antisépticos (p = 0,9192).
3.2. Comunidades bacterianas identificadas
Se determinó una visión general de los taxones bacterianos presentes en la capa canina externa, así como de las especies resistentes a la actividad biocida de PVD y CHX wipe-down utilizando un enfoque molecular dirigido al gen bacteriano 16S rRNA en colonias obtenidas de los participantes caninos # 17, # 19 y # 21. Debido a la importante actividad biocida observada con los dos antisépticos estudiados, se obtuvieron pocas colonias de estas muestras (Figura 3).
Figura 3. Muestra sin diluir del hisopo #31 correspondiente al tratamiento PVD del canino #3 chapado en agar nutriente.
Solo 12 colonias por condición para cada uno de los tres caninos fueron sometidas a PCR dirigida al gen 16S rRNA y posterior secuenciación. Debido a la fuerte actividad biocida de CHX en el canino #21, se tuvo que realizar un recubrimiento adicional para obtener 12 colonias para el análisis del gen 16S rRNA. El análisis de secuencia en bruto del análisis de 138 secuencias (6 secuencias no eran de buena calidad y se eliminaron) se puede encontrar en Material suplementario. En la Figura 4 se presenta una descripción general de las órdenes detectadas en las muestras de hisopos para los tres perros.
Figura 4. Abundancia de secuencia relativa de órdenes bacterianas determinada a partir del análisis del gen 16S rRNA de unidades formadoras de colonias. PVD: 7,5% povidona yodada, CHX: clorhexidina al 2%, L: lado izquierdo, R: lado derecho.
Aunque se identificaron bacterias gramnegativas de la clase Gammaproteobacteria en muestras PRE de los tres caninos, tanto PVD como CHX eliminaron efectivamente estos taxones. En contraste, las muestras de limpieza de POST tanto para PVD como para CHX estuvieron dominadas por miembros de Bacillales formadores de esporas. Este orden se detectó en un porcentaje mucho menor de muestras PRE (7.4% para el participante #17, 12.5% para el participante #19 y no detectado para el participante #21; Figura 4 y Tabla 1).
Tabla 1. Asignación taxonómica de las secuencias de clones del gen 16S rRNA bacteriano más abundantes.
Para un análisis más específico de la abundancia relativa a nivel de género, se combinó el análisis de secuencia de muestras PRE y POST de perros seleccionados al azar (#17, #19 y #21) (Figura 5). Este análisis indicó que las muestras de PRE estaban dominadas por miembros del género gramnegativo Psychrobacter (~43.7% de abundancia relativa), una bacteria psicrotolerante (tolerante a la temperatura fría). No se identificaron géneros tradicionalmente patógenos en las muestras de PRE; Las secuencias de Staphylococcus detectadas estaban más estrechamente relacionadas con las especies de equorum (~15.5% de abundancia relativa; Figuras 4, 5 y Tabla 1). Las comunidades bacterianas identificadas en muestras de limpieza de POST PVD y CHX poseían perfiles similares en los que predominaban los formadores de esporas grampositivas (~80,6% de abundancia relativa de especies de Bacillus, Fictibacillus, Deinococcus, Domibacillus, Lysinibacillus, Paenibacillus, Priestia, Psychrobacillus, Sporosarcina y Virgibacillus; Figura 5). Las especies de Bacillus y Priestia detectadas no eran patógenas: thuringiensis, altitudinis y megaterium (Tabla 1). Solo una colonia de las muestras de limpieza POST CHX se relacionó con una especie gramnegativa (Rhodopseudomonas).
Figura 5. Abundancia de secuencia relativa combinada de géneros bacterianos determinada a partir del análisis del gen 16S rRNA de unidades formadoras de colonias. PVD: 7,5% povidona yodada, CHX: 2% clorhexidina, (–): gramnegativa, (+): grampositiva.
4. Discusión
Un simple procedimiento de limpieza desinfectante utilizando toallas saturadas con exfoliante de gluconato de clorhexidina al 2% o exfoliante de povidona yodada al 7,5% mostró una actividad biocida significativa contra las bacterias presentes en la capa exterior de los caninos de trabajo, lo que resultó en una reducción del 99,98 y 98,61% en la UFC, respectivamente (Figura 2). La caracterización molecular de un subconjunto más pequeño de muestras demostró cambios en la composición de la comunidad bacteriana después de la limpieza con CHX o PVD. No se identificaron bacterias patógenas. Estos hallazgos sugieren que los procedimientos de limpieza que utilizan CHX o PVD son efectivos para reducir la carga microbiana y ejercer presión de selección sobre la flora bacteriana residente presente en la capa exterior canina.
Si bien se realizó un análisis limitado de la comunidad microbiana presente en la capa externa de tres caninos, el microbioma seleccionado para un análisis adicional antes de la limpieza del desinfectante estuvo dominado por especies de Psychrobacter (Figura 5; Tabla 1). Las Psychrobacter son bacterias gramnegativas psicrófilas o pyschrotolerantes (amantes del frío o tolerantes al frío) asociadas con una amplia gama de animales, así como con ambientes terrestres y marinos. Recientemente se han detectado especies de Psychrobacter entre los microbiomas caninos orales (14), conjuntivas (15) y cutáneos (16). Las especies dentro de este género rara vez causan enfermedades (17) y probablemente fueron seleccionadas debido a la temporada de invierno en la que se recolectaron las muestras. También debe tenerse en cuenta que los hisopos se almacenaron a 4 ° C después de la recolección.
Otro género de interés detectado en muestras obtenidas antes de la limpieza del desinfectante fue Staphylococcus (Figura 5). Sin embargo, ninguna de estas colonias estaba estrechamente relacionada con especies patógenas de Staphylococcus (Tabla 1). La mayoría de las secuencias de Staphylococcus estaban más estrechamente relacionadas con las especies de equorum, que se han aislado de perros perdigueros de Labrador sanos (18). Los resultados cualitativos de las muestras previas a la limpieza sugieren que los caninos poseían microbiomas de capa externa similares, probablemente un reflejo de una cohorte de estudio ambientalmente homogénea.
Las muestras obtenidas después de la limpieza del desinfectante fueron dominadas por los géneros grampositivos no patógenos aerobios/facultativos formadores de esporas de Bacillus, Paenibacillus, Priestia y Sporosarcina (Figura 5; Tabla 1). Específicamente, Priestia (formalmente Bacillus) megaterium y Sporosarcina globispora fueron dos especies detectadas que se encuentran comúnmente en el medio ambiente (19). Si bien se ha informado que la PVD es más esporicida que la CHX (20), estos estudios se centraron en la formación de esporas en Bacillus subtilis. No se detectaron UFC relacionadas con las especies gramnegativas de Psychrobacter identificadas en las muestras previas a la limpieza en las muestras tratadas con PVD o CHX (Figura 5). Sin embargo, el diseño de nuestro estudio proporcionó solo una instantánea del microbioma de la capa externa y no pudo determinar si las especies bacterianas fueron atacadas diferencialmente por PVD y CHX wipe-down. Es necesario un análisis más exhaustivo de la comunidad microbiana para determinar el espectro bactericida de cada desinfectante sobre la flora presente en la capa exterior canina.
Las implicaciones de este trabajo para la comunidad canina trabajadora son significativas. Los beneficios de trabajar con caninos en muchas disciplinas están bien documentados, incluso en entornos de atención médica (21, 22). Sin embargo, el potencial de contaminación cruzada microbiana de perro a humano sigue siendo una preocupación importante en la prevención de infecciones y se necesitan procedimientos de descontaminación e higiene canina basados en la evidencia. Los perros de terapia, los perros de servicio, los perros encargados de hacer cumplir la ley y los perros de desastre con frecuencia tienen la tarea de trabajar y que resulta en un alto grado de contacto con el medio ambiente, lo que puede conducir a la contaminación cruzada humana con la flora canina y ambiental. Trabajos anteriores han demostrado que un simple procedimiento de limpieza utilizando CHX es eficaz para reducir la contaminación de la capa exterior con contaminantes en aerosol (1). Trabajos más recientes investigaron la eficacia potencial de CHX como un descontaminante de limpieza para equipos caninos con un éxito significativo utilizando sustitutos virales (23).
Este trabajo demuestra claramente una reducción beneficiosa en la carga microbiana del pelaje canino después de un procedimiento simple de limpieza. Los perros alojados en perreras se utilizaron en este estudio para identificar los beneficios potenciales en perros con exposición al aire libre. Los estudios futuros deben incorporar caninos de trabajo hospitalarios para evaluar los impactos en los microbios típicamente presentes en un entorno hospitalario. Además, los perros de diferentes razas con diferentes tipos de pelaje deben ser evaluados para detectar posibles diferencias debido a la morfología del pelaje.
5. Limitaciones del estudio
La interrupción debido a la pandemia de COVID 19 resultó en la falta de acceso a una población de estudio más grande debido a las limitaciones de viaje para los técnicos del estudio. El trabajo futuro debe incluir razas comúnmente utilizadas en disciplinas de trabajo, incluidos los perros de servicio y terapia. Además, el trabajo futuro debe incluir análisis microbianos de varias regiones anatómicas para capturar una imagen más completa de todo el entorno dérmico y los impactos asociados con el baño.
Declaración de disponibilidad de datos
Los conjuntos de datos presentados en este estudio se pueden encontrar en repositorios en línea. Los nombres del repositorio o repositorios y los números de acceso se pueden encontrar a continuación: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/; OR174799 – OR174935.
Declaración ética
El estudio en animales fue revisado y aprobado por el Comité Institucional de Uso y Cuidado de Animales de la Universidad del Sur de Illinois. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.
Contribuciones del autor
EP supervisó el diseño del estudio, la ejecución del estudio, la recopilación de datos, el análisis de datos, la redacción de manuscritos y la revisión. DD, KW y KB contribuyeron al diseño del estudio, la ejecución del estudio, la recopilación de datos, el análisis de datos, la redacción de manuscritos y la revisión. SL contribuyó al diseño del estudio, al análisis de datos, a la redacción de manuscritos y a la revisión. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.
Financiación
El trabajo de EP es apoyado en parte por la subvención # 0297-A del American Kennel Club-Canine Health Foundation. Además, SL recibió apoyo a través de la Fundación para el Hospital Barnes-Jewish y el Instituto de Ciencias Clínicas y Traslacionales de la Universidad de Washington, que es, en parte, apoyado por el NIH / Centro Nacional para el Avance de las Ciencias Traslacionales (NCATS), programa de Premio de Ciencia Clínica y Traslacional (CTSA) (UL1TR002345). El trabajo de DD es apoyado por la Diversifying Higher Education Faculty in Illinois Fellowship. Otro apoyo para este proyecto fue proporcionado por la Universidad del Sur de Illinois, Facultad de Ciencias Agrícolas, de la Vida y Físicas.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
Material complementario
El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1219249/full#supplementary-material
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Palabras clave: canino, descontaminación, limpieza, biocida, antimicrobiano
Cita: Perry EB, Discepolo DR, Liang SY, Scott M, Williamson K y Bender KS (2023) Efectos biocidas de un procedimiento de limpieza utilizando limpiadores veterinarios comunes sobre la carga microbiana dentro de las capas exteriores caninas de trabajo. Frente. Vet. Sci. 10:1219249. doi: 10.3389/fvets.2023.1219249
Editado por:
Katarina Nenadović, Universidad de Belgrado, Serbia
Revisado por:
Ana Cláudia Coelho, Universidad de Trás-os-Montes y Alto Douro, Portugal
Piera Anna Martino, Universidad de Milán, Italia
Derechos de autor © 2023 Perry, Discepolo, Liang, Scott, Williamson y Bender. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons (CC BY).
*Correspondencia: Erin B. Perry, Erin.perry@siu.edu
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