La relación humano-animal (HAR) es un determinante importante del bienestar animal (1-3). Numerosos estudios han demostrado los efectos perjudiciales de un HAR negativo en el bienestar animal y humano, es decir, la productividad, el compañerismo y la salud (4). Un HAR negativo puede afectar el bienestar animal con consecuencias negativas en la productividad, la salud y el bienestar del animal, principalmente a través del miedo como mecanismo subyacente (1, 5). En comparación, los beneficios de un HAR positivo para el bienestar animal son poco conocidos y apreciados. Los animales domésticos a menudo buscan y disfrutan interactuando con los humanos, más allá de depender de los humanos para alimentarse (6-9). Los animales pueden percibir la interacción con los humanos per se como gratificante (5, 10, 11).

Esta revisión recopila el conocimiento reciente de los beneficios de bienestar para los animales de interactuar positivamente con los humanos y proporciona recomendaciones para evaluar y utilizar una RA positiva. Nos enfocamos en el HAR desde la perspectiva del animal no humano (en lo sucesivo denominado «animal») a menos que se indique lo contrario. Para el HAR desde la perspectiva humana, remitimos a los lectores a otras revisiones (5, 12, 13). Restringimos el alcance de este artículo a especies domesticadas, principalmente animales de granja y de compañía, porque han sido (y siguen siendo) seleccionados durante miles de años con una gran influencia en su respuesta a los humanos (9, 14), y la mayoría de los animales domésticos experimentan interacciones frecuentes con los humanos. No obstante, los animales de otras especies también pueden desarrollar relaciones positivas con los humanos, por ejemplo, los animales mantenidos en zoológicos (1, 15, 16) o laboratorios (17, 18), por lo que se incluyen ejemplos sobre estas especies cuando es relevante.

Mecanismos para la formación de un HAR positivo

Definiciones

Un HAR positivo puede definirse conceptualmente basado en una percepción positiva por parte del animal del ser humano. Debido a que la percepción es difícil de evaluar en la práctica, un HAR positivo se puede definir operacionalmente en el sentido de que el animal muestra un enfoque voluntario y proximidad espacial (búsqueda) y signos de anticipación, placer, relajación u otros indicadores de una experiencia gratificante que surge de la interacción con el humano. El miedo a los humanos impide una percepción positiva de los humanos, pero el miedo bajo o nulo no es en sí mismo una condición suficiente. Un HAR positivo trae resultados beneficiosos de bienestar a corto plazo [por ejemplo, emociones positivas (19)] y a largo plazo [por ejemplo, resistencia al estrés (20)] para el animal cuando o después de interactuar con el humano (consulte la sección Implicaciones para la práctica).

Habituación

Las HAR se mencionan con mayor frecuencia en el contexto del miedo a los humanos (21), aunque las HAR positivas han recibido una mayor atención recientemente (1-3, 22, 23). Esto cuestiona si un HAR positivo puede entenderse, como para el HAR negativo, únicamente como consecuencia de una reducción en la respuesta de miedo a los humanos o una ausencia de miedo. Cuando un estímulo no es familiar, el miedo suele ser la respuesta predeterminada. El miedo a los humanos puede reducirse a través de la habituación, definida como una reducción en la respuesta resultante de la exposición repetida a un estímulo (24). Aunque puede reducir el miedo a los humanos al conducir a una respuesta neutral, la habituación es insuficiente para alcanzar un HAR. Este proceso de aprendizaje no asociativo puede ocurrir por exposición directa, pero también puede ser facilitado o inhibido por el aprendizaje social o la transmisión de la madre u otros animales (25, 26).

Interacciones vs. Relación

La formación de una relación es un proceso progresivo, reforzado por interacciones posteriores. Esto resalta la diferencia entre una interacción y una relación basada en un evento único vs. múltiple entre dos individuos, respectivamente (27), con una relación que se desarrolla sobre la base de que los animales son capaces de memorizar y predecir futuras interacciones con humanos (28, 29). Nos centramos en la relación en lugar de las interacciones porque el HAR es más relevante para el bienestar debido a su naturaleza duradera e integradora (es decir, que comprende interacciones pasadas, presentes y prediciendo las futuras). Por supuesto, existe un vínculo entre las interacciones y la relación resultante. En particular, la formación de un HAR positivo puede verse comprometida por interacciones negativas, incluso cuando la ocurrencia de interacciones positivas supera con creces las interacciones negativas (30). Sin embargo, un HAR fuerte o de alta calidad puede soportar la desviación de las interacciones positivas o ser más resistente a los eventos aversivos (31, 32). El momento en que se forma una relación sigue siendo difícil de determinar, pero se puede definir como el momento en que el animal forma expectativas de su interacción con los humanos.

Aprendizaje asociativo

El aprendizaje asociativo puede acelerar la formación de una relación, al asociar al animal a los humanos con aspectos positivos, ya sea a través del condicionamiento clásico (la presencia humana misma o su asociación concurrente con un evento positivo) o el condicionamiento operante (interactuar con el humano conduce a consecuencias positivas). Se puede establecer un HAR positivo por contacto humano que es inherentemente gratificante, como a través de caricias o cepillado [perro (33), ovejas (6, 7), ganado (11, 34, 35), cerdo (36, 37)] o interacciones de juego [perro (38), gato (39)]. Sin embargo, no todos los individuos reaccionan de la misma manera a las supuestas interacciones positivas. Por ejemplo, las interacciones previas afectan la forma en que los animales percibían el contacto humano [cerdo (32, 40)], apoyando un papel para la ontogenia. Además, los animales de diferentes orígenes genéticos también pueden percibir las caricias de los humanos de manera diferente [perro (9), ovejas (41)], apoyando un papel para la filogenia. El papel de los posibles factores moduladores, como las diferencias individuales (por ejemplo, la personalidad) y los estados afectivos, debe investigarse más a fondo. Cabe señalar que un HAR positivo no puede explicarse simplemente por los alimentos u otros recursos proporcionados por los seres humanos, aunque los alimentos pueden facilitar el desarrollo de un HAR positivo [oveja (7), vaca (42), cerdo (8), gato (39)].

Vinculación

Además de los procesos de aprendizaje asociativo, se han propuesto una serie de fenómenos para explicar la formación de un RA positivo, en particular aspectos relevantes para el vínculo social y constructos relacionados. La familiaridad con un ser humano no equivale necesariamente a una RA positiva, aunque puede ser propicia para ella, dado que la exposición repetida no aversiva puede facilitar la evaluación positiva [efecto «la mera exposición» (43)]. La teoría del apego ha sido utilizada en el contexto del HAR (26), originada en el estudio de las relaciones infante-padres y definida como un vínculo afectivo que une a los individuos en el espacio y perdura en el tiempo (44). Sin ningún refuerzo obvio, y debido a que los animales necesitan sentirse seguros y tener una base desde la cual puedan explorar su mundo, el apego puede ocurrir con individuos familiares como la madre, compañeros, otros congéneres e incluso individuos de otras especies como los humanos (26). Estos animales se calman rápidamente después de un corto período de aislamiento social cuando están en presencia de un humano familiar [perro (33, 45), gato (46), cordero criado a mano (26, 47), cerdo (48)]. El proceso de socialización (49, 50) también puede desempeñar un papel en el contexto de la HAR, a través del aprendizaje de cómo comportarse con los demás. De hecho, una relación exitosa abarca tanto la intención del animal y el humano de interactuar, como las habilidades sociales competentes basadas en habilidades sociocognitivas y comunicativas (ver otras contribuciones en este número especial).

Evaluación de una relación positiva entre humanos y animales

El HAR se puede observar a través de observaciones de interacciones espontáneas (es decir, sin interferencia) o a través de situaciones evocadas por estímulos y pruebas que investigan el HAR de una manera más sistemática.

Indicadores

Una serie de cambios biológicos pueden ocurrir antes, durante y / o después de las interacciones con los seres humanos (Tabla 1). La mayoría de estos indicadores se basan en características de las interacciones, reflejando indirectamente el HAR. Algunos indicadores pueden distinguir diferentes cualidades de la relación (por ejemplo, evaluar qué animales tienen una mejor relación que otros), pero generalmente es difícil establecer un umbral donde comienza un HAR positivo, aparte de algunos indicadores que reflejan claramente un HAR. La evaluación de un HAR positivo requiere un análisis holístico, dado que varios indicadores deben considerarse juntos para una comprensión completa. Se requiere cuidado al evaluar un HAR positivo porque, por ejemplo, la motivación para interactuar con los humanos puede en ese momento estar en conflicto con otras motivaciones, y algunos indicadores de un HAR positivo son específicos de la especie.

Cambios de comportamiento

Describimos aquí en un orden cronológico típico los cambios de comportamiento asociados con un HAR positivo y su especificidad a un HAR positivo.

El animal puede mostrar signos de anticipación antes de que la interacción tenga lugar en los casos en que la interacción humana es predecible o las señales ambientales señalan la llegada de un humano. Estos podrían considerarse signos «apetitivos», como el ritmo, las vocalizaciones o el aumento de las transiciones de comportamiento (83). Por ejemplo, los delfines nariz de botella cautivos anticiparon interacciones con humanos, a través de una mayor mirada superficial y saltos de espionaje, y estos comportamientos anticipatorios se correlacionaron con su nivel posterior de participación en la interacción (84). Sin embargo, estas señales anticipatorias pueden ser indicadores ambiguos, ya que los estados indicativos de positivo (excitación) o negativo (frustración, por ejemplo, si el retraso es demasiado largo) dependiendo de la situación (83).

La primera reacción de un animal a la llegada de un humano a su entorno es una respuesta de orientación. El animal típicamente dirige su atención hacia el humano, posiblemente usando varios sentidos además de la visión. La respuesta de orientación indica que el animal nota la presencia del humano, pero no es en sí mismo un indicador de la calidad del HAR debido a sus posibles motivaciones subyacentes ambiguas que reflejan un estado positivo (por ejemplo, interés) o negativo (por ejemplo, vigilancia). Sin embargo, la postura o el movimiento de la cabeza, las orejas y el cuerpo y los comportamientos que lo acompañan pueden ayudar a distinguir al menos entre un HAR negativo y un HAR neutral a positivo; Por ejemplo, en el ganado, la cabeza permanece en posición normal y las orejas no se erigen o incluso cuelgan sueltas mientras se mira hacia la persona y se continúa rumiando.

Una vez que el humano entra en el entorno del animal, la latencia para acercarse, en forma de comportamiento de búsqueda voluntaria del animal, es generalmente un indicador de un HAR positivo y / o curiosidad. El enfoque es específico del contexto (por ejemplo, la novedad de la situación y el estímulo) y específico de la especie y, por lo tanto, debe usarse con otros indicadores. Sin embargo, la falta de enfoque no excluye un HAR positivo, sino que puede indicar una baja motivación para la interacción (física) en este momento (68); Esto explica especialmente las situaciones en el entorno del hogar donde pueden ocurrir muchas distracciones o motivaciones competitivas (por ejemplo, alimentarse, descansar). En muchos casos, la proximidad espacial también es un indicador sensible de un RA positivo, por ejemplo, reflejado por la duración del tiempo que se pasa cerca de un ser humano (30, 51).

El número o la duración de las interacciones iniciadas por el animal se utiliza a menudo como un indicador de la calidad de la HAR. Aunque es una métrica cuantificable, no refleja necesariamente la relación porque el animal puede modular la interacción con el humano de acuerdo con sus necesidades; Por ejemplo, el animal puede querer interactuar más si está angustiado, puede no haber interactuado durante algún tiempo o, por el contrario, puede no estar interesado en ese momento en interactuar (68). En este sentido, se requiere más investigación sobre indicadores refinados de interacciones (85), como el estudio de la complementariedad, reciprocidad y sincronía de los intercambios de comportamiento que han demostrado ser importantes en la calidad de las interacciones entre padres e hijos (70). Por ejemplo, se ha demostrado que la sincronía conductual está relacionada con la afiliación en humanos (86), y se ha observado sincronía locomotora entre perros y sus dueños (69). Además, los perros con niveles iniciales de oxitocina más bajos recibieron más caricias de su dueño (87), lo que demuestra la interacción dinámica de la HAR.

El tipo de comportamientos y la postura corporal mostrada durante el acercamiento y el contacto con los humanos, que reflejan el nivel de participación del animal en la interacción, pueden proporcionar información sobre la percepción y la motivación del animal. En particular, los comportamientos de solicitación, como las posturas de solicitud de aseo específicas de la especie y otros tipos de solicitud física para el contacto, como tocar, empujar, arañar al humano con la pata o vocalizaciones, son indicadores de la motivación del animal para participar y pueden interpretarse como signos claros de una percepción positiva del humano. Los animales también pueden exponer áreas corporales donde desean ser acariciados, por ejemplo, el área del cuello ventral en el ganado (35, 52), el área abdominal en cerdos (37) o la espalda en lugar de la región de la cabeza en perros (65). Estos tipos de respuestas conductuales, que exponen una región corporal a menudo vulnerable, pueden interpretarse como que implican un nivel de confianza que refleja un HAR positivo, aunque algunos comportamientos como acostarse con el vientre expuesto también pueden indicar sumisión en perros, por ejemplo, y por lo tanto no necesariamente indican un HAR positivo. En la mayoría de los casos, estos comportamientos son similares a los que se muestran durante las interacciones sociopositivas intraespecíficas, aunque hay algunos comportamientos específicos entre especies [por ejemplo, perro vs. lobo (88)].

La respuesta del animal en presencia del humano es obviamente un indicador clave de un RA positivo. La falta de respuesta de evitación a los humanos suele ser indicativa de un bajo miedo a los humanos (22). Los cambios o posiciones de la posición de las orejas (hacia adelante vs. hacia los lados o hacia atrás, o erigidos vs. colgantes) se han utilizado para interpretar la valencia del contacto humano [ovejas (53, 54), vacas (52, 55, 56), perros (57), caballos (58)], y trabajos recientes investigaron cambios más sutiles en la expresión facial [gato (60), loro (61)]. El movimiento de la cola en los perros a menudo se cita como un indicador de disfrute, pero puede ser un signo de excitación en lugar de una valencia específicamente positiva (59). En algunas especies, algunas vocalizaciones a menudo se asocian con interacciones positivas, por ejemplo, ronroneos en gatos (46). Una rápida reducción de las vocalizaciones de socorro y una mayor proximidad hacia los humanos también pueden interpretarse como una percepción positiva de la presencia humana [cabra (75, 76), ovejas criadas a mano (47, 51)]. Los comportamientos redirigidos o de desplazamiento [p. ej., en perros que bostezan, lamen los labios o el hocico, y miran hacia otro lado o hacia el techo (89)] pueden ser indicadores negativos, lo que refleja una renuencia a interactuar o motivaciones conflictivas. Del mismo modo, los cerdos que estaban acostumbrados a acariciar o rascarse expresaron vocalizaciones más agudas cuando el manejador no proporcionó un contacto táctil suave, lo que los autores interpretaron como indicadores de estrés posiblemente como resultado de la frustración debido al hecho de que los lechones previamente manipulados esperaban un contacto humano positivo (90).

Finalmente, la evaluación cualitativa del comportamiento en la que los observadores humanos clasifican la expresión corporal de los animales utilizando descriptores de palabras (91) parece prometedora como un enfoque holístico para diferenciar HAR (62).

Los cambios de comportamiento para evaluar un HAR positivo pueden ser específicos de la especie, el individuo y el contexto (consulte la sección Implicaciones para la práctica). En particular, la forma en que el humano y el animal inician el contacto o interactúan aparecen como moduladores importantes de estos cambios [cerdo (92), perro (65, 66, 78, 87)].

Cambios fisiológicos

Además de los cambios de comportamiento, los estudios también han demostrado una amplia gama de cambios fisiológicos relacionados con las interacciones entre humanos y animales (93).

La oxitocina, en particular, ha atraído mucha atención por su vínculo con los procesos sociales. Las interacciones positivas, en particular con humanos conocidos, generalmente aumentan la concentración de oxitocina [revisado en (77)]. Sin embargo, la relación entre el HAR positivo y los cambios en las concentraciones de oxitocina es compleja y no se comprende completamente [perro (66, 67, 79, 87); ovejas (94); especies domésticas (77); ganado lechero, cerdo, cabra (95)].

La concentración de cortisol también cambia después de interacciones positivas, con la dirección del cambio reflejando la excitación [perro (79)] o, por el contrario, la relajación [perro (66)], y el cambio en la concentración de cortisol depende del tiempo y el contexto.

Las medidas de frecuencia cardíaca y variabilidad de la frecuencia cardíaca proporcionan información dinámica sobre la activación de la respuesta autonómica. En general, los estudios muestran una frecuencia cardíaca reducida y un aumento en las medidas de activación parasimpática (por ejemplo, alta frecuencia o mayor raíz cuadrática media de diferencias sucesivas) durante o después de interactuar positivamente con un humano [oveja (54); perro (78, 79)], en parte dependiente de la región corporal del aseo [caballo (96); vaca (52)] o el tipo de interacciones (97).

Finalmente, la participación de otros cambios fisiológicos, especialmente neurotransmisores como los opioides y la dopamina y parámetros inmunes, como la inmunoglobulina-A, requieren más investigación. De hecho, las interacciones positivas inducen una serie de cambios fisiológicos e inmunes tanto en humanos como en animales (93), y los enfoques -ómicos [por ejemplo, transcriptómica, proteómica, metabolómica (98)] podrían ser útiles para descifrar las vías biológicas moduladas por HAR positivo y sus efectos sobre la salud. Por ejemplo, los conejos que recibieron contacto humano positivo regular mostraron una menor incidencia de aterosclerosis (99). Los pollos manipulados con cuidado tuvieron una mayor respuesta inmune y resistencia a la enfermedad (100), y el mero contacto visual regular con humanos aumentó la respuesta de anticuerpos a la vacuna contra la enfermedad de Newcastle y redujo la proporción de heterófilos a linfocitos después de la captura y la restricción más adelante en la vida (101).

Efectos cognitivos y neurobiológicos

Pocos estudios se han centrado en los cambios cognitivos y neurobiológicos inducidos por una RA positiva. Las tareas de sesgo cognitivo han sido recientemente populares como una evaluación indirecta de los estados emocionales mediante el estudio de los cambios cognitivos relacionados con el afecto (102). En ratas, las cosquillas de un humano inducen un juicio más positivo de las señales ambiguas, lo que sugiere que induce un estado emocional positivo (80). Del mismo modo, los lechones que experimentaron contacto humano positivo juzgaron las señales ambiguas de manera más positiva (40). Por el contrario, los perros muestran un juicio más negativo de las señales ambiguas después de quedarse solos (103). Si un HAR positivo conduce a estados emocionales positivos requiere más investigación.

Otros enfoques se han basado en la memoria del animal de los humanos. Los cerdos pueden recordar interacciones positivas con humanos durante al menos 5 semanas (32). Los caballos que fueron entrenados usando entrenamiento de refuerzo positivo con interacciones humanas positivas recordaron al humano 6 meses después y pasaron más tiempo cerca del humano familiar (63). Las ovejas pueden ser entrenadas para discriminar ovejas y rostros humanos (104) y recordar esos rostros durante más de 2 años (28), y las ovejas también reconocen a su cuidador familiar sin ningún entrenamiento previo (64). Estos hallazgos apoyan que un HAR positivo puede ser duradero.

Finalmente, los estudios neurobiológicos de HAR positivo todavía están en la etapa temprana con el uso de, por ejemplo, espectroscopía funcional de infrarrojo cercano [perro (81)], electroencefalografía [cerdo (37)] o medidas cerebrales postmortem [ovejas (82)]. Nuestra comprensión de la neurociencia de las interacciones humano-animal podría progresar con nuevas técnicas como la neuroimagen [perro (105)], permitiendo estudios neurobiológicos longitudinales no invasivos.

Cambios posteriores a la interacción

La mayoría de los estudios se han centrado en estudiar esos cambios biológicos cuando o alrededor del tiempo que un ser humano está presente. También hay una serie de cambios que pueden ocurrir después de interacciones positivas entre humanos y animales, es decir, en otros momentos que cuando el animal y el humano interactúan. Estos pueden ser indicativos de efectos positivos (relajación o «posconsumación») o negativos (por ejemplo, angustia por separación, comportamiento de búsqueda). Estos efectos que duran más que la interacción per se a menudo se pasan por alto en comparación con los cambios que ocurren durante la interacción. Los índices de relajación incluyen postura de la oreja colgada [ganado (55)], frecuencia cardíaca más baja [perro (71)], mayor actividad parasimpática [varias especies (72)], concentración elevada de oxitocina cerebral [cerdo (73)] y latencia más corta para descansar o mejor calidad del sueño [perro (74)].

También puede haber indicadores de intentos de restablecer el contacto, por ejemplo, después de la interrupción de una interacción, como lo demuestran los signos de angustia por separación o el comportamiento de búsqueda [perro (45); ovejas criadas a mano (47)]. Aunque estos pueden ser signos de angustia y estados emocionales negativos, el comportamiento de búsqueda y la angustia por separación cuando se interrumpe una interacción son, sin embargo, signos de un HAR positivo.

Se justifica una mayor investigación sobre si un HAR positivo puede inducir cambios biológicos de referencia en un animal, por ejemplo, cambios en su presupuesto de tiempo fuera de las sesiones interactivas con humanos. Por ejemplo, las interacciones humanas suaves durante el ordeño o la cría pueden conducir a interacciones menos agresivas entre las vacas lecheras una vez que regresan al rebaño (106) y una menor actividad adrenocortical en los terneros (107). Del mismo modo, las bandadas de pollos manipulados suavemente mostraron menos interacciones agonísticas (108).

Consideraciones epistemiológicas para la investigación de una relación positiva humano-animal

Las pruebas de motivación y preferencia se pueden utilizar para evaluar el HAR (22). Pueden proporcionar información sobre la percepción del animal (109), probando a los animales sobre lo que encuentran positiva y negativamente reforzando; qué quieren o no quieren y cuánto valoran el estímulo. Sin embargo, las preferencias y la motivación pueden variar con la hora del día, las condiciones ambientales, la experiencia previa del animal y la condición actual y la familiaridad con las opciones en estudio (110), lo que requiere una interpretación cuidadosa.

Las pruebas más comunes utilizadas para la evaluación HAR han sido la prueba humana estacionaria/pasiva, la prueba humana aproximada/activa y las pruebas que implican la separación de un humano [revisadas en (22)]. Cubrimos a continuación varios aspectos del desarrollo y uso de pruebas para evaluar específicamente un HAR positivo.

Un animal que voluntariamente se acerca e interactúa (de manera no agresiva) con un humano es un indicador principal de un HAR positivo. Sin embargo, esto no es suficiente para calificar como un indicador HAR positivo específico porque el animal puede acercarse e interactuar debido a la curiosidad o una motivación para explorar. La motivación para explorar también puede verse afectada inicialmente por lo provocadora que provoca el miedo en la situación. Por el contrario, la falta de enfoque no es lo suficientemente concluyente como para rechazar un HAR positivo debido a motivaciones potencialmente conflictivas y una falta momentánea de motivación para la interacción.

Las pruebas basadas en respuestas de evitación (por ejemplo, la distancia de retirada por parte del animal de un humano que se aproxima) se utilizan a menudo para medir la dimensión de miedo de la HAR. Sin embargo, la aceptación del acercamiento y el posterior toque y caricias por parte de un humano son indicadores claros de un HAR positivo y pueden ser más sensibles para diferenciar la calidad del HAR que el comportamiento de acercamiento hacia una persona estacionaria [cerdo (36, 92), ganado (35, 68, 111)]. Sin embargo, la sensibilidad de las pruebas depende de las especies probadas y de las características contextuales (22), así como de fenómenos como la generalización de la respuesta hacia humanos desconocidos.

Las situaciones en las que se ofrece una falta de control al animal porque el animal está restringido o limitado a un espacio restringido o cuando se impone contacto al animal sin la posibilidad de que el animal lo evite o se retire pueden influir en la validez de la evaluación HAR. Sin embargo, los pocos estudios hasta la fecha que comparan animales restringidos y no restringidos mostraron respuestas relativamente similares a las de los humanos (68, 112, 113). Las interacciones estandarizadas por parte de los humanos, como imponer contacto al animal o usar características interactivas altamente estandarizadas (por ejemplo, interacción predeterminada en términos de frecuencia o duración del combate) se usan comúnmente en entornos de investigación, ya que proporcionan control experimental. Sin embargo, las interacciones de libre elección pueden replicar situaciones de la vida real más fielmente porque el control sobre la situación puede estar vinculado a la percepción de la situación, aunque esta hipótesis aún no se ha probado. Puede ser importante que el animal reciba un sentido de control o agencia (114) mediante un enfoque de libre elección sobre cuándo y cómo interactuar (61, 78). Esto es similar al caso de la neurociencia en segunda persona (85) que enfatiza la necesidad de mirar situaciones de compromiso social activo y comportamientos recíprocos, en lugar de observación pasiva o ser sometido a una situación con falta de agencia. Este argumento se basa en el hecho de que una interacción típicamente implica la participación activa de ambos agentes.

Implicaciones para la práctica

Desarrollar y cultivar una relación positiva entre humanos y animales: ¿cómo?

El HAR es un proceso dinámico y recíproco modulado por características individuales y contextuales. Una comprensión de su desarrollo y mecanismos regulatorios proporciona oportunidades prácticas para desarrollar y mantener un HAR positivo para los cuidadores de animales.

El manejo suave es particularmente efectivo [oveja (6), cerdo (32, 92), avestruz (118)], aunque inicialmente puede requerirse la presencia humana pasiva para habituar al animal [cerdo (36)]. Tenga en cuenta que algunas especies pueden no necesitar contacto físico, y el contacto visual puede ser suficiente [por ejemplo, aves de corral (119, 120)], aunque la necesidad y el tipo de contacto dependen en gran medida de la especie. Las interacciones positivas involucran varios canales sensoriales específicos de la especie: táctiles, visuales, auditivos y olfativos, y a menudo son multimodales [vaca lechera (121), oveja (82), cerdo (23)]. En muchas especies, las oportunidades breves (de 15 s a unos pocos minutos) para interactuar con los humanos durante días o varias semanas son suficientes para reducir el miedo del animal a los humanos y fomentar el acercamiento y la interacción [perro (33), caballo (122), ganado (123), cerdo (92, 124), aves de corral (120)], lo que sugiere que un HAR positivo desde la perspectiva del animal puede desarrollarse rápidamente. Los estudios que examinan las cosquillas de ratas en estados afectivos positivos han demostrado la importancia de la dosis y las características de esta técnica (125). Se necesita más investigación para determinar la «dosis» mínima de contacto humano requerida para formar un HAR positivo en términos de tipo, frecuencia y duración de la interacción.

La incorporación de principios de entrenamiento, principalmente mediante el uso de refuerzo positivo, se ha utilizado amplia y exitosamente en la práctica para animales de zoológico y de compañía para mejorar el manejo al reducir la aversión de algunos procedimientos [perro (126), gato (127), caballo (63), primates (128)]. La capacitación aún no se usa comúnmente en entornos agrícolas a pesar de la prueba de su efectividad en entornos de investigación [cerdo (129, 130), ovejas (131), ganado]. Dado que el contacto humano per se puede percibirse como inherentemente gratificante, podría usarse como recompensa durante el entrenamiento (por ejemplo, acariciar, cepillarse, jugar), aunque las recompensas alimentarias pueden facilitar este proceso.

Puede ser más fácil desarrollar un HAR con animales jóvenes [perro (132), cerdo (124)] porque pueden tener menos experiencias negativas con humanos, tener una mayor capacidad de aprendizaje (133) y niveles más altos de curiosidad y exploración (26, 50) que los animales adultos. En particular, el desarrollo de un HAR puede ser más efectivo durante períodos sensibles para la socialización, como durante los primeros años de vida (49) o períodos socialmente estresantes, como después del destete (134). La facilitación social, basada en la transmisión del HAR con la presa u otros congéneres, también puede ser efectiva [caballo (135), oveja (26), cerdo (136)]. Incluso hay evidencia de transmisión transgeneracional de HARA positiva, ya que el contacto humano alteró el entorno fisiológico del huevo de las codornices madre y condujo a una descendencia menos reactiva emocionalmente (137).

La familiaridad y la experiencia previa con los humanos pueden influir en el HAR. Sin embargo, si la experiencia del animal con humanos familiares es principalmente positiva, los animales domésticos pueden generalizar su respuesta positiva hacia humanos desconocidos [ovejas (138-140), perros (141, 142), cerdos (8, 10, 36), caballos (143), ganado (34)], aunque el animal aún puede preferir humanos familiares sobre desconocidos [ovejas (116 )]. La generalización del HAR a humanos desconocidos depende no solo de experiencias pasadas sino también de la familiaridad del contexto, como el comportamiento u otras características del humano y la ubicación [ganado (42, 144, 145), cerdo (32, 36, 90, 146)], que puede afectar la motivación para acercarse y permanecer cerca de un humano desconocido. Como tal, un HAR positivo no se limita necesariamente a uno personalizado, es decir, hacia un humano específico.

Es importante tener en cuenta los posibles efectos moduladores sobre el HAR debido a las diferencias genéticas y de especies [zorro (147), perro (9), ovejas (41)], diferencias individuales [perro (78)], experiencia previa y edad [cerdo (32, 36)], contexto social [ganado bovino (148), ovino (26), cerdo (136)] y otros aspectos específicos del contexto.

Además, las actitudes, habilidades y conocimientos de los humanos influyen en su comportamiento hacia los animales y, a su vez, en la percepción del animal sobre los humanos (1, 5). Aunque más allá del alcance de este artículo, estos factores humanos deben considerarse al pensar en el HAR. También hay cada vez más evidencia de que los animales pueden reconocer la expresión facial humana de las emociones [perro (149-151), caballo (152), cabra (153)] o expresión corporal humana [gato (154)] y prefieren expresiones emocionales humanas positivas.

La previsibilidad de la interacción puede afectar fuertemente la respuesta del animal a los humanos [cerdo (30), ganado vacuno (144), oveja (116), perro (155)], porque como se mencionó anteriormente, la relación se basa en la expectativa del animal de su interacción con los humanos. El concepto HAR implica la previsibilidad de las interacciones humano-animal. Además, la provisión de elección y control disponible para el animal en términos de cuándo y cómo interactuar parece ser importante [perro (79), cerdo (92), ganado (11)].

Un aspecto clave para el ser humano es prestar atención a la respuesta del animal a los humanos. Un HAR positivo puede evaluarse en base a observaciones de comportamiento como se destacó anteriormente (ver sección Evaluación de una relación positiva humano-animal), y como tal es factible cultivar un HAR positivo en la práctica basado en este conocimiento y sin la necesidad de equipo específico.

Los beneficios de un HAR positivo: ¿Por qué?

El HAR puede tener efectos importantes y duraderos en el bienestar de los animales, y esta relación es a menudo crítica para el papel de los animales domésticos, por ejemplo, la productividad animal y la facilidad de manejo y manejo, así como la compañía y la satisfacción del ser humano. Se está acumulando evidencia sobre los beneficios potenciales de bienestar de un HAR positivo (Figura 1).

Hay beneficios de un HAR positivo en la resistencia al estrés. Por ejemplo, ofrecer interacciones positivas a los perros de refugio puede reducir su nivel de cortisol (156) y combinado con el entrenamiento aumenta la adoptabilidad (157). Pasear y acariciar a los perros del refugio durante 15 minutos una vez a la semana durante 6 semanas aumentó el tiempo que pasaron visibles desde la parte delantera del corral y moviendo la cola (158). Solo tres episodios de manejo de 10 minutos fueron suficientes para que los perros de refugio mostraran una preferencia por el manejador (33). Cinco minutos de cepillado semanal de novillas lecheras facilitaron su aclimatación a la rutina de ordeño (123). Cinco segundos de rascado de espalda de las cerdas durante 1 semana antes del parto redujeron la mortalidad de lechones en cerdas (159), aunque este tratamiento de caricias se confundió con la música de una radio. Estos ejemplos indican que las interacciones positivas breves con los seres humanos pueden beneficiar el manejo y el bienestar animal.

Un HAR positivo también puede amortiguar los procedimientos aversivos en los que los seres humanos están involucrados, como inspecciones veterinarias o intervenciones de manejo [ovejas (131), cerdos (129), vacas (160), avestruz (118)], presumiblemente mediante la eliminación de componentes que provocan estrés relacionados con los humanos. Además, los humanos pueden proporcionar apoyo social a los animales durante momentos estresantes, especialmente para los animales mantenidos en un entorno social subóptimo [cerdo (161), ovejas (47), chimpancé (17)]. Las caricias por parte del dueño calman las respuestas conductuales y de frecuencia cardíaca de los perros a la separación posterior (71). La eficacia de proporcionar apoyo social puede ser modulada por la calidad del HAR [perro (66, 162)].

Como estrategia de enriquecimiento, las interacciones positivas con los humanos presentan varias ventajas, ya que generalmente ocurren diariamente y pueden combinarse con controles de rutina, pueden manipularse para su previsibilidad para minimizar la habituación y no requieren recursos adicionales (por ejemplo, material). Por ejemplo, los orangutanes prefirieron permanecer en la parte de su recinto zoológico donde pueden estar cerca y observar a los visitantes (163), lo que sugiere que las interacciones con los humanos pueden ser enriquecedoras para ellos.

Existe evidencia directa limitada hasta la fecha de que un HAR positivo estimula estados afectivos positivos en animales domésticos (19). Las cosquillas de las ratas (80) o el contacto suave de los cerdos (40) por parte de los humanos induce un juicio más positivo de las señales ambiguas, lo que sugiere un estado emocional positivo. Las interacciones humanas positivas o negativas influyen en los patrones de sueño de los perros (74), aunque en ausencia de un tratamiento de control queda por determinar si esto fue el resultado de las interacciones positivas o negativas.

Desarrollar un HAR positivo proporciona beneficios a largo plazo. La persistencia del efecto de los primeros contactos humanos positivos [5-16 semanas, cerdo (32, 124); 6 meses, ganado lechero (11); 6-8 meses, ganado de carne (134); 24 meses (164); 8 meses, cabra (76); 25 meses, (165); 6-8 meses, caballo (63)] lo convierte en una intervención con efectos potencialmente duraderos. Sin embargo, también puede haber riesgos o desventajas de un RA positivo. Por ejemplo, los cerdos que experimentaron interacciones humanas positivas pueden ser difíciles de manejar en lugares familiares debido al bajo temor a los humanos (166); sin embargo, los cerdos que temen tanto a los humanos como a la ubicación desconocida del manejo tardan más en moverse y se resisten más que los cerdos que han experimentado interacciones humanas positivas (146), lo que sugiere una interacción entre el HAR y la familiaridad del entorno. También es importante tener en cuenta la confianza y la seguridad de ambos miembros de la pareja, porque los animales con poco miedo a los humanos pueden ser peligrosos, especialmente en caso de comportamiento humano inapropiado, como suele ser el caso en las mordeduras de perro de niños (155) o durante procedimientos riesgosos o potencialmente aversivos que implican contacto cercano o manipulación [caballo (25), vaca lechera (121, 167)]. Para poder manejar a los animales de manera práctica y minimizar los riesgos de agresión o lesiones, un HAR positivo puede beneficiarse de los límites del entorno, como respetar una distancia segura y evitar interacciones potencialmente peligrosas. Los animales sociales generalmente aprenden a distinguir comportamientos sociales aceptables de inaceptables durante su desarrollo como parte del proceso de socialización y el desarrollo de sus habilidades sociales, y este proceso de socialización también puede afectar el comportamiento del animal hacia los humanos.

Por lo tanto, un HAR positivo puede proporcionar a los animales resultados positivos de bienestar (20, 168), como una mayor resistencia al estrés, apoyo social, enriquecimiento ambiental, posiblemente estados afectivos positivos, así como beneficios para su papel para los humanos.

Conclusiones

Las experiencias positivas con humanos llevan a los animales domésticos a buscar e interactuar con humanos. En consecuencia, un HAR positivo puede traer recompensas intrínsecas al animal. Se puede utilizar para provocar emociones positivas y otros resultados positivos de bienestar. Sin embargo, nuestra comprensión de los procesos subyacentes que gobiernan la percepción positiva de los humanos por parte de los animales es incompleta y se beneficiará de más investigación, especialmente con respecto al tipo, la frecuencia y la duración de la interacción humana necesaria para establecer un RA positivo efectivo. En particular, la importancia de proporcionar a los animales un sentido de agencia y su efecto en el HAR sigue siendo poco conocida. Se necesita investigación adicional para identificar cuánto los cambios en las características de la interacción reflejan la calidad de la relación.

Contribuciones del autor

J-LR escribió el primer borrador del manuscrito y redactó la Tabla 1. XB borrador de la Figura 1. SW, XB y PH editaron el manuscrito. Todos los autores revisaron y aprobaron el manuscrito final.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Referencias