Estudio seroepidemiológico de agentes abortivos bacterianos zoonóticos en pequeños rumiantes
Estudio seroepidemiológico de agentes abortivos bacterianos zoonóticos en pequeños rumiantes
Muhammad Abid Zeeshan1 Sarmad Ali1 
Muhammad Kamran Rafique1 
Katja Mertns-Scholz4 
- 1Departamento de Patobiología (Sección de Patología), Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales de Lahore (Subcampus Jhang), Jhang, Pakistán
- 2Departamento de Ciencias Clínicas, Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales de Lahore (Subcampus Jhang), Jhang, Pakistán
- 3Departamento de Patobiología (Sección de Microbiología), Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales de Lahore (Subcampus Jhang), Jhang, Pakistán
- 4Instituto de Infecciones Bacterianas y Zoonosis, Friedrich-Loeffler-Institut, Jena, Alemania
- 5Instituto de Microbiología, Universidad de Agricultura, Faisalabad, Pakistán
El aborto es una de las principales causas de pérdidas económicas en la industria ganadera en todo el mundo. Chlamydia abortus, Coxiella burnetii y Brucella spp. son la principal causa de pérdida fetal tardía en pequeños rumiantes. Este estudio determinó la seroprevalencia de estos agentes en pequeños rumiantes en el distrito de Jhang. Se tomaron un total de 385 muestras de suero de ovejas y cabras de diferentes rebaños con antecedentes de aborto y sometidas a i-ELISA. Además, las muestras se analizaron para detectar enzimas hepáticas y proteína sérica total utilizando un analizador químico semiautomático. El resultado del ELISA comercial indirecto mostró una prevalencia de 13,0, 4,2 y 11,2% para Coxiella burnetii, Chlamydia abortus y Brucella spp., respectivamente. También se determinaron los valores de diferentes parámetros séricos (ALT, AST y proteína total) de animales seropositivos. Hubo un aumento significativo en los valores de AST y ALT de los animales infectados (p ≤ 0,05). La proteína total disminuyó para las tres infecciones, pero se observó una caída significativa en las muestras de suero de oveja positivas para Brucella. Se estudiaron diversos factores de riesgo. La regresión logística binaria demostró un papel significativo de las garrapatas para la coxielosis y la brucelosis. La edad, la paridad y las especies no afectaron la prevalencia de las enfermedades estudiadas.
1. Introducción
Los agentes abortivos son los factores esenciales para las tremendas pérdidas en la industria ganadera. Estas pérdidas son causadas por infertilidad, mortinatos, reproducción repetida, disminución de la producción de leche, pérdida de carne por fetos abortados, costos adicionales de administración del tratamiento y servicios veterinarios (1, 2). Además, el aborto es una amenaza significativa para la salud pública cuando es causado por organismos zoonóticos. Los microorganismos zoonóticos más importantes que causan abortos en pequeños rumiantes son Brucella spp., Chlamydia abortus (C. abortus) y Coxiella burnetii (C. burnetii) (3).
La coxielosis es causada por C. burnetii, una bacteria intracelular, gramnegativa y pleomórfica obligada que varía en tamaño de 0.4-1 μm de longitud y 0.1-0.4 μm de ancho. Este agente tiene características muy similares a las bacterias del grupo Rickettsia (4). Una vez que una enfermedad desatendida, ha atraído la atención en medicina humana y veterinaria debido a su carácter zoonótico y las pérdidas económicas causadas. El organismo puede infectar a una amplia gama de especies animales, pero los animales lecheros, incluidos el ganado vacuno, búfalos, ovejas y cabras, se consideran los principales reservorios de C. burnetii (5). Reside en el suelo durante un largo período, ya que forma partículas similares a esporas en condiciones difíciles y se vuelve resistente a las altas temperaturas, la radiación ultravioleta y el secado (6). La infección puede ocurrir después de inhalar aerosoles contaminados, la absorción de alimentos contaminados o picaduras de garrapatas, mientras que los humanos también pueden infectarse después de consumir alimentos lácteos crudos contaminados (5). La coxielosis suele ser una enfermedad asintomática en muchas especies. Las manifestaciones clínicas pueden incluir aborto, muerte fetal, parto prematuro y descendencia débil en rumiantes. El aborto en el embarazo avanzado es la observación clínica más importante de la fiebre Q en ovejas y cabras (7). La fiebre Q se asemeja a la neumonía atípica en los seres humanos, una enfermedad autolimitada similar a la gripe que causa dolores de cabeza, síntomas respiratorios y hepatitis (8). La enfermedad crónica puede provocar endocarditis en humanos (8, 9). El patógeno se elimina en grandes cantidades con secreciones de animales infectados en el medio ambiente en el momento del parto o aborto (10).
Chlamydia abortus causa aborto en ovejas y cabras en todo el mundo y se conoce como aborto enzoótico ovino (OEA) o (EAE) aborto enzoótico de ovejas (11, 12). C. abortus es una bacteria intracelular obligada gramnegativa. Esta enfermedad causa placentitis aguda y aborto en el embarazo avanzado, particularmente en las últimas 2-3 semanas. Se puede notar muerte fetal o nacimiento de corderos débiles si no ocurre el aborto. Los cambios de comportamiento y la secreción vulvar se pueden observar antes del aborto en algunos casos (13). Los corderos prematuros a menudo sucumben dentro de las 24 horas posteriores al nacimiento (14). La vagina y la placenta están cubiertas de exudados de color rosado y amarillo rojizo altamente infecciosos, respectivamente. La metritis, especialmente en cabras, también se puede encontrar debido a la retención de la placenta debido a una infección bacteriana secundaria (15). El aborto, 2-3 semanas antes de la hora prevista del parto, podría ser el primer signo clínico observado. Las descargas uterinas contaminan el medio ambiente, y los fluidos y organismos fetales se eliminan con la placenta infectada. La infección ocurre por ingestión o inhalación de materiales contaminados (16, 17).
La brucelosis en pequeños rumiantes es causada principalmente por bacterias gramnegativas, inmóviles, altamente contagiosas y zoonóticas de Brucella melitensis. Las altas pérdidas económicas resultan de la esterilidad, la muerte fetal o el aborto (7). El patógeno se elimina en grandes cantidades en las heces, la orina, la leche y las secreciones reproductivas de los animales infectados, propagando la enfermedad a otros animales y humanos y representando una amenaza considerable para la salud pública. Los animales pueden infectarse al ingerir o inhalar el alimento y el aire contaminados. Las heridas, los moretones o cualquier discontinuidad de la piel también pueden ser un punto de entrada para las bacterias (18).
Las bacterias abortivas causan graves problemas de salud en pequeños rumiantes al dañar órganos vitales como el hígado, los riñones y el corazón (19). La lesión de estos órganos resulta en alteraciones bioquímicas, por ejemplo, la necrosis de los hepatocitos debido a Brucella spp. resulta en el aumento de ciertas enzimas hepáticas como ALT y AST y una disminución en las proteínas producidas por el hígado (20, 21); del mismo modo, un estudio realizado en Irak informó de los cambios bioquímicos debidos a la clamidiosis en las ovejas (22). Sin embargo, los datos son escasos sobre la alteración bioquímica causada por bacterias abortivas en pequeños rumiantes y necesita más investigación.
En el estudio actual, investigamos la prevalencia de anticuerpos contra C. abortus, C. burnetii y Brucella spp. e identificamos factores de riesgo junto con los efectos de estas infecciones sobre las enzimas hepáticas y la proteína sérica total.
2. Materiales y métodos
El estudio se realizó en el distrito de Jhang. La aprobación ética fue tomada del Comité de Revisión Ética (IRC) de UVAS. El área de estudio comprende cuatro tehsils (Jhang, Athara Hazari, Shorkot y Ahmadpur Sial). El tamaño muestral requerido esencialmente para llevar a cabo el presente estudio se determinó mediante la fórmula n = 1,962 Pexp (1 − Pexp)/d2 con un intervalo de confianza del 95%, donde n = tamaño de muestra requerido, P = prevalencia esperada y d = precisión absoluta deseada (23). Se esperaba una prevalencia del 50%. Se recogieron un total de 385 muestras de suero de animales con antecedentes de aborto en el último mes (30 días) al azar de todo el distrito. Durante el muestreo, los datos de los animales individuales, es decir, especie, paridad, edad y presencia de garrapatas, se recopilaron mediante un cuestionario. Las muestras se recogieron durante el invierno, de noviembre a marzo, ya que la mayoría de los partos y abortos en pequeños rumiantes ocurren en estos meses. De las 385 muestras de suero, 235 muestras se tomaron de cabras y 150 muestras se tomaron de ovejas, dependiendo de la disponibilidad de animales abortados de ambas especies no vacunados previamente. Los animales se dividieron en dos grupos de edad, 1-3 años y 3-6 años. Se recolectó sangre entera de la vena yugular de ovejas y cabras con antecedentes de aborto usando vacutainers de coágulos de gel. Después de la coagulación a temperatura ambiente, las muestras se centrifugaron a 1.500 rpm durante 10 min. Los sobrenadantes se almacenaron en alícuotas de 1,5 ml a -80 °C hasta su uso.
2.1. Análisis serológico
Los anticuerpos contra Brucella spp. se detectaron mediante ID Screen Brucellosis Serum Indirect Multi-species ELISA (IDvet, Francia) (24) y contra C. burnetii mediante un ensayo indirecto de inmunoadsorción ligado a enzimas (ID Screen®® Q Fever Indirect Multi-species, IDvet, Francia) (25). Este kit se basa en los antígenos de fase I y II de C. burnetii.
Los anticuerpos séricos contra C. abortus se detectaron utilizando el kit ELISA comercial (ID Screen® Chlamydophila abortus Indirect Multi-species, CHLMS-MS-2P / CHLMS-MS-5P) (26). El ELISA indirecto de ID Screen C. abortus utiliza un antígeno sintético de una proteína principal de la membrana externa (Momp) específica de C. abortus, lo que reduce la frecuencia de reacciones no específicas. Los kits se utilizaron de acuerdo con las instrucciones de los fabricantes.
2.2. Análisis bioquímico
Un total de 86 muestras de suero de animales abortados (39 cabras y 27 ovejas) y clínicamente sanos (10 cabras y 10 ovejas) fueron analizadas para la bioquímica sérica (27). La proteína total (TP) y las enzimas séricas ALT y AST se estimaron en un analizador químico automatizado (Optizen HF 1412, Corea) utilizando kits comerciales (Bioactiva diagnostica GmbH, Alemania) de acuerdo con las recomendaciones del fabricante (28).
2.3. Análisis estadístico
Los datos sobre la seroprevalencia de anticuerpos se analizaron mediante la prueba de chi-cuadrado, mientras que el impacto de diferentes factores de riesgo, como área, edad, paridad, etc., se estimó mediante regresión logística binaria. Las variaciones en las concentraciones de enzimas séricas y proteína total se analizaron mediante una prueba ANOVA de una vía. Un valor de p inferior a 0,05 fue considerado significativo.
3. Resultados
3.1. Seroprevalencia de anticuerpos anti-Coxiella burnetii, Chlamydia abortus y Brucella spp. en sueros de ovinos y caprinos
El análisis serológico reveló una prevalencia comparable de anticuerpos contra los tres agentes abortivos, C. burnetii, C. abortus y Brucella spp., en ovejas y cabras. No se encontraron diferencias significativas entre la prevalencia de estos patógenos en ovejas y cabras (Tabla 1).
Tabla 1. Prevalencia y anticuerpos anti-Coxiella burnetii, Chlamydia abortus y Brucella spp. en ovejas y cabras de Jhang, Pakistán.
Hay una prevalencia total de 13,0% para anti-Coxiella burnetii, 4,2% para anti-Chlamydia abortus y 11,2% para anti-Brucella spp. Se encontraron anticuerpos en pequeños rumiantes. Los factores de riesgo como la paridad y la edad de los animales mostraron una relación no significativa con la seroprevalencia. La prevalencia de anticuerpos anti-Coxiella burnetii fue del 12,6% en ovejas y del 13,1% en cabras (Figura 1). En el caso de los anticuerpos anti-Chlamydia abortus, se encontró una prevalencia del 3,3% en ovejas y del 4,6% en cabras. La prevalencia de anticuerpos anti-Brucella spp. fue del 16% en ovejas y del 8% en cabras. No se encontró relación estadísticamente significativa para la prevalencia del huésped o el área de estudio.
Figura 1. Prevalencia de anticuerpos anti-Chlamydia, Coxiella y Brucella spp. en pequeños rumiantes en Jhang, Pakistán.
3.2. Factores de riesgo
Se estudiaron las especies de animales (ovejas y cabras), la edad (dos grupos de edad: 1-3 años y 3-4 años) y la paridad como posibles factores de riesgo. El análisis estadístico (regresión logística binaria) reveló que la especie, la edad y la paridad no tienen un impacto significativo como factores de riesgo (Figura 2). Sin embargo, las garrapatas juegan un papel importante en la aparición de anticuerpos anti-C. burnetii. El análisis estadístico no mostró una relación significativa entre los anticuerpos anti-Brucella con las garrapatas. Los resultados se describen en la Tabla 2.
Figura 2. Relación de la seroprevalencia con la edad y la paridad.
Tabla 2. Estadísticas binarias de regresión logística de factores de riesgo.
3.3. Bioquímica sérica
Las tendencias para el aumento o disminución de las enzimas séricas (ALT y AST) y la proteína total con la prevalencia de anticuerpos contra los patógenos investigados fueron similares. Se observó un aumento significativo en ALT y AST, mientras que la concentración total de proteínas séricas disminuyó. En los cuadros 3 a 5 se muestran estadísticas detalladas.
Tabla 3. Relaciones de anticuerpos anti C. abortus, C. burnetii y Brucella spp. prevalencia de anticuerpos contra la enzima sérica ALT y AST en ovinos.
Tabla 4. Relaciones de anticuerpos anti C. abortus, C. burnetii y Brucella spp. prevalencia de ALT y AST en cabras.
Tabla 5. Prevalencia de anticuerpos anti C. abortus, C. burnetii y Brucella spp. con respecto a la proteína total en ovejas y cabras.
4. Discusión
La coxielosis, la brucelosis y las infecciones por clamidia son enfermedades de importancia zoonótica e imponen pérdidas económicas devastadoras a la industria ganadera por la disminución de la producción y la reducción de la reproducción (29, 30). El diagnóstico precoz de enfermedades tiene un efecto positivo en el tratamiento exitoso de los animales y puede prevenir la propagación de enfermedades a otros animales y seres humanos (31, 32). Además, se pueden prevenir las pérdidas económicas para la industria ganadera y los costos para el sector de la salud pública (33, 34). En Pakistán, los datos sobre la distribución geográfica de la fiebre Q basados en estudios de vigilancia epidemiológica son limitados para el ganado y los seres humanos. En la investigación actual, la prevalencia de la infección por C. burnetii, es decir, la seroprevalencia en pequeños rumiantes, se ha investigado utilizando ELISA indirecto, la técnica de serodiagnóstico se utiliza preferentemente para el cribado, ya que es más sensible y específica que cualquier otra técnica serológica (35-37) informó una sensibilidad y especificidad del 100% para el ELISA indirecto de fiebre IDVET® Q aplicado. Por lo tanto, la seroepidemiología del 13,0% del patógeno en el distrito de Jhang es un hallazgo significativo sobre el manejo futuro de la enfermedad en animales y humanos.
El presente estudio investigó la relación entre el factor de riesgo edad con la prevalencia de anticuerpos anti-Coxiella burnetii en pequeños rumiantes. El análisis estadístico reveló que la edad no es un factor de riesgo significativo. Este resultado coincide con los resultados del estudio anterior (37). Se puede suponer que la forma de mantener los rebaños (grupo de edad mixto y especie) da como resultado una infección crónica del rebaño y una presión de infección sobre el animal individual independientemente de su edad. No hubo diferencias significativas con respecto a la prevalencia de coxielosis encontrada entre los cuatro tehsils diferentes del Distrito Jhang. Esto indica que la enfermedad es prevalente y endémica en el distrito de Jhang. Nuestro estudio no muestra diferencias significativas en la prevalencia de coxielosis en ovejas y cabras, lo que indica que ambas especies son igualmente susceptibles a la enfermedad y comparten el mismo entorno epidemiológico. Estos resultados son similares a un estudio previo realizado en Punjab, Pakistán (18). En particular, las ovejas y las cabras son más frecuentes durante el primer, segundo y tercer embarazo que aquellas con paridades más altas. La relación entre la prevalencia de la enfermedad con la paridad de los animales también se ha evaluado en el presente estudio. Los animales con las tres primeras paridades indicaron una mayor prevalencia de la enfermedad que aquellos con paridades más altas (38). Se puede suponer que las mujeres mayores pueden haber desarrollado un cierto grado de inmunidad que dificulta la reinfección.
El análisis bioquímico indicó el aumento de la cantidad de las enzimas séricas ALT y AST. Esto puede deberse a la infección crónica, por ejemplo, inflamación continua del tejido placentario. La infección crónica del hígado por C. burnetii también es reportada por varios estudios. Esta infección crónica es responsable del aumento de ALT y AST y la disminución de la concentración total de proteínas en el suero. Nuestros resultados coinciden con los hallazgos de (39). También hay varios informes de hepatitis asociada con la infección por C. burnetii en humanos (40, 41).
Nuestro estudio también estudió diferentes factores de riesgo para la infección con C. abortus, como la especie, la edad y las partes. Se registró una mayor seroprevalencia en cabras en comparación con las ovejas. Cinco de 150 ovejas (3,3%), mientras que 11 de 235 muestras caprinas dieron positivo (4,6%). Esta mayor prevalencia en cabras puede ser un sesgo de muestreo. Sin embargo, el análisis estadístico mostró que la especie huésped no es un factor de riesgo significativo (p > 0,05), como ya se describió en un estudio reciente (42). Aunque estadísticamente no siginifante (p > 0,05), sin embargo, se ha encontrado que los animales del grupo de edad de 1-3 años fueron encontrados positivos con mayor frecuencia que los del grupo de edad mayor de 3 años. Este hallazgo concuerda con los hallazgos de un estudio anterior (43). Las posibles razones de estos hallazgos ya se han descrito anteriormente.
La brucelosis también es prevalente en Pakistán, causando pérdidas significativas a los propietarios de animales y planteando un grave riesgo para la salud humana (18). La serología es la opción preferida para diagnosticar la brucelosis para reducir el alto riesgo de infección para el personal de laboratorio durante el cultivo (44). ELISA ofrece fácil manejo, alta sensibilidad y especificidad. Nuestro estudio reveló una prevalencia del 11,2% en pequeños rumiantes del distrito de Jhang. Los parámetros séricos como AST, ALT y proteína total se estudiaron en animales infectados. Hubo un aumento significativo en los valores de AST y ALT en los animales infectados. Los valores medios de AST y ALT fueron mayores en los animales infectados con Brucella. Estos resultados están de acuerdo con un estudio previo (45). Las razones de nuestros hallazgos ya se han discutido.
Por lo tanto, los parámetros sanguíneos necesitan más investigación. En este estudio, los valores de ALT y AST aumentaron en ovejas y cabras, como se encontró en un estudio anterior (22). En contraste, Kushwaha et al. (46) encontraron una disminución significativa en ALT y AST. La proteína total mostró una disminución no significativa en ovejas y cabras. La disminución de la proteína total puede ser causada por el daño del endotelio del hígado debido a una infección intracelular crónica que conduce a una disminución de la producción de proteínas hepáticas (47). La excreción de proteínas en la orina puede ser un indicador de infección renal. La infección hepática crónica también puede causar daño extenso a las células hepáticas, que liberan ALT. En consecuencia, se mide un aumento en la actividad de ALT en el suero (48). Aunque generalmente se piensa que es específico del hígado, ALT también se encuentra en los riñones y, en cantidades mucho más pequeñas, en las células del corazón y del músculo esquelético. En la lesión hepatocelular aguda, los niveles séricos de AST generalmente aumentan inmediatamente, alcanzando niveles más altos que ALT dentro de las 24-48 h. Si se produce un daño crónico continuo, los niveles de ALT serán más altos que los niveles de AST debido a su vida media plasmática más alta. Finalmente, los niveles de ALT son más comúnmente elevados que los niveles de AST (49). En medicina humana, se han observado niveles elevados de enzimas hepáticas séricas en la hepatitis debido a la brucelosis (50).
5. Conclusión
La brucelosis y la coxielosis tienen una prevalencia significativamente mayor que la calmidosis en el área de estudio. Este es el primer estudio que informa la prevalencia de C. abortus en pequeños rumiantes en la provincia de Punjab de Pakistán. Este estudio concluye además que las garrapatas son factores de riesgo importantes para la aparición de coxielosis y brucelosis. Estas infecciones también pueden afectar la función hepática como lo indica un aumento en los niveles séricos de enzimas hepáticas y una disminución en la concentración total de proteínas. Se requieren estudios adicionales para estimar la prevalencia de C. abortus en pequeños rumiantes en otras áreas del país.
Declaración de disponibilidad de datos
Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo / material complementario, las consultas adicionales pueden dirigirse a los autores correspondientes.
Declaración ética
El estudio en animales fue revisado y aprobado por el Comité de Revisión Ética de la Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales de Lahore (Sub Campus Jhang). Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.
Contribuciones del autor
MZ, SA, IA y AR planificaron y ejecutaron el estudio. MR, AN, MK y AK contribuyeron en la metodología y el análisis de datos. KM-S, MA, SE-u-H y HN realizaron análisis de datos, redacción y edición de manuscritos. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.
Financiación
Esta investigación fue apoyada por la Fundación Internacional para la Ciencia (IFS), Estocolmo, Suecia, a través de una subvención (no. I-3-B-6346-1) a Ishtiaq Ahmed, profesor asociado de la Universidad de Ciencias Veterinarias y Animales de Lahore (Campus Jhang).
Conflicto de intereses
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
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Palabras clave: aborto, Brucella, Coxiella, clamidia, pequeños rumiantes
Cita: Zeeshan MA, Ali S, Ahmed I, Rehman Au, Rafique MK, Nasir A, Khan AU, Kashif M, Mertns-Scholz K, Arshad MI, Ehtisham-ul-Haque S y Neubauer H (2023) Estudio seroepidemiológico de agentes abortivos bacterianos zoonóticos en pequeños rumiantes. Frente. Vet. Sci. 10:1195274. doi: 10.3389/fvets.2023.1195274
Editado por:
Isa Ozaydin, Universidad Kafkas, Türkiye
Revisado por:
Mohamed Nayel, Universidad de la ciudad de Sadat, Egipto
Rakhi Gangil, Universidad de Ciencias Veterinarias Nanaji Deshmukh, India Azlan Che-Amat, Putra Universidad de Malasia, Malasia
Dipak Deka, Universidad Agrícola de Assam, India
Derechos de autor © 2023 Zeeshan, Ali, Ahmed, Rehman, Rafique, Nasir, Khan, Kashif, Mertns-Scholz, Arshad, Ehtisham-ul-Haque y Neubauer. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons (CC BY). S
*Correspondencia: Ishtiaq Ahmed, ishtiaqahmed@uvas.edu.pk; Aziz tu Rehman, aziz.rehman@uvas.edu.pk
Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.
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