Hallazgos microanatómicos con relevancia para el realce del ganglio trigémino

Hallazgos microanatómicos con relevancia para el realce del ganglio trigémino en imágenes de resonancia magnética ponderada en T1 post-contraste en perros

Hallazgos microanatómicos con relevancia para el realce del ganglio trigémino en imágenes de resonancia magnética ponderada en T1 post-contraste en perros

Koen M. Santifort1,2* Eric N. Glass3 Martí Pumarla4 Vicente Aige Gil5
  • 1IVC Evidensia Small Animal Referral Hospital Arnhem, Neurología, Arnhem, Países Bajos
  • 2Hospital de Referencia para Pequeños Animales IVC Evidensia Hart van Brabant, Neurología, Waalwijk, Países Bajos
  • 3Sección de Neurología y Neurocirugía, Red Bank Veterinary Hospital, Tinton Falls, NJ, Estados Unidos
  • 4Unidad de Patología Comparada y Murina, Departamento de Medicina y Cirugía Animal, Facultad de Veterinaria, Universitat Autònoma de Barcelona, Barcelona, España
  • 5Departamento de Sanitat i Anatomía Animal, Facultad de Veterinaria, Universitat Autònoma de Barcelona, Barcelona, España

Introducción: Se ha informado que el realce del contraste del ganglio trigémino (TGCE) es un hallazgo normal y común en los estudios de imágenes por resonancia magnética de perros, gatos y humanos. La intención del presente estudio fue describir las características anatómicas del ganglio trigémino, sus estructuras circundantes y las características histológicas que son relevantes para explicar o plantear hipótesis sobre la razón de la TGCE en estudios de resonancia magnética post-contraste ponderados en T1 del cerebro en perros.

Métodos: Se diseccionaron ocho cadáveres de perros para estudiar la anatomía del ganglio trigémino. La presencia y anatomía de los vasos se estudió por disección y por técnicas histológicas. Se aislaron dos ganglios del trigémino y se tiñeron con hematoxilina-eosina (HE). Otros dos ganglios del trigémino incluidos en el canal del trigémino y la cavidad del trigémino se descalcificaron con ácido fórmico/formol durante 12 semanas y se tiñeron con HE para estudiar los vasos relacionados. Además, se obtuvo un molde de corrosión de un espécimen canino separado.

Resultados: Se identificaron leptomeninges y un espacio subaracnoideo a nivel de las raíces nerviosas del trigémino y del ganglio del trigémino. No se identificó espacio subaracnoideo y las leptomeninges ya no estaban presentes a nivel de las tres ramas del nervio trigémino. Pequeños vasos arteriales corrían hacia el ganglio trigémino y lo irrigaban, pasando a través de la duramadre. No se visualizó plexo venoso a nivel del ganglio trigémino en las disecciones. Se identificó una red vascular arterial compleja dentro de la cubierta leptomeníngea del ganglio trigémino y se apreció mejor en el molde de corrosión. El examen histológico reveló vasos sanguíneos de tamaño pequeño a moderado localizados en el epineuro alrededor del ganglio; Desde allí, una multitud de arteriolas penetraban en el perineuro. Pequeñas ramas endoneurales y capilares penetraban en el ganglio y en las ramas del nervio trigémino.

Discusión: Las limitaciones de este estudio incluyen el número limitado de especímenes caninos incluidos y la falta de microscopía electrónica para respaldar aún más las hipótesis actuales incluidas en nuestra discusión. En conclusión, este estudio proporciona un apoyo adicional a la teoría de que la TGCE en perros puede deberse a una barrera hematonerviosa incompleta o a una barrera hematoganglionar en la interfaz entre el sistema nervioso central y el sistema nervioso periférico.

Introducción

Los estudios de imágenes por resonancia magnética (IRM) de la cabeza canina y felina ofrecen a los médicos la oportunidad de diagnosticar una gran cantidad de trastornos que afectan al cerebro, los nervios craneales y las estructuras circundantes. Las publicaciones que describen hallazgos normales, las llamadas pseudolesiones y las características anatómicas relativas, por ejemplo, a los nervios craneales que salen del cráneo proporcionan un recurso valioso para la comparación con los estados patológicos (1-5). Varios de estos estudios destacan que el ganglio trigémino canino y felino, los nervios oftálmicos, maxilares y mandibulares y/o las raíces nerviosas del trigémino muestran un realce post-contraste (gadolinio) ponderado en T1 (T1W) en estudios de RM en estados no patológicos (1-3, 6, 7). En resumen, la presencia de gadolinio en las estructuras anatómicas da como resultado un aumento de la intensidad de la señal en las imágenes T1W (es decir, las estructuras se vuelven más blancas en las imágenes posteriores al contraste en comparación con las imágenes previas al contraste). Este hallazgo se ha reportado en el 93-100% de los perros normales (2, 6, 7). Por lo tanto, el realce del contraste del ganglio trigémino (TGCE) se considera un hallazgo normal en perros (Figura 1).

www.frontiersin.orgFigura 1. Imágenes de resonancia magnética de archivo (1.5 T-Canon Vantage Elan, Países Bajos) del cerebro de un perro a nivel del ganglio trigémino. (A) Precontraste de eco de espín rápido ponderado en T1. El rectángulo amarillo representa la región que se muestra en los paneles (B-G). El asterisco rojo señala el ganglio trigémino derecho (a la izquierda de la imagen). (B) Precontraste de eco de espín rápido ponderado en T1. (C) Eco de giro rápido ponderado en T1 con precontraste de saturación de grasa. (D) Post-contraste de eco de espín rápido ponderado en T1. (E) Eco de gradiente tridimensional ponderado en T1 después del contraste. (F) Eco de giro rápido ponderado en T1 con saturación de grasa después del contraste. (G) Imagen de sustracción (post-contraste ponderado en T1 menos pre-contraste ponderado en T1).

Es importante que los clínicos sean conscientes de este hallazgo normal, ya que puede confundirse con una anomalía (pseudolesión) y pensarse erróneamente como un proceso patológico que afecta al ganglio trigémino (1). En cuanto a otras estructuras intracraneales que muestran realce del contraste en estados no patológicos o normales, debe haber una explicación anatómica para este hallazgo de realce de las estructuras del trigémino. Por ejemplo, los estudios de resonancia magnética dinámica mostraron que el realce normal del contraste de la hipófisis canina está relacionado con su anatomía (micro)circulatoria (8).

En la literatura humana, se plantean dos hipótesis para explicar la TGCE normal. Estos se han basado en algunos artículos en particular. Una hipótesis es que los vasos que irrigan el ganglio trigémino son permeables, lo que explica la fuga y la presencia de gadolinio en los ganglios del trigémino y da lugar a TGCE. Esto se basa en gran medida en estudios en humanos con respecto a secciones específicas de múltiples (ramas de) nervios craneales y observaciones de resonancia magnética (9, 10). Tal permeabilidad vascular sugiere que la barrera hematonerviosa (BNB) o la barrera hematoganglionar (BGB) a ese nivel es incompleta. Por lo tanto, un BGB trigémino incompleto puede explicar TGCE. La otra hipótesis se basa en la presencia de redes vasculares perineurales/periganglionares que se propone que causan la aparición de TGCE en la RM en humanos (11). No hay estudios publicados que informen explicaciones anatómicas específicas para TGCE en perros. Algunos autores han planteado una hipótesis, basada principalmente en estudios en conejos (1-3, 7, 12, 13). Los investigadores observaron fluorescencia en las estructuras del trigémino después de la administración intravenosa de fluoresceína, lo que sugiere permeabilidad vascular (12, 13). Los autores de una publicación veterinaria que discute estas hipótesis han señalado que «los estudios cadavéricos en perros serían útiles para determinar si existe un plexo venoso perineural, de manera paralela a lo que se ha documentado en humanos» (1). Aunque existen descripciones anatómicas de la anatomía local con respecto al ganglio trigémino en perros (14), no hay estudios que aborden específicamente las características microanatómicas relevantes para las explicaciones de TGCE.

El objetivo de este estudio fue describir las características anatómicas del ganglio trigémino, sus estructuras circundantes y las características histológicas que son relevantes para explicar o plantear hipótesis sobre la causa de TGCE en estudios de resonancia magnética post-contraste ponderados en T1 del cerebro en perros. En la discusión, incluimos una breve revisión de la literatura sobre TGCE y planteamos hipótesis sobre la razón de TGCE en perros en función de esta revisión y nuestros hallazgos.

Materiales y métodos

Se diseccionaron ocho cadáveres de perros adultos para estudiar la anatomía del ganglio trigémino. Los cadáveres utilizados procedían de la sala de disección de la Unidad de Anatomía de la Facultad de Veterinaria de la Universitat Autónoma de Barcelona. Los perros fueron sacrificados por razones médicas no relacionadas con el sistema nervioso central (SNC) y donados por los propietarios siguiendo el programa de donación aprobado por la Universidad y utilizados para disecciones anatómicas. Todos los especímenes fueron diseccionados por un solo autor (VAG).

Razas de perros incluidas:

• 3 beagles (hembras)

• 1 pastor alemán (macho)

• 1 golden retriever (macho)

• 1 Border collie (hembra)

• 2 mestizos (hembra)

Los cadáveres se fijaron con una solución tamponada con formaldehído al 10% inyectada a través de la arteria carótida común. A continuación, los cadáveres se conservaron durante unas semanas (variable) a 4-6 °C. Las cabezas de los ocho perros fueron aisladas por decapitación atlantooccipital.

Se realizaron craneotomías dorsales en 5 cabezas (beagle, pastor alemán, border collie, 2 mestizos). Los cerebros fueron extirpados por disección macroscópica.

Las otras cabezas (2 beagles, 1 golden retriever) fueron seccionadas transversalmente.

Para cada uno de ellos, la disección del ganglio trigémino y las estructuras relacionadas se realizó a partir de ese momento con el uso de equipos de microscopía estereoscópica y microcirugía.

La presencia y anatomía de los vasos se estudió por disección y por técnicas histológicas. Se aislaron dos ganglios del trigémino y se tiñeron con hematoxilina-eosina (HE). Otros dos ganglios del trigémino incluidos en el canal del trigémino y la cavidad del trigémino se descalcificaron con ácido fórmico/formol durante 12 semanas y se tiñeron con HE para estudiar los vasos relacionados. Además, se obtuvo un molde de corrosión a partir de un espécimen canino separado (noveno) adicional (beagle, macho) que inyectó araldita mezclada con troquel rojo (Monómero CY223, endurecedor HY2967–Huntsman Advanced Materials, EE. UU.) a través de la arteria carótida. Brevemente, la muestra anatómica inyectada ha sido diseccionada y corroída en una solución básica de pancreatina a 37°C que destruye los músculos y ligamentos preservando el moho vascular.

Resultados
Raíces nerviosas del trigémino, ganglio del trigémino y nervios del trigémino

Desde la cara ventrolateral del tronco encefálico, las raíces nerviosas del trigémino discurren rostralmente a través del canal trigémino formado por la cresta petrosa (Figura 2). En su extensión rostral, una cueva ósea del trigémino (cavum trigeminale o ‘cueva de Merckel’, un término derivado de la literatura humana pero no incluido en la Nomina Anatomica Veterinaria) está formada por una sutil depresión de hueso entre el ápice de la cresta petrosa y la base del cráneo, revestida internamente por una doble capa de duramadre y las leptomeninges. El ganglio trigémino se encuentra allí. Desde el ganglio rostralmente, el nervio trigémino se ramifica en tres nervios: el mandibular, el maxilar y el oftálmico. Estos nervios respectivos están contenidos dentro de la cavidad craneal antes de salir a través de sus respectivos forámenes/fisuras: el agujero oval, el agujero redondo y la fisura orbitaria, respectivamente.

www.frontiersin.orgFigura 2. Fotografías tomadas durante disecciones microanatómicas. (A) Vista dorsal del ganglio trigémino derecho rodeado por las leptomeninges dentro de la cueva del trigémino. 1: ganglio trigémino, 2: nervio mandibular, 3: nervio maxilar, 4: nervio oftálmico, 5: crista petrosa. (B) Vista ventral del ganglio trigémino derecho parcialmente rodeado por las leptomeninges. 1: raíces del nervio trigémino, 2: ganglio del trigémino, 3: nervio mandibular, 4: nervio maxilar, 5: nervio oftálmico, *: quiasma óptico. Rostral está a la izquierda en la imagen. (C) Primer plano del panel (A), después de la extracción de algunas meninges destacando la presencia de vasos sanguíneos (flechas rojas) que se pueden apreciar macroscópicamente en material de disección fijado en formol. 1: ganglio trigémino, 2: nervio mandibular, 3: nervio maxilar, 4: nervio oftálmico, 5: canal trigémino abierto dorsalmente (extirpación de la cresta petrosal).

Meninges

Se identificaron leptomeninges y un espacio subaracnoideo (cisterna del trigémino, término derivado de la literatura humana pero no incluido en la Nomina Anatomica Veterinaria) a nivel de las raíces nerviosas del trigémino y el ganglio del trigémino (Figura 2). Específicamente, entre el bulbo raquídeo y la abertura caudal del canal del trigémino, las raíces nerviosas del trigémino están incluidas en el espacio subaracnoideo que contiene las arterias derivadas de la arteria basilar así como las venas. A nivel de las tres ramas del nervio trigémino (es decir, el nervio mandibular, el maxilar y el oftálmico), no se identificó espacio subaracnoideo y las leptomeninges ya no estaban presentes.

Vasculatura

Pequeños vasos arteriales, procedentes de la arteria basilar, se dirigían e irrigaban el ganglio trigémino, pasando a través de la duramadre (Figura 3). Además, se identificaron los vasos sanguíneos que discurren con el nervio trigémino y las raíces del nervio trigémino. Se encontraron plexos venosos a nivel del foramen redondo y ovalado cerca de las ramas maxilar y mandibular del nervio trigémino, respectivamente. No se visualizó plexo venoso a nivel del ganglio trigémino en las disecciones. Se identificó una compleja red vascular arterial dentro de la cubierta leptomeníngea del ganglio trigémino y se apreció mejor en el molde de corrosión (Figura 3).

www.frontiersin.orgFigura 3. Fotografías de un molde de corrosión donde los vasos arteriales se conservan mediante resina polimérica araldita y colorante rojo. (A) vista dorsal a nivel de la unión entre la fosa craneal media y caudal. 1: Abertura caudal del canal del trigémino, 2: Abertura rostral del canal del trigémino, 3: Crista petrosa, 4: arteria caudal comunicante del círculo arterioso cerebri, 5: arteria cerebral caudal, 6: arteria cerebelosa rostral, 7: arteria carótida interna. (B) Primer plano al nivel de la flecha amarilla en el panel (A). Muestra la red vascular localizada en el sitio del ganglio trigémino. Rostral está justo en la imagen.

La figura 4 representa, esquemáticamente, la disposición anatómica de las estructuras óseas, meníngeas y trigéminas.

www.frontiersin.orgFigura 4. Dibujos esquemáticos en plano sagital de la anatomía a nivel del canal del trigémino, la cueva del trigémino y los nervios oftálmicos, maxilares y mandibulares rostralmente. *El ganglio y las raíces del nervio trigémino están cubiertos por la aracnoides y la duramadre. Los nervios mandibular, maxilar y oftálmico no lo son. Estos están cubiertos por epineuro y perineuro, y contienen endoneuro. Rostral se deja en las imágenes. (A) Solo se representan el hueso y la duramadre. (B) Se dibujan las leptomeninges, las raíces del nervio trigémino y el ganglio del trigémino, además del panel (A). (C) Se introducen los nervios mandibular, maxilar y oftálmico, además del panel (B). Se representa la relación con respecto a las cubiertas meníngeas.

El examen histológico reveló vasos sanguíneos de tamaño pequeño a moderado localizados en el epineuro alrededor del ganglio (Figura 5). De allí emergían multitud de arteriolas que penetraban en el perineuro; Los componentes venosos se organizaron en grandes cavidades revestidas de endotelio asociadas a los plexos vasculares adyacentes al ganglio del trigémino. Finalmente, pequeñas ramas y capilares penetraron en el ganglio y en las ramas del nervio trigémino. Estos se distribuyeron en el endoneuro (Figura 5).

www.frontiersin.orgFigura 5. Fotografías microscópicas tomadas en el borde de la histología del ganglio trigémino (tinción de hematoxilina-eosina después de la descalcificación con ácido fórmico/formol durante 12 semanas). (A,B) [(B):primer plano de la esquina superior derecha del panel (A)]: Vista panorámica del ganglio y el hueso con el plexo vascular a la derecha de la imagen. 1: hueso temporal, 2: ganglio trigémino con cuerpos neuronales (punta de flecha), 3: arteria, 4: vena, 5: capa perióstica de la duramadre con capilares (flechas). (C,D) [(D):primer plano de la mitad derecha del panel (C)]: Capilares en epi, peri y endoneuro (flechas blancas y negras) y capilares que rodean un grupo de cuerpos neuronales ganglionares (punta de flecha) y colecciones de fibras nerviosas mielinizadas. 1: epineuro y perineuro con arteriolas (flechas), 2: fibras nerviosas mielinizadas de un nervio trigémino con capilares en el endoneuro (flechas blancas), 3: borde del ganglio del trigémino. (E) Arteriolas y capilares que rodean un cuerpo de célula neuronal ganglionar aislada (punta de flecha) y colecciones de fibras nerviosas mielinizadas. 1: epineuro y perineuro con capilares (flechas), 2: fibras nerviosas mielinizadas de un nervio trigémino, 3: borde del ganglio trigémino.

Discusión

En este estudio cadavérico e histológico canino, describimos la presencia de redes vasculares complejas alrededor del ganglio trigémino en especímenes caninos. Cuando se administra medio de contraste (comúnmente a base de gadolinio) a pacientes caninos sometidos a estudios de resonancia magnética del cerebro, se debe tener en cuenta la presencia de estructuras vasculares al evaluar la TGCE. En teoría, la mejora de las estructuras vasculares podría confundirse con la TGCE, especialmente cuando el contraste y la resolución espacial no son óptimos. De hecho, un estudio cadavérico en humanos describió la presencia de un plexo vascular perineural/periganglionar y postuló que el realce del contraste es la razón de la TGCE aparente (11). Los autores informaron de TGCE «verdadero» en solo el 4% de los ganglios trigéminos humanos en ese estudio. Este estudio de Williams et al. se menciona con frecuencia en la literatura humana cuando se habla de TGCE. Los resultados contrastan con el estudio de Downs et al., quienes reportaron una clara TGCE en el 88% de los casos y una mezcla de realce regional con la duramadre en este sitio en el 12% restante (10). Estos autores postularon que es probable que la TGCE se deba a la presencia de un BNB (o BGB) incompleto caracterizado por capilares fenestrados a nivel del ganglio trigémino como en los ganglios de la raíz dorsal espinal (DRG) (10). Nuestros hallazgos microanatómicos e histológicos de una compleja red vascular arterial periganglionar que cubre y penetra en el ganglio trigémino apoyan esta última hipótesis.

Las publicaciones de estudios en humanos, sin evidencia adicional, han tenido en cuenta los resultados de uno o ambos estudios (10, 11) al hablar de TGCE. Una revisión de Yousry et al. aborda particularmente las diferencias entre estos estudios y sus hipótesis (15). Yousry et al. argumentaron a favor de la TGCE verdadera, particularmente evidente utilizando secuencias de interferencia constructiva tridimensional (3D) en estado estacionario (CISS) con contraste mejorado.

Nuestros hallazgos de un suministro vascular rico y complejo al ganglio trigémino contrastan con los hallazgos del estudio cadavérico humano reportado por Williams et al. (11). En dicho estudio, se informó de que el ganglio trigémino y las divisiones proximales del nervio trigémino carecían de «vascularidad evidente». En opinión de los autores, es poco probable que estos hallazgos reflejen la anatomía del perro y, de hecho, se ha demostrado que son inexactos en otros estudios en humanos (16) y caninos (17). Por lo tanto, la ausencia visual de vasos en el estudio de Williams et al. (11) debe deberse a limitaciones de la metodología de estudio. El ganglio trigémino está poblado por cuerpos celulares neuronales. Las neuronas se encuentran entre las poblaciones celulares que más energía consumen en el cuerpo de los mamíferos y la vascularización es esencial para el suministro de sustancias y la eliminación de productos de desecho en una estructura metabólicamente activa (16). La Figura 1 complementaria ilustra la anatomía general de los vasos nerviosos y sus derivados. Nuestras propias observaciones en este estudio canino de un suministro sanguíneo vascular rico y complejo, respaldan que esta anatomía general es aplicable a las raíces nerviosas del trigémino, los nervios del trigémino y el ganglio del trigémino también.

La presencia de uniones estrechas y endotelio no fenestrado caracteriza al BNB (18-21). Pero este BNB no es necesariamente idéntico en todas las ubicaciones (22). El término «BNB» también se aplica a menudo al ganglio del nervio en cuestión. Sin embargo, podría ser más adecuado hablar de un BGB, ya que hay abundante evidencia de que esta barrera puede ser diferente del BNB o al menos puede funcionar de manera diferente (23-25). Se pueden postular otras razones por las que la BGB es incompleta e incluyen su origen embriológico [es decir, el ganglio del trigémino se deriva de las células de la cresta neural y la placa del trigémino del tubo neural (26, 27)] y su función neuroendocrina [p. ej., los neuropéptidos se liberan y entran en el ganglio del trigémino (28, 29)].

Cualesquiera que sean las razones, el hecho de que la BGB esté incompleta se evidencia y apoya por el hallazgo de que el ganglio trigémino no es el único ganglio reportado que muestra una mejora del contraste en la RM en humanos. De hecho, otros ganglios reportados que muestran una mejora del contraste en la RMN en humanos incluyen el DRG espinal lumbar (30), el ganglio geniculado del nervio facial (31) y el ganglio cervical superior (32). Los autores no tienen conocimiento de informes específicos sobre las características de mejora del contraste de tales estructuras en perros. En la Figura 6 se resume nuestra hipótesis sobre la BGB incompleta del ganglio trigémino con relevancia para la TGCE. La relativa falta de informes que describan específicamente el realce no patológico del contraste de otros ganglios (pares craneales) en perros probablemente esté relacionada con el pequeño tamaño de estos ganglios y la dificultad para visualizarlos en los estudios de resonancia magnética en general, así como en la evaluación del realce del contraste. En otras palabras, el ganglio trigémino es el más grande y, por lo tanto, el TGCE fue el que tuvo más probabilidades de haber sido observado y reportado por los clínicos. Se justifican estudios futuros que analicen la presencia o ausencia de realce de contraste no patológico de los ganglios de los nervios craneales, así como de GRD en perros, para dilucidar este asunto. En apoyo adicional a la «teoría BGB incompleta», los estudios que informan que TGCE en perros es un hallazgo normal incluyen imágenes que apoyan la TGCE verdadera en lugar de interpretar erróneamente la presencia de TGCE debido a la mejora de las estructuras vasculares periganglionares (1, 2, 6, 7).

www.frontiersin.orgFigura 6. Fotografía de la cara ventral de un encéfalo fijado en formol de un perro, resumiendo la hipótesis apoyada por los hallazgos de este estudio.

La importancia clínica de TGCE como característica normal en los estudios de RM merece ser subrayada aquí. El diagnóstico de los estados patológicos del ganglio trigémino no debe basarse únicamente en el realce con contraste, aunque es muy posible que el realce con contraste de, por ejemplo, la ganglionitis del trigémino o la neoplasia que afecta al ganglio trigémino sea diferente del TGCE normal. Sin embargo, no hay informes específicos que cuantifiquen el alcance de la TGCE en estados patológicos frente a estados normales en perros. Los informes que documentan los diagnósticos de neuritis del trigémino basados en la resonancia magnética se centran en la mejora del contraste, así como en el aumento del tamaño (33). Los informes que documentan casos histopatológicamente confirmados de ganglionitis del trigémino con información sobre la apariencia de la RMN son raros. Un informe documentó el agrandamiento difuso y el aumento del contraste del nervio trigémino (34). Se publican algunos datos cuantitativos de resonancia magnética sobre el tamaño del nervio trigémino canino (35, 36). Los estudios futuros que comparen los nervios trigéminos y los ganglios sanos frente a los afectados pueden proporcionar más información sobre los efectos de ciertos estados patológicos sobre el tamaño y el contraste de los mismos.

Nuestros hallazgos de leptomeninges y un espacio subaracnoideo (cisterna del trigémino, un término derivado de la literatura humana (37) pero no incluido en la Nomina Anatomica Veterinaria) alrededor de las raíces nerviosas del trigémino y el ganglio del trigémino reflejan los reportados en humanos (38, 39). Se ha reportado que el punto de transición de la cobertura meníngea a la epiperineural es variable en las personas (39). Se necesitarían estudios futuros que incluyeran más especímenes para verificar la variabilidad individual de esta transición en perros.

La cueva del trigémino [(cavum trigeminale o ‘cueva de Merckel’ – un término derivado de la literatura humana (38-41) pero no incluido en la Nomina Anatomica Veterinaria] en perros fue sutil en los especímenes examinados en este estudio. Otros no han llamado a esta característica anatómica «cueva del trigémino» en los perros, ya que la anatomía difiere de la de los humanos (14). El uso de este término puede tener algún mérito para facilitar la discusión de la patología que afecta a esta localización. Sin embargo, reconocemos que el término no se refiere exactamente a las mismas características anatómicas en todas las especies, ya que existen diferencias notables como se ha descrito anteriormente (14). Los estudios en humanos han reportado asimetría de la Cueva de Merckel dentro de los individuos y morfología variable entre los individuos (39). Es probable que esto también sea cierto para los perros, especialmente cuando se consideran diferentes razas. Se han descrito varios procesos patológicos en este sitio anatómico en humanos, que afectan a las estructuras contenidas en su interior y asociadas con el propio revestimiento óseo (41). Se necesitarían estudios futuros para documentar la variabilidad de estas dimensiones entre individuos de la misma raza o entre diferentes razas de perros.

Las limitaciones de este estudio incluyen el pequeño número de especímenes caninos incluidos y, en particular, la falta de microscopía electrónica para respaldar aún más las hipótesis actuales incluidas en nuestra discusión. Los estudios futuros que incluyan microscopía electrónica para evaluar la presencia o ausencia de, por ejemplo, fenestración, uniones estrechas u otros complejos de unión en los capilares del ganglio trigémino serán de vital importancia para apoyar la «teoría BGB incompleta» como explicación de la TGCE en perros. Los estudios inmunohistoquímicos en un tejido no descalcificado bien fijado también podrían proporcionar evidencia sobre la presencia o ausencia de uniones estrechas y la organización de BGB. Sin embargo, varios marcadores posibles para tales estudios no están validados para los tejidos caninos. Por último, sería útil realizar futuros estudios de resonancia magnética para evaluar la presencia o ausencia de TGCE y compararla con la mejora de la compleja red vascular que la rodea. En particular, podrían incorporarse secuencias específicas en esos estudios, como una secuencia CISS 3D mejorada con contraste (15). Junto con los resultados de nuestro estudio actual, dichos estudios podrían proporcionar a los neurólogos y radiólogos veterinarios información valiosa para comparar con los resultados de las imágenes de los pacientes.

En conclusión, este estudio proporciona un apoyo adicional a la teoría de que la TGCE en perros puede deberse a un BNB o BGB incompleto en la interfaz entre el SNC con una BHE intacta y leptomeninges y el SNP con un BNB y endo, peri y epineuro ricos en vasos.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

No se requirió aprobación ética para los estudios con animales de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales porque los perros fueron sacrificados por razones médicas no relacionadas con el sistema nervioso central (SNC). No se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio, ya que fueron donados por los propietarios siguiendo el programa de donación aprobado por la Universidad y utilizados para disecciones anatómicas.

Contribuciones de los autores

KS: Conceptualización, Análisis formal, Escritura – borrador original, Escritura – revisión y edición. EG: Conceptualización, Análisis formal, Escritura – revisión y edición. MP: Conceptualización, Análisis formal, Investigación, Metodología, Redacción – revisión y edición. VA: Visualización, Escritura – revisión y edición, Conceptualización, Análisis formal, Investigación, Metodología.

Financiación

El/los autor/es declara(n) haber recibido apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. La tarifa de publicación fue cubierta por el fondo de IVC Evidensia para la publicación de artículos científicos revisados por pares.

Reconocimientos

Los autores agradecen a Ester Blasco y Tamara Rivero la asistencia técnica en los estudios histológicos.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1256947/full#supplementary-material

FIGURA COMPLEMENTARIA 1 | Dibujo esquemático de un nervio con vasos sanguíneos asociados.

VIDEOS COMPLEMENTARIOS 1-2 | VAG proporciona dos videos que muestran partes del proceso de disección y la discusión de la microanatomía.

Referencias

1. Cooper, JJ, Young, BD, Hoffman, A, Bratton, G, Hicks, DG, Tidwell, A, et al. Resonancia magnética intracraneal, artefactos y pseudolesiones en perros y gatos. Ecografía Radiol Veterinaria. (2010) 51:587–95. doi: 10.1111/j.1740-8261.2010.01713.x

Texto completo de CrossRef | Google Académico

2. Couturier, L, Degueurce, C, Ruel, Y, Dennis, R, y Begon, D. Estudio anatómico de la emergencia de los nervios craneales y los forámenes del cráneo en el perro mediante resonancia magnética y tomografía computarizada. Ecografía Radiol Veterinaria. (2005) 46:375–83. doi: 10.1111/j.1740-8261.2005.00068.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

3. Gomes, E, Degueurce, C, Ruel, Y, Dennis, R, y Begon, D. Estudio anatómico de la emergencia de los nervios craneales y los forámenes craneales asociados en gatos mediante TC y RM. Ecografía Radiol Veterinaria. (2009) 50:398–403. doi: 10.1111/j.1740-8261.2009.01556.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

4. Leigh, EJ, Mackillop, E, Robertson, ID, y Hudson, LC. Anatomía clínica del cerebro canino mediante resonancia magnética. Ecografía Radiol Veterinaria. (2008) 49:113–21. doi: 10.1111/j.1740-8261.2008.00336.x

Texto completo de CrossRef | Google Académico

5. Mogicato, G, Conchou, F, Layssol-Lamour, C, Raharison, F y Sautet, J. Cerebro felino normal: anatomía clínica mediante imágenes de resonancia magnética. Anat Histol Embrionario. (2012) 41:87–95. doi: 10.1111/j.1439-0264.2011.01106.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

6. Joslyn, S, Sullivan, M, Novellas, R, Brennan, N, Cameron, G y Hammond, G. Efecto de los tiempos de adquisición retardados en las imágenes de resonancia magnética mejoradas con gadolinio del cerebro canino presumiblemente normal. Ecografía Radiol Veterinaria. (2011) 52:611–8. doi: 10.1111/j.1740-8261.2011.01847.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

7. Pettigrew, R, Rylander, H y Schwarz, T. Mejora del contraste de imágenes de resonancia magnética del nervio trigémino en perros sin evidencia de neuropatía del trigémino. Ecografía Radiol Veterinaria. (2009) 50:276–8. doi: 10.1111/j.1740-8261.2009.01533.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

8. Graham, JP, Roberts, GD y Newell, SM. Resonancia magnética dinámica de la glándula pituitaria canina normal. Ecografía Radiol Veterinaria. (2000) 41:35–40. doi: 10.1111/j.1740-8261.2000.tb00423.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

9. Tabuchi, T, Nakao, Y, Sakihama, N y Kobayashi, T. Permeabilidad vascular a sustancias fluorescentes en nervios craneales humanos. Ann Otol Rhinol Laringo. (2002) 111:736–7. doi: 10.1177/000348940211100814

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

10. Downs, DM, Damiano, TR y Rubinstein, D. Ganglio de Gasseria: aparición en MR. AJNR Am J Neuroradiol con contraste. (1996) 17:237–41.

Resumen de PubMed | Google Académico

11. Williams, LS, Schmalfuss, IM, Sistrom, CL, Inoue, T, Tanaka, R, Seoane, ER, et al. Imágenes por resonancia magnética del ganglio trigémino, el nervio y el plexo vascular perineural: apariencia normal y variantes con correlación con muestras de cadáveres. Am J Neuroradiol. (2003) 24:1317–23.

Resumen de PubMed | Google Académico

12. Sakihama, N. Permeabilidad vascular de la sustancia fluorescente en las raíces de los nervios craneales. Nippon Jibi Inkoka Gakkai Kaiho. (1994) 97:684–7. doi: 10.3950/jibiinkoka.97.684

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

13. Nakao, Y, Sakihama, N, Matshumoto, K, Ochi, M y Kumagami, H. Permeabilidad vascular a la fluoresceína de sodio en la raíz del nervio craneal de conejo: posible correlación con el realce normal del nervio craneal en imágenes de resonancia magnética mejorada con gadolinio. Eur Arch Otorrinolaringo. (1994) 251:457–60. doi: 10.1007/BF00175995

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

14. Howroyd, PC. Disección del ganglio trigémino de especies no roedoras utilizadas en estudios toxicológicos. Toxicol Pathol. (2020) 48:30–6. doi: 10.1177/0192623319854338

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

15. Yousry, I, Moriggl, B, Schmid, UD, Naidich, TP y Yousry, TA. Ganglio del trigémino y sus divisiones: imágenes anatómicas detalladas de RM con interferencia constructiva 3D mejorada con contraste en las secuencias de estado estacionario. AJNR Am J Neuroradiol. (2005) 26:1128–35.

Resumen de PubMed | Google Académico

16. Ćetković, M, Štimec, BV, Mucić, D, Dožić, A, Ćetković, D, Reçi, V, et al. Aportación arterial del ganglio trigémino, estudio micromorfológico. Folia Morphol. (2020) 79:58–64. doi: 10.5603/FM.a2019.0062

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

17. Okuda, H. Suministro de sangre del ganglio trigémino del perro. Okajimas Folia Anat Jpn. (1979) 56:205–29. doi: 10.2535/ofaj1936.56.4_205

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

18. Reinhold, AK, y Rittner, HL. Función de barrera en el sistema nervioso periférico y central: una revisión. Arco de Pflugers. (2017) 469:123–34. doi: 10.1007/s00424-016-1920-8

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

19. Malong, L, Napoli, I, Casal, G, White, IJ, Stierli, S, Vaughan, A, et al. La caracterización de la estructura y el control de la barrera hematonerviosa identifica vías para la administración terapéutica. Célula de desarrollo. (2023) 58:174–191.e8. doi: 10.1016/j.devcel.2023.01.002

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

20. Ubogu, EE. UU. Biología de la barrera hematonerviosa humana en la salud y la enfermedad. Exp Neurol. (2020) 328:113272. doi: 10.1016/j.expneurol.2020.113272

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

21. Weerasuriya, A, y Mizisin, AP. La barrera hematonerviosa: estructura y significado funcional. Métodos Mol Biol. (2011) 686:149–73. doi: 10.1007/978-1-60761-938-3_6

Texto completo de CrossRef | Google Académico

22. Olsson, Y. Diferencias topográficas en la permeabilidad vascular del sistema nervioso periférico. Acta Neuropathol. (1968) 10:26–33. doi: 10.1007/BF00690507

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

23. Allt, G. Barreras hematoganglionares. Tendencias Neurosci. (1979) 2:248–9. doi: 10.1016/0166-2236(79)90097-3

Texto completo de CrossRef | Google Académico

24. Chau, YP, y Lu, KS. Investigación de las propiedades de barrera hematoganglionar en ganglios simpáticos de ratas mediante el uso de iones lantano y peroxidasa de rábano picante como trazadores. Acta Anat. (1995) 153:135–44. doi: 10.1159/000313647

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

25. Reinhold, AK, y Rittner, HL. Características de la barrera nerviosa y de la barrera ganglionar de la raíz dorsal de la sangre en la salud y la enfermedad. Exp Neurol. (2020) 327:113244. doi: 10.1016/j.expneurol.2020.113244

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

26. Begbie, J. Inducción y patrón de cresta neural y placodas ectodérmicas y sus derivados En: R JLR y P Rakic, editores. Modelado y especificación del tipo de célula en el SNC y el SNP en desarrollo. Cambridge, Estados Unidos: Academic Press (2013).

Google Académico

27. Singh, S, y Groves, AK. Las bases moleculares del desarrollo de la placoda craneofacial. Wiley Interdiscip Rev Dev Biol. (2016) 5:363–76. doi: 10.1002/wdev.226

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

28. Messlinger, K, Balcziak, LK y Russo, AF. Señalización cruzada en el ganglio trigémino: papel de los neuropéptidos y otros mediadores. J Transm. Neural Transm. (2020) 127:431–44. doi: 10.1007/s00702-020-02161-7

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

29. Messlinger, K, y Russo, AF. Comprensión actual de la estructura y función del ganglio trigémino en la cefalea. Cefalalgia. (2019) 39:1661–74. doi: 10.1177/0333102418786261

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

30. Demondion, X, Leroy, X, Lapègue, F, Drizenko, A, Francke, JP y Cotten, A. Aumento de los ganglios espinales lumbares después de la administración de quelato de gadolinio: una correlación radiohistológica. Surg Radiol Anat. (2001) 23:415–9. doi: 10.1007/s00276-001-0415-1

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

31. Hong, HS, Yi, BH, Cha, JG, Park, SJ, Kim, DH, Lee, HK, et al. Patrón de realce del nervio facial normal en la RM temporal de 3,0 T. Hno. J Radiol. (2010) 83:118–21. doi: 10.1259/bjr/70067143

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

32. Lee, JY, Lee, JH, Song, JS, Song, MJ, Hwang, SJ, Yoon, RG, et al. Ganglio simpático cervical superior: aspecto normal de la imagen en la 3T-RM. Coreano J Radiol. (2016) 17:657–63. doi: 10.3348/kjr.2016.17.5.657

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

33. Musso, C, Le Boedec, K, Gomes, E, y Cauzinille, L. Valores diagnósticos de los hallazgos clínicos y de resonancia magnética en la neuropatía presunta del trigémino: 49 perros. J Am Anim Hosp Assoc. (2020) 56:106–13. doi: 10.5326/JAAHA-MS-6997

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

34. Schultz, RM, Tucker, RL, Gavin, PR, Bagley, R, Saveraid, TC y Berry, CR. Resonancia magnética de trastornos adquiridos del nervio trigémino en seis perros. Ecografía Radiol Veterinaria. (2007) 48:101–4. doi: 10.1111/j.1740-8261.2007.00212.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

35. Swain, CE, Cherubini, GB y Mantis, P. Mediciones de resonancia magnética de bajo campo del nervio trigémino canino normal. Front Vet Sci. (2020) 7:274. doi: 10.3389/fvets.2020.00274

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

36. Kaufman, B, y Bellon, EM. La cisterna del nervio trigémino. Radiología. (1973) 108:597–602. doi: 10.1148/108.3.597

Texto completo de CrossRef | Google Académico

37. Blitz, AM, Choudhri, AF, Chonka, ZD, Ilica, AT, Macedo, LL, Chhabra, A, et al. Consideraciones anatómicas, nomenclatura y técnicas avanzadas de imágenes transversales para la visualización de los segmentos de los nervios craneales mediante imágenes por RM. Neuroimagen Clin N Am. (2014) 24:1–15. doi: 10.1016/j.nic.2013.03.020

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

38. Janjua, RM, Al-Mefty, O, Densler, DW, et al. Relaciones durales de la cueva de Meckel y la pared lateral del seno cavernoso. Enfoque neuroquirúrgico. (2008) 25:1–12. doi: 10.3171/FOC.2008.25.12.E2

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

39. Tsutsumi, S, Ono, H e Ishii, H. Cueva de Meckel: un estudio anatómico mediante imágenes de resonancia magnética. J Comput Assist Tomogr. (2021) 45:743–8. doi: 10.1097/RCT.0000000000001185

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

40. Wysiadecki, G, Tubbs, RS, Iwanaga, J, Radek, M, Walocha, J, Brzeziński, P, et al. Estudio microanatómico de las granulaciones aracnoideas y de la arquitectura meníngea alrededor de la cueva de Meckel. Neurosurg Rev. (2023) 46:50. doi: 10.1007/s10143-023-01954-0

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

41. Malhotra, A, Tu, L, Kalra, VB, Wu, X, Mian, A, Mangla, R, et al. Neuroimagen de la cueva de Meckel en condiciones normales y patológicas. Imágenes de Insights. (2018) 9:499–510. doi: 10.1007/s13244-018-0604-7

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

Palabras clave: ganglio trigémino, gadolinio, barrera hematonerviosa, barrera hematoganglionar, realce de contraste

Cita: Santifort KM, Glass EN, Pumarola M y Aige Gil V (2023) Hallazgos microanatómicos con relevancia para el realce del ganglio trigémino en imágenes de resonancia magnética ponderadas en T1 posteriores al contraste en perros. Frente. Vet. Sci. 10:1256947. doi: 10.3389/fvets.2023.1256947

Recibido: 11 de julio de 2023; Aceptado: 28 de agosto de 2023;
Publicado: 13 de septiembre de 2023.

Editado por:

Sílvia Sisó, AbbVie, Estados Unidos

Revisado por:

Luisa Ragionieri, Universidad de Parma, Italia
Cord Brundage, Universidad de Wisconsin–La Crosse, Estados
Unidos Viktor Paluš, Neurovet, Eslovaquia

Derechos de autor © 2023 Santifort, Glass, Pumarola y Aige Gil. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).

*Correspondencia: Koen M. Santifort, koen.santifort@evidensia.nl; koensantifort@gmail.com

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