Identificar los factores de riesgo de mortalidad porcina

Utilizar la información de productividad y salud de la cría al mercado junto con los datos de diagnóstico de enfermedades para identificar los factores de riesgo de mortalidad porcina en un sistema de producción porcina de los EE. UU.

Utilizar la información de productividad y salud de la cría al mercado junto con los datos de diagnóstico de enfermedades para identificar los factores de riesgo de mortalidad porcina en un sistema de producción porcina de los EE. UU.

Edison S. Magalhães1* Jeff J. Zimmerman1 Pete Thomas2 Cesar A. A. Moura2 Giovani Trevisan1 Kent J. Schwartz1 Eric Burrough1 Derald J. Holtkamp1 Chong Wang1,3 Christopher J. Rademacher1 Gustavo S. Silva1 Daniel C. L. Linhares1
  • 1Departamento de Diagnóstico Veterinario y Medicina de Animales de Producción, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Estatal de Iowa, Ames, IA, Estados Unidos
  • 2Iowa Select Farms, Iowa Falls, IA, Estados Unidos
  • 3Departamento de Estadística, Facultad de Artes Liberales y Ciencias, Universidad Estatal de Iowa, Ames, IA, Estados Unidos

Los datos de diagnóstico agregados recopilados a lo largo del tiempo de los sistemas de producción porcina son una fuente de datos importante para investigar la productividad y la salud de los cerdos, especialmente cuando se combinan con los registros relativos a las fases de producción previas y posteriores al destete. La combinación de múltiples flujos de datos recopilados a lo largo de la vida de los cerdos es la esencia de la investigación epidemiológica de todo el rebaño. Este enfoque es particularmente valioso para investigar los factores multifacéticos y en constante cambio que contribuyen a la mortalidad porcina desde el destete hasta el final (W2F). El objetivo de este estudio fue utilizar un conjunto de datos retrospectivos («tabla maestra») que contenía información sobre 1.742 grupos de cerdos comercializados a lo largo del tiempo para identificar los principales factores de riesgo asociados con la mortalidad W2F. La mesa maestra se construyó combinando el rendimiento histórico de la raza al mercado y los datos de salud con los registros de diagnóstico de enfermedades (códigos Dx) de grupos comercializados de cerdos en crecimiento. Después de construir la tabla maestra, se realizaron análisis univariados para detectar los factores de riesgo que se incluirían en el modelo multivariable inicial. Después de un enfoque de selección de modelos hacia atrás por pasos, 5 variables y 2 interacciones permanecieron en el modelo final. Cabe destacar que la variable diagnóstica asociada significativamente a la mortalidad por W2F fue el virus del síndrome respiratorio y reproductivo porcino (PRRSV). Los cierres con signos clínicos sugestivos de infección por Salmonella spp. o Escherichia coli también se asociaron con una mayor mortalidad por W2F. Los factores de la granja de cerdas que permanecieron significativamente asociados con la mortalidad W2F fueron el estado de PRRS de la granja de cerdas, la edad promedio al destete y la mortalidad promedio antes del destete. Después de probar las posibles interacciones en el modelo final, dos interacciones se asociaron significativamente con la mortalidad de los cerdos de destete a engorde: (1) el estado del PRRS de la granja de cerdas y un diagnóstico de laboratorio del PRRSV y (2) la edad promedio al destete y un diagnóstico de laboratorio del PRRS. Los cierres originados por la epidemia de PRRS o granjas de cerdas con PRRS negativo, cuando se diagnosticaron con PRRS en la fase de crecimiento, tuvieron las tasas de mortalidad W2F más altas. Asimismo, el diagnóstico de PRRS en la fase de crecimiento fue un factor importante en la mortalidad, independientemente de la edad media de destete de los cierres. En general, este estudio demostró la utilidad de un enfoque de todo el rebaño al analizar la información de diagnóstico junto con la productividad de la cría al mercado y la información de salud, para medir los principales factores de riesgo asociados con la mortalidad W2F en períodos de tiempo y poblaciones de cerdos específicos.

1 Introducción

La creciente implementación de las tecnologías de la información en la industria porcina ha dado lugar a una abundancia de flujos de datos diversos, pero generalmente desconectados, que registran la mayoría de los aspectos de la cría de cerdos, por ejemplo, la productividad, la salud, el medio ambiente, el diagnóstico, la logística y la infraestructura. Si los flujos de datos están conectados, los productores tienen el potencial de medir el efecto de factores de riesgo específicos en el rendimiento en las condiciones específicas del sistema de producción y, posteriormente, adaptar la salud y el manejo de la producción porcina a condiciones específicas y poblaciones de cerdos/flujos de cerdos.

La mortalidad porcina desde el destete hasta el final (W2F) es un indicador clave de rendimiento (KPI) en la producción porcina moderna, y es el resultado de interacciones entre múltiples agentes infecciosos y no infecciosos (1, 2) que involucran la tríada epidemiológica de la enfermedad, es decir, una interacción dinámica entre el patógeno, el huésped y las características ambientales que ocurren secuencialmente desde el nacimiento hasta el mercado (~ 6 meses) que cambian constantemente con el tiempo. Aunque la mayoría de los productores porcinos recopilan información relevante para estos factores, los datos generalmente se almacenan en múltiples formatos y se dispersan en diferentes programas o archivos (3).

Un ejemplo de un flujo de datos disponible para muchos sistemas de producción porcina es la información diagnóstica de los laboratorios de diagnóstico veterinario (VDL). Los veterinarios y productores recolectan y envían muestras a los VDL para diagnosticar la(s) causa(s) de la enfermedad, para monitorear la salud y/o responder a las amenazas inmediatas de la enfermedad. El resultado del diagnóstico generalmente es utilizado inmediatamente después del diagnóstico final por los veterinarios porcinos para su utilidad en las decisiones de intervención, y luego se almacena en archivos de datos sin más aplicación. De hecho, los resultados diagnósticos retrospectivos agregados recopilados a lo largo de la vida de múltiples cierres (cohortes) representan una fuente de datos potencialmente importante, como se ha demostrado en otros estudios (4-7).

En este estudio, se integraron datos de laboratorio, productividad, salud y diagnóstico para analizar la asociación entre el rendimiento de los cerdos en crecimiento y la mortalidad desde el destete hasta el final (W2F). Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue caracterizar las asociaciones entre la enfermedad y la mortalidad en grupos de cerdos en crecimiento, junto con observaciones relevantes de salud y rendimiento desde el nacimiento hasta el mercado.

2 Materiales y métodos
2.1 Descripción general

Se llevó a cabo un estudio retrospectivo sobre la mortalidad desde el destete hasta el engorde (W2F) para 1.742 «cierres». Un «cierre» se definió como un grupo de cerdos comercializados dentro de un sistema de producción porcina comercial de los Estados Unidos entre enero de 2018 y junio de 2019. Un cierre puede haberse originado en los sitios de destete a engorde o en el vivero, seguido de los sitios de engorde. La variable de resultado de interés fue el número de cerdos en cada cierre que murieron en la fase de crecimiento como proporción de los colocados en el alimento. Los datos de cierre disponibles para el análisis se describen en la Tabla 1 e incluyen 18 variables relacionadas con la fase de producción de la raza al mercado, es decir, el estado de la enfermedad (por ejemplo, PRRSV) y los datos de rendimiento de la producción de los rebaños reproductores de origen, el historial de colocación (grupos de una o dos cabezas de población; flujo de destete a engorde o destete seguido de engorde), productividad y salud después del destete, y datos de diagnóstico para cada caso de diagnóstico que incluyó tejidos y se originó a partir de los cierres en este estudio. Las columnas de cada variable incluidas en la Tabla 1 representan las categorías dentro de cada variable.

www.frontiersin.orgTabla 1. Diccionario de datos de las variables incluidas en los análisis.

2.2 Datos de diagnóstico

Las evaluaciones diagnósticas se realizaron en el Laboratorio de Diagnóstico Veterinario de la Universidad Estatal de Iowa (ISU VDL, Ames, Iowa). Los datos diagnósticos de los casos de cierre con muestras enviadas para diagnóstico en el VDL de la ISU incluían información clínica, ensayos de laboratorio realizados, evaluación de lesiones macroscópicas y/o microscópicas y el código de diagnóstico (Código Dx) asignado finalmente a cada caso de tejido por el diagnosticador veterinario. En este estudio no se incluyeron los datos diagnósticos de las presentaciones no tisulares.

El sistema de codificación diagnóstica de enfermedades VDL de la ISU (Código Dx) se utiliza para resumir sucintamente los procesos patológicos y la etiología encontrados en las presentaciones de tejidos de cerdos enfermos, y se utiliza para describir la alineación diagnóstica entre los patógenos detectados y las lesiones observadas en los tejidos presentados para evaluación diagnóstica. Estos códigos están organizados en términos de sistema corporal afectado/tipo de agresión/lesiones predominantes detectadas/confirmadas o agente(s) específico(s) altamente probable(s), y proporcionan un diagnóstico etiológico preciso cuando los datos se alinean (8). Se asignan uno o más códigos DX por caso dependiendo de estas evaluaciones. Por ejemplo, un caso que contiene un tejido pulmonar sometido a evaluación con antecedentes clínicos de enfermedad respiratoria, lesiones macroscópicas y/o microscópicas compatibles con infección por Mycoplasma hyopneumoniae (Mhp) y un resultado positivo de PCR para Mhp tendría un código Dx de enfermedad respiratoria/bacteriana/neumonía/Mycoplasma hyopneumoniae. En particular, a pesar de que se espera que las pruebas utilizadas para cada caso sean diferentes, el código Dx final se proporciona en un formato estandarizado para todos los casos. Todos los códigos Dx asignados a un cierre se incluyeron en la tabla maestra final, así como los cierres que tenían dos o más códigos Dx de múltiples envíos de casos durante el período de crecimiento o de un envío con múltiples patógenos, como se describe en la Tabla 1 como frecuencia de código Dx y diversidad de código Dx, respectivamente.

2.3 Variables de estado y productividad del PRRSV en la granja de cerdas

Los rebaños reproductores se clasificaron como epidemia de PRRSV durante las primeras 16 semanas después de un brote de PRRSV y luego como «endémicos» desde la semana 17 hasta que se clasificaron como «negativos» en función de la ausencia de detección de ARN del PRRSV de tipo salvaje y la ausencia de signos clínicos compatibles con las infecciones por PRRSV. En particular, las granjas negativas para el PRRSV no se consideran ingenuas, ya que se espera la presencia de anticuerpos contra el PRRSV en las cerdas. La principal diferencia en comparación con el estado epidémico y endémico es la ausencia de signos clínicos combinada con resultados negativos para el PRRSV. Todos los rebaños fueron vacunados con la vacuna comercial de virus vivo modificado (MLV, por sus siglas en inglés) PRRSV y la detección de PRRSV similar a la vacuna no descalificó a los rebaños negativos. La mortalidad media pre-destete y la edad media al destete fueron las variables restantes relacionadas con el rebaño reproductivo incluidas en este estudio y describieron el rendimiento medio de la cohorte de cerdos destetados que pasaron a la fase de crecimiento. Cuando se colocan varios grupos destetados (es decir, de varias granjas de cerdas) juntos en los sitios de crecimiento, se calculó el promedio ponderado para las variables mencionadas anteriormente en función del rendimiento de cada granja y el número de animales de cada origen. Estas variables fueron categorizadas por cuartiles y la media de las variables en el formato continuo fue reportada en la Tabla 1.

2.4 Características y gestión de los datos

Se utilizó la versión 9.4 de SAS® (SAS Institute, Inc., Cary, NC) para construir algoritmos utilizados para importar, administrar e integrar los datos de producción y los datos de diagnóstico para 1.742 cierres de un sistema comercial de producción porcina, como se describe en detalle en (9). La limpieza de datos se realizó después de agregar los flujos de datos en la tabla maestra, es decir, los cierres con datos faltantes se excluyeron del conjunto de datos final. Este proceso produjo una sola tabla maestra que contenía 1.720 cierres (~5.000.000 de cerdos) comercializados entre enero de 2018 y junio de 2019, que se utilizó en los análisis del modelo multivariable.

2.5 Análisis estadístico

La tabla maestra final contenía datos retrospectivos de 1.720 cierres y 18 variables que representaban datos de diagnóstico, factores de la granja de cerdas y características de la fase de crecimiento (Tablas 1, 2). Inicialmente, para cumplir con la suposición de normalidad, el resultado se transformó logarítmicamente y la suposición se probó mediante la prueba de Shapiro-Wilk. Posteriormente, las 18 variables se evaluaron por separado para determinar su asociación con la mortalidad por W2F utilizando un modelo mixto lineal univariado (SAS PROC GLIMMIX) con la(s) granja(s) de cerdas de las que se originaron los cerdos en el cierre como un efecto aleatorio. Si bien son informativos, los análisis univariados tienen limitaciones bien reconocidas, por ejemplo, factores de confusión, que pueden abordarse utilizando modelos multivariables.

www.frontiersin.orgTabla 2. Variables capturadas en la tabla maestra y sus valores en cada paso de análisis de datos.

El modelo multivariado inicial incluyó todas las variables con una asociación moderada a la mortalidad por W2F (p < 0,10, análisis univariado). Para lograr el modelo multivariable final, se utilizó la selección manual de modelos hacia atrás para identificar las variables significativamente asociadas con la mortalidad por W2F (p < 0,05) como se demuestra en la Tabla 2. Posteriormente, se evaluó la multicolinealidad en el modelo final y se excluyeron las variables con un valor de factor de inflación de varianza (VIF) >5. Una vez construido el modelo multivariable final, se realizaron comparaciones pareadas de Tukey-Kramer para identificar diferencias significativas entre los niveles de variables categóricas.

3 Resultados

La media geométrica de mortalidad log-W2F para los 1.720 cierres en el estudio fue del 8,55% (IC del 95%: 8,37 a 8,73%). Un total de 392 cierres tenían >1 código(s) Dx, mientras que 1.328 grupos no tenían envíos de tejido y, por lo tanto, no tenían códigos Dx. Los resultados de los análisis univariados de las variables del Código Dx se presentan en la Tabla 3. «Sin código Dx», es decir, la categoría que representa los cierres sin envíos de tejido al laboratorio de diagnóstico, sirvió como línea de base de comparación y denotó grupos de cerdos con ausencia de signos clínicos para desencadenar la investigación diagnóstica.

www.frontiersin.orgTabla 3. Resultados de los análisis univariados de las variables del Código Dx sobre la mortalidad desde el destete hasta el final.

En resumen, el análisis univariado reveló una disparidad notable en la mortalidad por W2F (10,1 vs. 7,9 %) entre los cierres con más de un código Dx y los que no tenían ningún código Dx (consultar el Cuadro 3). Al considerar la edad de envío, las tasas medias de mortalidad al cierre de W2F fueron de 10,6, 10,2 y 9,4%, respectivamente, para las cohortes con códigos Dx en las etapas de preescolar temprano, preescolar tardío y finalización. Además, en la comparación entre los cierres con una sola presentación y aquellos con más de dos envíos, las tasas medias de mortalidad W2F fueron de 10,0 y 11,1%, respectivamente. Del mismo modo, al evaluar el «patógeno único» frente a los «patógenos múltiples», las tasas medias de mortalidad W2F fueron del 9,8 y el 10,6%, respectivamente.

A partir de los análisis univariados, 17 de las 18 variables se incluyeron en el modelo multivariado inicial. La selección manual del modelo escalonado resultó en la exclusión de 12 variables que no cumplían con los criterios de elegibilidad (p < 0,05) y una variable por multicolinealidad (VIF > 5), como se demuestra en la Tabla 2. El modelo multivariado final incluyó el código Dx del PRRS, el estado del PRRSV en la granja de cerdas, la edad media al destete, la mortalidad media antes del destete y la enfermedad entérica (Tabla 4), y los valores finales del VIF están disponibles en la Tabla Suplementaria S1.

www.frontiersin.orgTabla 4. Resultados del análisis multivariado final de mortalidad desde el destete hasta el engorde.

Como se muestra en la Tabla 4, los grupos con códigos Dx del PRRS, los grupos diagnosticados con otros patógenos (no el PRRS) y los grupos sin código Dx tuvieron una mortalidad W2F del 13,5, 10,3 y 9,0%, respectivamente. El análisis multivariado final demostró que el «Código Dx – PRRS» fue el único diagnóstico significativo, es decir, los patógenos identificados como estadísticamente significativos en el modelo univariado fueron confundidos por el PRRSV. Para verificar esto, las interacciones entre el código Dx – PRRS y cada uno de los otros códigos Dx específicos del patógeno se probaron por separado en el modelo multivariable final, pero ninguna fue significativa. Además, los valores de mortalidad W2F para las categorías del Código PRRS Dx cambiaron al comparar los resultados univariados y multivariables, lo que es consecuencia del ajuste de las estimaciones de acuerdo con el resto de covariables incluidas en el modelo multivariable final.

El estado del PRRSV en la granja de cerdas en el momento del destete de las cohortes se identificó como un factor significativo a través del proceso de selección del modelo. Los grupos destetados procedentes de granjas de cerdas con estado epidémico de PRRSV posteriormente tuvieron una mayor mortalidad W2F aguas abajo (11,8 %) en comparación con las cohortes de granjas de cerdas endémicas (10,5 %) o negativas (10,1 %).

La mortalidad media pre-destete en la granja de cerdas también fue significativa, es decir, la mortalidad W2F observada para los grupos destetados con cuartiles de mortalidad pre-destete de 10,7, 13,1, 14,8 y 18,0%, fueron de 10,4, 10,2, 10,6 y 12,0%, respectivamente. En otras palabras, los cierres que se originaron en granjas de cerdas donde la mortalidad promedio antes del destete fue alta también se asociaron con una mayor mortalidad W2F aguas abajo. La edad de destete también se asoció estadísticamente con la mortalidad de W2F aguas abajo. A medida que aumentaron los cuartiles de edad al destete (15,3, 16,8, 17,9 y 20,3 días de edad al destete), la mortalidad por W2F disminuyó (10,9, 11,7, 10,4 y 10,1%).

Una variable de la fase de crecimiento que siguió siendo significativa en el modelo multivariable fue la determinación de la enfermedad entérica en la fase de crecimiento por parte del veterinario del rebaño. En concreto, la mortalidad media por W2F para los grupos sin enfermedad entérica clínicamente aparente fue del 9,4%, mientras que la mortalidad en los grupos con enfermedad clínica típica de E. coli, Salmonella o E. coli y S.almonella fue del 11,1, 10,4 y 12,7%, respectivamente.

Las dos interacciones significativas incluidas en el modelo multivariable final fueron (Código PRRS Dx * estado de PRRSV en granja) y (Código Dx – PRRSV * edad media al destete), como se muestra en las Figuras 1 y 2, respectivamente.

www.frontiersin.orgFigura 1. Interacción entre el estado del PRRSV de la granja de cerdas y los datos del código Dx del diagnóstico del PRRSV. abecedarioDiferentes letras en superíndice indican diferencias significativas (prueba de Tukey, p < 0,05). PRRS, síndrome reproductivo y respiratorio porcino; W2F, desde el destete hasta el final.

Figura 2

www.frontiersin.orgFigura 2. Interacción entre los datos del Código Dx del PRRSV y la edad media al destete de los cierres. abecedarioDiferentes letras en superíndice indican diferencias significativas (prueba de Tukey, p < 0,05). PRRS, síndrome reproductivo y respiratorio porcino; W2F, desde el destete hasta el final.

La relación entre el estado de PRRSV de la granja de cerdas, el código PRRS Dx y la mortalidad por W2F fue compleja (Figura 1). En general, el diagnóstico de PRRSV durante el período de crecimiento dio lugar a aumentos numéricos y estadísticamente significativos en la mortalidad en comparación con los grupos con «Código Dx – Ninguno» o «Código Dx – Otro (no PRRS)». Las mayores mortalidades se observaron en los cierres con diagnóstico de PRRS (Código Dx – PRRS) destetados de granjas de cerdas epidémicas y negativas para el PRRSV. Además, el diagnóstico de un patógeno distinto del PRRSV dio lugar a un aumento numérico (pero no significativo) de la mortalidad en comparación con los cierres sin códigos Dx en todas las categorías de estado del PRRS de las granjas de cerdas.

El análisis de la mortalidad por W2F por edad de destete mostró una tendencia similar (Figura 2). Es decir, los cierres clasificados como «Código Dx – Ninguno» tuvieron la mortalidad más baja, seguidos de cerca por los cierres clasificados como «Código Dx otro – (no PRRS)». Por lo tanto, la mayor mortalidad por W2F se observó en los cierres «Código Dx – PRRS». Se observó una disminución de la mortalidad con el aumento de la edad de destete para las categorías «Código Dx – Ninguno» y «Código Dx – otros (no PRRS)». Para ambas categorías, la menor mortalidad por W2F se observó en los grupos destetados en el cuartil de edad de destete más antiguo (20,3 días). Por otro lado, la mayor mortalidad se produjo en el cuartil de edad de destete más joven (15,3 días). Por lo tanto, en ausencia de un diagnóstico de PRRS en la fase de crecimiento, la edad de destete fue un factor de riesgo importante para la mortalidad por W2F. Por el contrario, el diagnóstico de PRRS en la fase de crecimiento anula el efecto de la edad de destete y da lugar a una mayor mortalidad en todas las edades de destete en comparación con los grupos sin diagnóstico de PRRS.

4 Discusión

Escribiendo en el momento en que la industria porcina comenzó a hacer la transición de muchas piaras con relativamente pocos animales en cada premisa a menos granjas con poblaciones más grandes, (10) describió la necesidad de pasar de la causalidad de un solo agente a las causas multifactoriales. Hoy en día, identificar y abordar los múltiples factores que impulsan la mortalidad porcina es la base de un control y prevención eficaces de las enfermedades, así como una clave para la viabilidad económica de las empresas porcinas. Para lograr esto, es necesario adoptar un enfoque holístico o de todo el rebaño cuando se investigan los problemas de salud de los cerdos. Para la fase de producción desde el destete hasta el final, este enfoque es cada vez más factible debido a la disponibilidad de datos de rendimiento y salud recopilados de forma rutinaria a lo largo del ciclo de producción de los cerdos (fase pre y post-destete), como se ha descrito previamente en otros estudios observacionales (9, 11-18). En este estudio, el enfoque de todo el rebaño fue posible porque los flujos de datos incluyeron la identificación de las premisas y las fechas de cada evento registrado. Estos identificadores únicos y el uso de algoritmos SAS permitieron la manipulación automatizada de datos y el desarrollo de una tabla maestra que contenía información retrospectiva para cada liquidación comercializada en el período de estudio. Este estudio también demostró el poder de capturar y fusionar múltiples flujos de datos desde el nacimiento hasta el mercado (enfoque de todo el rebaño) en términos de revelar el impacto de eventos espaciotemporales «distantes», por ejemplo, el estado de salud del rebaño de cerdas, en los cerdos de engorde aguas abajo. Es decir, la combinación de datos de diagnóstico con otros flujos de datos permitió comprender mejor la dinámica de la salud al conectar los eventos anteriores con los problemas actuales de la enfermedad.

Los datos de diagnóstico se utilizan generalmente para estimar el estado de salud y la presión de la enfermedad en un momento dado, guiando así a los productores y veterinarios a medida que responden para proteger la salud y la productividad de la población (8). Esto se confirmó en el presente estudio, ya que la mortalidad por W2F fue mayor para los grupos con códigos diagnósticos asignados en comparación con los flujos sin códigos diagnósticos, lo que indica que la presentación de tejidos para el diagnóstico se asoció con evidencia de expresión de la enfermedad a nivel poblacional, por lo tanto, siendo un indicador de la actividad de la enfermedad en cerdos en crecimiento.

Un diagnóstico es una evaluación basada en la información acumulativa pertinente, es decir, la historia del rebaño, la ubicación geográfica, los signos clínicos, las lesiones y los resultados de las pruebas, disponibles para cada caso. En general, este estudio demostró que la interpretación independiente de los resultados del Código Dx, por ejemplo, análisis univariados o tablas dinámicas, debe hacerse con cautela porque tales estimaciones no se ajustan a factores de confusión importantes (19). Así, varias variables explicativas del Código Dx fueron significativas en los análisis univariados (Tabla 3), pero un modelo multivariable que tuvo en cuenta otras covariables y factores de confusión reveló que solo una (Código PRRS Dx) fue significativa para la mortalidad por W2F. En particular, en ausencia de PRRS, otros patógenos no se asociaron significativamente con la mortalidad por W2F, pero no se puede descartar su importancia para otras métricas de W2F, por ejemplo, la ganancia de peso diaria promedio (ADWG), como se demostró en estudios previos sobre Mhp (20-22), PEDV (23) y virus de la influenza A (24, 25).

Entre las cinco variables del modelo multivariado final, tres se referían a la productividad y la salud en la fase de producción previa al destete. Esto confirmó la importancia de las características de la cabaña reproductora en el rendimiento posterior de los cerdos en crecimiento, como se ha demostrado previamente en otros estudios (26-31). De acuerdo con la literatura, el modelo multivariable indicó que el impacto de los factores de la granja de cerdas en la mortalidad porcina en crecimiento es complejo, y que la infección por PRRSV merece una consideración especial tanto en la granja de cerdas como posteriormente en los cerdos en crecimiento (32-40). Por ejemplo, los cierres originados en granjas de cerdas epidémicas de PRRS, es decir, cohortes destetadas dentro de las primeras 16 semanas después de un brote de PRRSV en granjas de cerdas, tuvieron las tasas de mortalidad más altas aguas abajo.

Las dos variables restantes en el modelo multivariable representaron la infección por PRRS (Código PRRS Dx) y la provocación entérica en la fase de producción posterior al destete. Los cierres diagnosticados con PRRS en la fase de crecimiento, es decir, Código Dx – PRRS, tuvieron una mortalidad W2F significativamente mayor en comparación con los cierres clasificados como «Código Dx – Otro (no PRRS)» o ningún diagnóstico («Código Dx – Ninguno»). De manera similar, un estudio previo de cerdos en crecimiento en áreas de «densidad porcina» informó que el >90% de los grupos detectaron PRRSV-2 de tipo salvaje en un muestreo ≥1 (37), lo que indica una alta circulación del virus en cerdos en crecimiento. Además, los grupos con problemas entéricos reportados que sugerían tanto E. coli como Salmonella tuvieron una mayor mortalidad W2F que aquellos sin desafíos entéricos. Desafortunadamente, la causa precisa de la enfermedad entérica no siempre fue confirmada por las pruebas diagnósticas en este estudio y, por lo tanto, las contribuciones específicas de cualquiera de los agentes u otras causas de la enfermedad entérica no se pueden determinar y justifican una mayor investigación en análisis futuros. Otros investigadores han reportado patrones similares para el PRRS y las propulsiones entéricas en la mortalidad por W2F (16, 41–45).

Un análisis de la interacción entre los cierres diagnosticados con PRRS en la fase de crecimiento (Código PRRS Dx) y el estado de PRRSV de la granja de cerdas en el momento del destete de las cohortes (Figura 1) puso de manifiesto la importancia del PRRSV como factor de riesgo. Es decir, las cohortes con un diagnóstico de PRRSV tuvieron la mortalidad más alta en todas las categorías, en particular los grupos destetados de granjas de cerdas con un estado epidémico de PRRSV negativo o PRRSV. Estos resultados sugirieron que los cerdos de engorde de granjas de cerdas negativas de tipo salvaje con PRRSV podrían no haber tenido exposición previa al PRRSV de tipo salvaje y, por lo tanto, eran menos capaces de responder inmunológicamente a una infección por PRRSV de tipo salvaje en la fase de crecimiento, a pesar de que todas las granjas de cerdas negativas estaban vacunadas contra el PRRSV, de manera similar a las granjas de cerdas estables de categoría 2-vx del PRRS descritas por (46). Por otro lado, el bajo rendimiento de los cerdos destetados de las granjas de cerdas epidémicas implica que pueden haber sido subóptimos en términos de inmunidad como consecuencia de la manifestación clínica del PRRS en las granjas de cerdas durante la fase aguda después del brote (47). A diferencia de la epidemia de PRRSV y las granjas de cerdas negativas de tipo salvaje, los cierres de granjas de cerdas endémicas del PRRSV tuvieron una mortalidad numéricamente menor, presumiblemente porque estos cerdos tenían la ventaja de la inmunidad materna contra el PRRSV, pero esta suposición solo puede confirmarse analizando posibles factores de confusión no incluidos en este estudio, como las diferentes cepas del virus del PRRS y/o la presencia de múltiples cepas en una granja. Una observación clave de este análisis fue que, incluso en ausencia de un código Dx del PRRS, las categorías «Código Dx – Ninguno» y «Código Dx – Otros (no PRRS)» tuvieron una mayor mortalidad W2F cuando los cierres se originaron en granjas de cerdas epidémicas del PRRSV.

Asimismo, la interacción entre el Código Dx del PRRS y la edad media de destete de los grupos (Figura 2) mostró resultados similares, es decir, los grupos con el Código Dx del PRRS – PRRS presentaron valores de mortalidad W2F más altos, independientemente de las categorías de edad de destete. Por otro lado, se observó una tendencia numéricamente mayor a la mortalidad W2F en los grupos con una edad media de destete más joven y en ausencia de diagnóstico de PRRS en la fase de crecimiento. Para los cierres sin ningún diagnóstico a lo largo de la fase de crecimiento (Código Dx – Ninguno), los cierres destetados de la categoría de edad de destete más joven (15,3 días) tuvieron una mortalidad W2F 1,4, 1,6 y 1,9% mayor en comparación con las categorías de edad de destete restantes (16,8 días, 17,9 días y 20,3 días, respectivamente). Otros también han reportado una menor mortalidad por W2F y un mejor rendimiento de crecimiento con un aumento de la edad promedio de destete (16, 26, 28, 31, 48).

Las limitaciones de este estudio se refieren principalmente a los datos diagnósticos. En primer lugar, las muestras de tejido enviadas al laboratorio de diagnóstico veterinario para su evaluación fueron seleccionadas por veterinarios individuales o personal de campo. Dentro del sistema de producción, es razonable suponer una variabilidad entre los veterinarios en cuanto a la elección y el momento de la presentación de los cerdos o las muestras. Además, la circulación de la enfermedad en grandes poblaciones rara vez es homogénea y también varía con el tiempo, lo que limita la validez externa de este estudio a otras poblaciones de cerdos de mercado. Además, la mayoría de los tejidos presentados para el Código Dx en este estudio se originaron a partir de colecciones de muestreo puntuales, que carecen de un monitoreo diagnóstico continuo basado en un protocolo estandarizado para todos los procesos que involucran el envío de tejidos para el diagnóstico, por lo tanto, no se aplican de manera consistente en todos los cierres. En cualquier caso, la integración de la información de diagnóstico de enfermedades con otros flujos de datos, incluido el rendimiento de las granjas de cerdas en el momento en que los grupos de crecimiento fueron paridos y destetados, puede ayudar a los veterinarios de campo a identificar soluciones basadas en datos destinadas a mejorar el rendimiento del rebaño.

5 Conclusión

Este estudio demostró la aplicación del enfoque de todo el rebaño en la identificación de los principales factores de riesgo asociados con la mortalidad W2F basado en el análisis de una tabla maestra integrada que contenía información de diagnóstico de enfermedades y datos previos y posteriores al destete relacionados con la productividad y la salud. Las diferencias entre los análisis univariables y multivariables ilustran que la evaluación de datos independiente, es decir, las tablas dinámicas o los análisis univariados, debe evitarse en favor del enfoque de todo el rebaño. Además, el análisis multivariado mostró que la infección por PRRSV continúa afectando la salud de los cerdos, la productividad y la mortalidad W2F en los rebaños comerciales durante toda la fase de crecimiento y que la granja de cerdas juega un papel importante en la capacidad de supervivencia de los cerdos en crecimiento. En particular, se espera que las interacciones reveladas en los datos analizados en este estudio cambien con el tiempo o entre sistemas de producción, por lo tanto, el proceso requiere una integración y análisis de datos continuos.

Declaración de disponibilidad de datos

Los conjuntos de datos presentados en este artículo no están fácilmente disponibles porque los datos presentados en este estudio están disponibles a petición razonable del autor correspondiente. Los datos no están disponibles públicamente debido a la privacidad. Las solicitudes de acceso a los conjuntos de datos deben dirigirse a edison@iastate.edu.

Contribuciones de los autores

EM: Conceptualización, Curación de datos, Análisis formal, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. JZ: Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición. PT: Conceptualización, Redacción – revisión y edición. CM: Conceptualización, Escritura – revisión y edición. GT: Conceptualización, Escritura – revisión y edición. KS: Conceptualización, Escritura – revisión y edición. EB: Conceptualización, Escritura – Revisión y Edición. DH: Investigación, Metodología, Redacción – revisión y edición. CW: Curación de datos, análisis formal, validación, redacción, revisión y edición. CR: Investigación, Metodología, Redacción – revisión y edición. GS: Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Metodología, Validación, Redacción – revisión y edición. DL: Conceptualización, Obtención de Fondos, Investigación, Metodología, Administración de Proyectos, Supervisión, Redacción, Revisión y Edición.

Financiación

El/los autor/es declara(n) haber recibido apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo. Este estudio fue financiado por la Fundación de la Asociación Americana de Veterinarios Porcinos (Fundación AASV) y por la subvención #022-68014-36668 del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos – Instituto Nacional de Alimentos y Agricultura (USDA-NIFA).

Reconocimientos

Los autores desean agradecer a los diagnosticadores de la ISU VDL que evaluaron los envíos de tejido y asignaron los códigos Dx utilizados en el análisis.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

El/los autor/es declararon, en el momento de la presentación, ser miembro del consejo editorial de Frontiers. Esto no tuvo ningún impacto en el proceso de revisión por pares ni en la decisión final.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1301392/full#supplementary-material

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Palabras clave: porcino, destete a engorde, datos diagnósticos, factores de riesgo, mortalidad

Cita: Magalhães ES, Zimmerman JJ, Thomas P, Moura CAA, Trevisan G, Schwartz KJ, Burrough E, Holtkamp DJ, Wang C, Rademacher CJ, Silva GS y Linhares DCL (2024) Utilización de la información de productividad y salud de la cría al mercado junto con los datos de diagnóstico de enfermedades para identificar los factores de riesgo de mortalidad porcina en un sistema de producción porcina de EE. UU. Frente. Vet. Sci. 10:1301392. doi: 10.3389/fvets.2023.1301392

Recibido: 24 de septiembre de 2023; Aceptado: 29 de noviembre de 2023;
Publicado: 11 enero 2024.

Editado por:

Julio Alvarez, Centro de Vigilancia Sanitaria (UCM) de VISAVET, España

Revisado por:

Jason Ardila Galvis, Universidad Estatal de Carolina del Norte, Estados
Unidos Carles Vilalta Sans, Centre de Recerca en Sanitat Animal (CReSA), España

Derechos de autor © 2024 Magalhães, Zimmerman, Thomas, Moura, Trevisan, Schwartz, Burrough, Holtkamp, Wang, Rademacher, Silva y Linhares. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).

*Correspondencia: Edison S. Magalhães, edison@iastate.edu

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