1. Introducción

La rabia, causada por el virus Rabies lyssavirus, causa encefalitis grave e invariablemente mortal en especies de mamíferos (1). Entre las enfermedades tropicales más desatendidas (2), la rabia tiene dos grandes vías de transmisión implicadas en los países tropicales: un ciclo urbano con perros y gatos; y un ciclo selvático, principalmente a través de murciélagos (3).

La rabia en gatos domésticos se ha descrito con mucha menos frecuencia que en perros (4-7). Los programas de vacunación masiva controlaron la rabia canina, pero los gatos estaban menos vacunados, principalmente debido a las dificultades para transportar y restringir a los gatos, junto con la subestimación de los gatos callejeros (8, 9). Como los gatos se consideran huéspedes sin salida, la rabia humana de los gatos es rara (10). Sin embargo, la rabia de murciélago aumentó en las zonas urbanas, principalmente debido a la antropización (11). La superposición de hábitats de gatos y murciélagos puede provocar el contacto y la transmisión de la rabia (12). El virus de la rabia se ha detectado en la glándula salival del gato y los tejidos cerebrales (13). Los informes sobre episodios de depredación indicaron un riesgo de contagio de transmisión de la rabia de murciélagos a gatos (14, 15).

Los gatos pueden ser una ruta de propagación de la rabia, con una alta probabilidad de contacto con murciélagos (4, 11). Se reportaron casos recientes de rabia humana por gatos en Argentina (16) y Colombia (17), países cercanos de América del Sur. La población de gatos brasileños se estimó en 22,1 millones, con 14,1 (19,3%) millones de hogares que presentan al menos un gato (18). América Central y del Sur son el hogar de casi un tercio de las especies de murciélagos del mundo, superponiéndose en Brasil con la mayor población sudamericana de perros y gatos. En consecuencia, el objetivo de la presente revisión fue evaluar los datos disponibles sobre la rabia en humanos y animales de compañía en Brasil, incluidos los casos de rabia humana transmitida por gatos y los casos de rabia en gatos.

2. Métodos

El presente estudio consistió en una revisión de los casos de rabia animal y humana notificados por todos los departamentos municipales de salud (la rabia es una enfermedad de declaración obligatoria en Brasil) entre 1986 y 2022. Esta revisión se basó en los datos disponibles del sistema de vigilancia epidemiológica en salud (DATASUS) del Ministerio de Salud de Brasil. Resume los casos históricos de rabia humana y de animales de compañía en Brasil, incluidos los casos de rabia humana transmitida por gatos y los casos de rabia de gato. Además, aquí se describe brevemente un caso de rabia de gatos notificado en 2011 en la ciudad de São Paulo, la ciudad con la mayor población de América Latina. Todos los datos utilizados en este estudio fueron obtenidos de fuentes disponibles en los departamentos de salud municipales y estatales, así como del Ministerio de Salud de Brasil, y han sido anonimizados.

3. Informes de rabia humana por transmisión felina en Brasil

Entre 2010 y 2022, se notificaron un total de 45 casos humanos fatales de rabia en Brasil, incluidos 24 directamente por murciélagos, nueve por perros, cuatro por gatos, cuatro por primates no humanos y dos por zorros, junto con dos de origen desconocido (19).

Durante el período comprendido entre 1986 y 2000, se registraron 28 casos de rabia humana transmitida por gatos. Aunque la tipificación de variantes no era una práctica común en los laboratorios de diagnóstico durante ese tiempo, es probable que la mayoría de los casos estén asociados con la variante AgV2 de origen canino, ya que la mayoría de los casos ocurrieron en regiones donde esta variante viral era endémica. Según Araújo (2002) (20), durante el período comprendido entre 1992 y 2000, hubo 16 casos de rabia humana transmitida por gatos, la mayoría en la región Nordeste (11 de 16 casos).

Un total de 28 casos de rabia humana transmitida por gatos se registró entre 1986 y 2000 en Brasil, con 16 casos descritos de 1992 a 2000, principalmente en la región nordeste, con 11/16 (68,8%) casos notificados (19). Aunque la tipificación de variantes no era una práctica común en los laboratorios de diagnóstico en ese momento, la mayoría de los casos probablemente estaban asociados a la variante AgV2 de origen de perro doméstico, ya que la mayoría de los casos ocurrieron en regiones donde la variante viral de AgV2 era endémica. De los seis casos de rabia humana en Brasil debido a gatos en las últimas dos décadas, cuatro ocurrieron en las regiones noreste y norte. Además, el primer caso de infección de gato con el virus de la variante 3 (AgV3), comúnmente encontrado en murciélagos vampiros y frugívoros, se notificó en el sudeste de Brasil en 2001; y, más recientemente, se notificó un caso de rabia humana causada por un gato en la región sur en 2019 (Tabla 1). Esta forma de transmisión, conocida como ciclo secundario (murciélago → gato → humanos) se ha registrado en cinco casos de rabia humana en Brasil, y se ha recopilado y presentado un resumen de la información disponible sobre estos casos, incluido el municipio, el año, la variante del virus y la forma de transmisión (exposición) (Tabla 1).

Tabla 1. Casos de rabia humana asociada a agresiones por gatos (Felis catus) entre 2001 y 2022.

4. Informes de rabia de gatos en Brasil

Los casos de rabia en gatos entre 2011 y 2022 fueron causados principalmente por el virus de la variante 3 (AgV3), comúnmente encontrado en murciélagos y representaron 36/72 casos (50,0%). De los 36 casos restantes, 25 fueron causados por otras variantes de la rabia y 11 fueron desconocidos, según lo presentado (Figura 1; Cuadro complementario 1). El número de estos casos cada año varió, de la siguiente manera: ocho (2011), tres (2012), cuatro (2013), cinco (2014), siete (2015), ocho (2016), cuatro (2017), dos (2018), nueve (2019), tres (2020), 10 (2021) y nueve (2022; Cuadro complementario 1). Además, la ubicación geográfica varió, con casos de AgV3 reportados con mayor frecuencia en la región sureste, con 16/36 (44,4%) casos, noreste con 13/36 (36,1%), centro-oeste con 4/36 (11,1%) y región sur con 3/36 (8,3%; Cuadro complementario 1).

Figura 1. Muestras positivas de rabia de gato doméstico (Felis catus) y sus variantes asociadas en Brasil de 2011 a 2022.

De los 25 casos causados por otras variantes, 12 (nueve desde 2020) de la variante de zorro cangrejero (Cerdocyon thous) fueron de perros salvajes y se encontraron principalmente en la región noreste; cinco variantes 2 domésticas transmitidas por perros (AgV2) reportadas entre 2011 y 2014 en las regiones noreste y norte; los cuatro casos de felinos causados por la variante 4 (AgV4, de la especie insectívora Tadarida braziliensis) se encontraron en el sur de Brasil; los tres casos causados por la variante Nyctinomops spp. (otro murciélago insectívoro) se produjeron en el estado de São Paulo, en el sudeste; y finalmente un único caso aislado de Myotis spp. variante (especie insectívora de murciélagos) en el sudeste. La variante del zorro cangrejero (Cerdocyon thous), que probablemente se originó en perros salvajes y se encuentra principalmente en el noreste de Brasil, se encontró en 12 gatos infectados durante el período (nueve casos desde 2020). Por último, la rabia doméstica de la variante 2 transmitida por perros (AgV2) no se ha reportado en gatos en Brasil durante varios años, de modo que los últimos cinco casos de gatos fueron entre 2011 y 2014, todos reportados en el noreste y el norte de Brasil.

5. Denuncias de rabia felina en el estado de São Paulo

La vigilancia en el estado de São Paulo mostró que 7/23.839 gatos (0,031%) y 3/106.637 perros (0,003%) examinados entre 2003 y 2013 fueron casos confirmados de rabia, con una relación general de gato a perro de casi 10:1 (0,031:0,003%) (21). Esta probabilidad 10 veces mayor puede estar relacionada con los hábitos de caza y depredación de los gatos, asociados con la superposición de poblaciones de murciélagos y gatos salvajes en Brasil.

6. Reporte de rabia de gato en la ciudad de São Paulo después de 28 años libres de rabia

Un nuevo caso de rabia en el gato fue reportado en el centro de São Paulo en 2011, después de 28 años de estatus libre de rabia, desde 1983 (22) (Tabla Suplementaria 1). Una gata castrada de 10 años murió repentinamente con sospecha de envenenamiento. El gato tenía una vacuna contra la rabia no confirmada en 2010, vivía junto con otros 23 gatos y cinco perros con acceso al aire libre, cerca del parque arbolado más grande del centro de la ciudad (Ibirapuera). Los tres miembros de la familia del hogar mostraron un comportamiento de acaparamiento y fueron atendidos por los servicios de salud de la ciudad. Cinco gatos fueron para la observación de la rabia, mientras que otros fueron monitoreados en el hogar en jaulas para gatos. Todos los gatos eran considerados poco saludables, débiles y hambrientos. Los servicios de la ciudad decidieron proporcionar cuidado y tratamiento de gatos en el hogar para evitar el estrés y la propagación de enfermedades; Solo se llevaron a los gatos más insalubres Los propietarios reportaron contacto de gatos con murciélagos. En la necropsia, el estómago del gato estaba vacío, solo contenía pelo de gato al autolamerse. La falta de gránulos y los resultados negativos de carbamato en el estómago del gato fueron seguidos por el tejido cerebral enviado para la vigilancia pasiva de la rabia, con resultado positivo confirmado más tarde por el Instituto Pasteur de São Paulo. Inmediatamente después de la confirmación, se aplicó una campaña masiva de vacunación antirrábica en toda el área del parque. La muestra de rabia se caracterizó como variante 3 (AgV3), encontrada principalmente en Desmodus rotundus (especie de murciélago hematófago) y Artibeus spp. (especies de murciélagos no hematófagos). El gato de rabia aquí positivo del parque fue el primer informe después de una historia libre de rabia durante 28 años.

7. Discusión

Este estudio presenta casos históricos de rabia humana causada por gatos infectados y casos de rabia felina que han sido reportados en Brasil. La vigilancia histórica de los casos de rabia entre animales de compañía en el estado de São Paulo mostró una probabilidad general 10 veces mayor de infección por rabia en gatos que en perros. Después de 28 años de estado libre de enfermedad, se detectó rabia de gato en el centro de São Paulo, la ciudad y área urbana más grande de América Latina (cuarta más grande del mundo), seguida de un caso de rabia de gato en la ciudad de Curitiba después de un período libre de enfermedad de 29 años (6) y un caso reciente de rabia de gato en el estado de Santa Catarina, sur de Brasil, después de 38 años de estado libre de enfermedad desde 1981 (23). Aunque los gatos también pueden encontrarse con murciélagos vampiros, ningún caso de rabia se ha asociado con la variante 3 (AgV3) del murciélago hematófago (vampiro). Monitoreados y erradicados de las áreas urbanas de todo el país, los murciélagos hematófagos difícilmente pueden encontrar gatos durante su vida (11). Sin embargo, como los murciélagos hematófagos han sido responsables de varios casos de rabia en el ganado en áreas rurales, los gatos domésticos y salvajes que viven en áreas superpuestas de su aparición pueden estar infectados pero mal diagnosticados.

Las especies de murciélagos D. rotundus y Artibeus spp. han sido identificadas como reservorios importantes del virus de la rabia en Brasil (24). Mientras que los murciélagos vampiros, que se alimentan de ganado y sangre humana, se han encontrado típicamente en hábitats en áreas rurales, los murciélagos insectívoros y frugívoros han sido identificados como una fuente potencial de transmisión de la rabia en áreas urbanas (25). Los gatos callejeros y salvajes que viven en zonas urbanas carecen en su mayoría de vacunas antirrábicas y asistencia veterinaria básica, y pueden estar particularmente expuestos a la rabia transmitida por murciélagos, debido a la superposición de hábitats y hábitos de caza de los gatos (26).

Como varios otros casos aislados han sido reportados en todo el país, la rabia del gato aquí adquirida de murciélagos en la ciudad de São Paulo en 2011, incluso después de 28 años sin informe de rabia, no debe considerarse una sorpresa total. No obstante, debe investigarse más a fondo si el caso se debió a la reaparición de la infección o a la falta de pruebas. Un hallazgo de un gato rabioso en la ciudad de Curitiba, capital del estado de Paraná y la novena ciudad más grande de Brasil, a unos 410 kilómetros (255 millas) al sur de São Paulo, después de 29 años de estado libre de rabia, también fue reportado por nuestro grupo de investigación en 2010 (6). Los dos últimos casos de rabia humana registrados en el Estado de Paraná fueron causados por un perro en Curitiba en 1975 y por un murciélago hematófago (D. rotundus) en 1987. El último caso de rabia canina registrado en Paraná ocurrió en 1981. En este último caso, aunque la inmunofluorescencia directa fue negativa, hubo una prueba biológica positiva y la caracterización adicional del virus de la rabia reveló la variante 4, de murciélagos Tadarida braziliensis. La reaparición de la rabia felina en las principales ciudades brasileñas ha puesto de relieve el riesgo selvático de infección y, por lo tanto, destaca la necesidad de monitoreo de murciélagos en áreas históricamente libres de rabia (6). Asimismo, en el estado de Rio Grande do Sul, en el sur de Brasil, se detectó un caso de rabia de gato urbano en 1997 después de un período de 11 años sin enfermedad (27). Como ya se ha mencionado, la reaparición de la infección o la falta de pruebas deben investigarse más a fondo y establecerse plenamente.

La vigilancia de la rabia en murciélagos y los factores de riesgo asociados para la propagación de la rabia sin casos humanos han sido evaluados en Curitiba. Entre 1 y 003 se realizaron un total de 2010.2015 solicitudes de extracción de murciélagos, a través de las cuales se recolectaron 806 murciélagos vivos y se identificaron como pertenecientes a 13 géneros en tres familias (11). Entre estos, 387/806 (48,0%) fueron considerados no saludables y fueron enviados para pruebas de eutanasia y rabia, de los cuales 9/387 (2,32%) resultaron positivos. Los nueve casos positivos de murciélagos incluyeron dos especímenes del género Molossus, dos del género Promops, tres del género Nyctinomops, uno del género Miotis y uno del género Sturnira. Además, se enviaron un total de 4.769 muestras sospechosas aleatorias para el diagnóstico de rabia, incluidas muestras de perros, gatos, murciélagos y otros animales, entre 2007 y 2015. Mientras que las 2.676 muestras de tejido cerebral de perro dieron negativo, 1/1.136 (0,088%) muestra de tejido de cerebro de gato dio positivo para la rabia (11). Aunque estos datos mostraron que la prevalencia de la rabia era muy baja, se observó que la superposición de hábitats de murciélagos y gatos en Curitiba podría proporcionar posibles vías de contagio a la infección humana.

Tal reaparición o reintroducción ocasional de la rabia de gato (y perro) en áreas libres de rabia puede ser causada por movimientos de mascotas. Esto puede incluso constituir un riesgo de reintroducción internacional (27). En las áreas de rabia enzoótica, se ha pronosticado una incidencia anual potencialmente superior al 1,5% en perros y al 0,15% en gatos en áreas de alta carga de África y Asia, pero niveles mucho más bajos en América Latina. Desafortunadamente, la vida silvestre aún puede infectar a perros y gatos a través de eventos de derrame, lo que aumenta el riesgo de infección. A pesar de que no se registraron casos de rabia humana o de mascotas durante casi 30 años en São Paulo y Curitiba, el virus de la rabia continuó circulando en ambas ciudades, con informes anuales de murciélagos positivos (6). En 2022, 83/5.411 murciélagos no hematófagos (1,5%) fueron diagnosticados como positivos para rabia en el estado de São Paulo.

El resultado mostrado en el presente estudio de 34/766 casos de rabia humana (4,4%) de 1986 a 2022 directamente relacionados con la transmisión del gato, reportados como agresión por especies infectadas y tipificación molecular de la cepa RABV, fue 2,6 veces mayor en números absolutos de casos y 1,5 veces mayor en términos porcentuales que en Sudáfrica, durante un período similar de 36 años desde 1983 hasta 2018. Sin embargo, como no se hicieron informes de transmisión de murciélagos en mordeduras o arañazos no aparentes o no notados, esto ha sido una limitación en el presente estudio. En Sudáfrica, 13/458 casos de rabia humana (2,84%) se relacionaron con la exposición a gatos domésticos (10). Esta comparación de resultados entre estos dos países tropicales puede indicar que los gatos juegan un papel más importante en la rabia humana en Brasil que en Sudáfrica. La razón de esta diferencia puede ser que los murciélagos hematófagos (vampiros), que se consideran reservorios y transmisores importantes para el mantenimiento de la rabia silvestre en áreas naturales, solo se han reportado como habitantes de las Américas, sin ocurrencia en África. Además, mientras que la población de gatos en Sudáfrica se ha estimado en 2,4 millones de gatos (proporcionalmente, el 4,0% de los 59,4 millones de habitantes humanos del país), la población de gatos en Brasil es más de 10 veces mayor, alcanzando alrededor de 27,1 millones de gatos (12,6% de los 214,3 millones de habitantes humanos del país). Como ya se mencionó, esta alta población y hábitats superpuestos pueden predisponer a la caza de murciélagos por parte de los gatos, con una mayor probabilidad de transmisión de murciélago a gato en Brasil que en Sudáfrica (12). Otros estudios de rabia de la dinámica entre especies en América del Sur han demostrado que el perro representó 40 casos humanos en Bolivia, nueve en Brasil, seis en Perú, dos en Venezuela y uno en Chile, mientras que los gatos causaron infecciones humanas individuales en Brasil y Ecuador de 2009 a 2018 (3). Además, como Argentina y Brasil han detenido las campañas de vacunación de perros y gatos en los últimos años, la transmisión de la rabia de murciélagos a mascotas y posteriormente a humanos ha sido una preocupación creciente, haciendo de la vigilancia de murciélagos una medida crucial de monitoreo y control (3).

Como ya se sugirió para el sur de Brasil, se ha considerado que los murciélagos son menos vulnerables a la fragmentación forestal que otras especies de mamíferos en estas áreas y pueden dispersarse y adaptarse a áreas periurbanas o urbanas (28). A pesar de los cambios en la antropización, el aumento de las poblaciones de ganado en las zonas rurales ha proporcionado suministro de sangre para los murciélagos vampiros (29). Además, los murciélagos insectívoros que cazan insectos atraídos por las luces de la ciudad pueden haber favorecido la transmisión de la rabia entre especies de murciélagos. Como se observa en el presente documento, los murciélagos también pueden transmitir el virus de la rabia a otras especies de mamíferos, como perros y gatos (28). Como se presenta en este estudio, las campañas de vacunación masiva pueden haber cambiado la importancia de la vigilancia activa y pasiva de la rabia de las mascotas a los murciélagos en Brasil.

También se encontró que los gatos tenían 4,8 veces más probabilidades de entrar en contacto con murciélagos que los perros, en pruebas de rabia realizadas en Canadá (30). De un total de 6.258 murciélagos analizados entre 2014 y 2020, el 41,5% había tenido encuentros con gatos (entre los cuales el 91,1% vagaban libremente y el 8,9% eran gatos de interior) y el 8,7% había tenido encuentros con perros (28). Aunque los resultados indicaron que la mayor probabilidad era que los murciélagos con rabia positiva hubieran tenido encuentros con perros (20,2%), seguidos de ningún encuentro (sin exposición a animales; 16,7%) y encuentros con gatos que vagaban libremente (6,9%), gatos con antecedentes no especificados (6,0%) y gatos no vagabundos (interiores) (3,8%), la interacción acumulativa cinco veces mayor entre gato y murciélago condujo a un mayor riesgo general de exposición a la rabia entre los humanos de cualquier gato al aire libre que vagara libremente (28). Por lo tanto, para el gato rabioso en la ciudad de São Paulo descrito en esta revisión, su acceso al aire libre y la presencia de la variante 3 de la rabia (AgV3), que probablemente se originó en murciélagos, eran altamente esperados.

El papel ambiental en la rabia ha sido un asunto controvertido con respecto al enfoque One Health, dado que la rabia se ha propagado exclusivamente a través de la transmisión directa, principalmente por contacto directo con fluidos corporales durante la interacción de animal a animal, sin participación ambiental. Sin embargo, los cambios causados por la antropización pueden haber proporcionado un mejor ambiente para la transmisión de la rabia, debido a la superposición de contacto entre humanos, animales domésticos y vida silvestre. En un estudio realizado en Canadá, los humanos tenían menos probabilidades de estar expuestos a animales salvajes rabiosos, pero más propensos a estar expuestos a perros y gatos rabiosos después de que estos habían estado en contacto con la vida silvestre, más comúnmente zorrillos rabiosos (Mephitidae spp.) (30). Por otro lado, los programas masivos de vacunación animal en todo el mundo han creado una «barrera ambiental» de protección inmune (31, 32). La fuente de transmisión de la rabia a los seres humanos ha pasado de animales vacunados a animales no vacunados, es decir, de perros a murciélagos y gatos. Debido al control de la rabia y los bajos informes de casos, los estados sureños de Santa Catarina y Rio Grande do Sul han suspendido las campañas de vacunación contra la rabia en perros y gatos, y el estado de Paraná ha realizado la vacunación fronteriza entre Brasil y Paraguay hasta 2015. De los 23/27 estados brasileños que realizaron campañas de vacunación contra la rabia en 2021, solo 12 presentaron datos de desempeño y la vacunación general se estimó en 60,4% de cobertura. Debido a las pandemias de COVID-19 en 2020, los estados de São Paulo y Tocantins, y otros 219 municipios de otros estados no han realizado campañas de vacunación (33).

Por último, el caso de rabia del gato revisado anteriormente, en un hogar con tres humanos que presentaron comportamiento de acaparamiento, destaca que el contacto cercano que los individuos de esta población vulnerable tienen con sus animales da lugar a un riesgo potencial de exposición a la rabia. Nuestro grupo de investigación ha estimado una relación global de 6,45 casos de acaparamiento por cada 100.000 habitantes en Curitiba, distribuidos en toda la ciudad. Estos acaparadores mantenían alrededor de 724 perros y 390 gatos, en su mayoría en malas condiciones sanitarias, y estos animales tenían acceso al aire libre (34). Dado que la población estimada de la ciudad de São Paulo es 6,32 veces mayor que la de Curitiba, la extrapolación indicaría que podrían existir alrededor de 715 casos de acaparamiento en São Paulo, en los que 4.575 perros y 2.465 gatos podrían estar en riesgo de rabia, junto con sus dueños de vallas. Además, otros grupos de contacto con mascotas podrían estar en riesgo de propagación de la rabia transmitida por murciélagos y propagación de gatos a los humanos, incluidas las personas involucradas en la protección y rescate de animales, agentes sanitarios y veterinarios.

En conclusión, los casos de rabia humana adquirida de gatos y la rabia felina adquirida de murciélagos, con reaparición de casos en áreas libres de rabia, sirven como una advertencia sobre la creciente importancia de la rabia de gato, particularmente en las principales áreas urbanas brasileñas. Esto indica un motivo de preocupación dentro del enfoque One Health, debido a la superposición de poblaciones humanas, murciélagos y gatos que viven en el mismo entorno predispuesto.

Contribuciones del autor

EM, PB y PM: conceptualización. JL, EM, LK, LB, PB, AB y PM: preparación del borrador original, redacción, revisión y edición. PM: supervisión. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.

Reconocimientos

Los autores agradecen a todos los empleados municipales, estatales y federales de los servicios de salud que recopilaron y registraron los datos presentados aquí.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

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Material complementario

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Referencias