Tareas cognitivas como medidas del bienestar porcino: una revisión sistemática
Tareas cognitivas como medidas del bienestar porcino: una revisión sistemática
Tomás Ede* 
Thomas D. Parsons- Centro de Enseñanza e Investigación Porcina, Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Pensilvania, Kennett Square, PA, Estados Unidos
Los enfoques cognitivos se utilizan cada vez más para evaluar el bienestar animal, pero no se ha realizado ninguna revisión sistemática en cerdos a pesar de sus capacidades cognitivas. Nuestros objetivos eran dobles: en primer lugar, evaluar la popularidad y heterogeneidad de este enfoque mediante la cuantificación de las diferentes tareas cognitivas utilizadas y las intervenciones de bienestar estudiadas. El segundo fue evaluar la frecuencia con la que los resultados de las tareas cognitivas respaldaban los efectos del tratamiento. La búsqueda arrojó 36 estudios que cumplieron con los criterios de la Organización. Se aplicaron once tareas cognitivas diferentes (las tres más comunes: sesgo de juicio, enfoque aprendido/aversión y agujero). Las intervenciones de bienestar investigadas también fueron diversas: se informó del impacto de otros 19 eventos/condiciones/estados diferentes (el más común: el enriquecimiento de la vivienda). Definimos «de apoyo» como la observación de una diferencia significativa entre los grupos de tratamiento consistente con la expectativa o hipótesis de un autor. Los hallazgos de apoyo se informaron en el 44% de los artículos. Las intervenciones no produjeron diferencias significativas en el 33% de los estudios. En otro 21% de los informes, los resultados fueron mixtos y un solo estudio refutó las predicciones del autor. Al considerar tareas cognitivas específicas, las predicciones de los autores sobre las diferencias de bienestar se respaldaron con mayor frecuencia cuando se utilizó el enfoque aprendido/aversión (55% de estos estudios). Resultados de apoyo similares se observaron con menos frecuencia (40% cada uno) cuando se utilizaron pruebas de sesgo de juicio y de tabla de agujeros. El análisis de medidas concomitantes adicionales de bienestar (salud, fisiología o comportamiento) reveló que las medidas conductuales apoyaban con mayor frecuencia las expectativas del autor (41%), así como a menudo coincidían con los resultados reales de estas tareas cognitivas (47%). Esta revisión sistemática destaca la creciente popularidad de las tareas cognitivas como medidas del bienestar de los cerdos. Sin embargo, las tasas generales de resultados de apoyo, es decir, los cambios en el rendimiento en tareas cognitivas debido a las intervenciones de bienestar, han sido limitadas hasta ahora, incluso para la tarea más empleada, el sesgo de juicio. Las numerosas combinaciones diferentes de paradigmas experimentales e intervenciones de bienestar reportadas en la literatura crean desafíos para un meta-análisis crítico del campo, especialmente en la evaluación de la eficiencia de tareas cognitivas específicas en la evaluación del bienestar animal. Este trabajo también pone de relieve importantes lagunas de conocimiento en el uso de tareas cognitivas que requerirán tanto una mayor validación como una innovación novedosa para garantizar que su potencial se aproveche plenamente en la medición del bienestar de los cerdos.
Introducción
El bienestar animal es un tema creciente en el discurso social, con preocupaciones sobre la forma en que se crían los animales de granja (1). Se han hecho esfuerzos para definir el bienestar animal, pero no se ha llegado a un consenso claro. Un punto de vista prominente divide el bienestar en tres componentes superpuestos (2): salud, vida natural y estados afectivos. Se han introducido otras definiciones (3-5), pero los autores generalmente están de acuerdo en la importancia de los estados afectivos o emocionales de los animales, algunos incluso argumentan que este componente es el único relevante (6, 7). Desafortunadamente, la naturaleza subjetiva de las emociones crea un desafío en la medida objetiva del bienestar animal. Las experiencias subjetivas de un animal todavía se consideran fuera del alcance de la investigación científica directa (8), pero se han desarrollado medidas indirectas basadas en la salud, el comportamiento, la fisiología y, más recientemente, los enfoques cognitivos (9, 10).
Los estudios que reconocen la importancia de los estados cognitivos y emocionales de los animales han ganado una popularidad considerable en los últimos años debido a la interdependencia entre las emociones y los procesos cognitivos. Los estados emocionales pueden afectar la cognición, mientras que la cognición influye en las emociones y, por lo tanto, en el bienestar (9, 11, 12). Las emociones se definen comúnmente por dos componentes: valencia (positiva o negativa) y excitación (es decir, nivel de activación) (10). La valencia emocional es parte integral del bienestar animal, lo que implica minimizar las experiencias negativas y maximizar las positivas. Dado que los enfoques cognitivos son especialmente relevantes para el estudio de la valencia emocional (9), su aplicación a los estudios de bienestar animal ha ganado popularidad en los últimos años. A pesar de ser todavía novedoso en el campo del bienestar animal, el uso de medidas cognitivas se ha aplicado a muchas especies de animales de granja. Por ejemplo, el ganado lechero exhibe un sesgo de juicio negativo (es decir, una perspectiva más pesimista cuando se le presenta un estímulo ambiguo) después de un procedimiento doloroso (13) o la separación de la madre (14), y las ovejas exhiben un sesgo positivo al liberarse de la restricción (15). Los enfoques cognitivos también refuerzan la evaluación de los estados de bienestar positivos (11). Mientras que históricamente los parámetros de salud populares, como la mortalidad o la productividad, a menudo identificaban solo estados negativos de bienestar (16), los paradigmas cognitivos han ganado terreno en el estudio del bienestar positivo. Por ejemplo, los cerdos exhiben un sesgo positivo (es decir, una perspectiva más optimista) cuando se alojan en un ambiente enriquecido (17).
Se han publicado varias revisiones sobre el uso de tareas cognitivas para evaluar el bienestar animal en diversas especies (18-24), lo que refleja el creciente interés en este enfoque. Sin embargo, no se ha realizado ninguna revisión sistemática en cerdos a pesar de sus complejas capacidades cognitivas, como el uso de herramientas (25), el engaño (26) o la práctica de un videojuego (27). Dada su avanzada capacidad cognitiva, los cerdos tienen un gran potencial para sufrir, y se han planteado preocupaciones sobre las prácticas comunes en la cría de cerdos, como los entornos estériles (28), la restricción de movimiento (29) y los procedimientos dolorosos (30-32). Por lo tanto, los enfoques cognitivos representan una oportunidad importante para evaluar el bienestar de los cerdos.
Esta revisión proporciona una visión general completa y sistemática del conocimiento actual sobre las medidas cognitivas del bienestar de los cerdos. El campo es todavía relativamente nuevo y emplea una variedad de métodos. Por lo tanto, sería prematuro proporcionar un meta-análisis cuantitativo y estadísticamente válido de esta literatura. En primer lugar, nuestro objetivo es evaluar la popularidad y heterogeneidad de este enfoque en la literatura. Una sección descriptiva detalla los diversos paradigmas experimentales encontrados en nuestra búsqueda, incluyendo: tareas cognitivas utilizadas, intervenciones de bienestar estudiadas, sus efectos esperados sobre el bienestar según lo declarado por los autores (es decir, si se planteó la hipótesis de que la intervención tendría un impacto positivo o negativo en el bienestar), así como medidas adicionales de bienestar (p. ej., parámetros de salud, fisiológicos y conductuales). En segundo lugar, nuestro objetivo es evaluar la frecuencia con la que los resultados de estos estudios apoyan las hipótesis de los autores. Vincularemos los parámetros anteriores (tareas, intervenciones y efectos hipotéticos) a los resultados de cada estudio (es decir, si la hipótesis de los autores fue apoyada). Por último, pretendemos obtener información sobre si las combinaciones específicas de tareas e intervenciones cognitivas han dado lugar a resultados de apoyo, y determinar la concordancia entre las tareas cognitivas y otras medidas de bienestar.
Métodos
Para la formulación de la búsqueda se utilizó el marco PICOS (Población, Intervención, Comparación, Resultado, Tipo de estudio) (Tabla 1) (33). La revisión sistemática se realizó en abril de 2023 en la base de datos Web of Science sin límite de fecha, con los siguientes términos de búsqueda:
Tabla 1. Especificaciones de los componentes del marco de Población, Intervención, Comparación, Resultado, Tipo de estudio (PICOS) utilizados para la revisión sistemática.
[Todos los campos]: (cognitivo* o aprender*) y (bienestar o afectivo o emocional*).
Y [Título]: (cerdo* o cerda* o cerda* o jabalí* o cerdo o sus scrofa)
No [Título]: guinea.
Definiciones
Tarea cognitiva
Estos paradigmas experimentales, como se adapta de Kester y Kirschner (34) requieren que «un sujeto procese mentalmente nueva información (es decir, adquiera y organice el conocimiento/aprenda) y le permita recordar, recuperar esa información de la memoria y usar esa información en un momento posterior en la misma situación o en una situación similar (es decir, transferencia).Ejemplos de este enfoque incluyen sesgos de juicio, laberintos, enfoque/aversión aprendida y cajas de rompecabezas. Esta revisión no consideró los estudios que realizan mediciones en ausencia de un proceso de aprendizaje, como conductas reflejas, respuestas fisiológicas, medidas de salud o pruebas de personalidad (p. ej., campo abierto, objeto nuevo, pruebas de sobresalto). Para un análisis detallado de estas medidas, (véase 35). Además, no se consideraron los estudios que solo incluían tareas cognitivas como variable dependiente (p. ej., como tratamiento de enriquecimiento). Por último, no se incluyeron los estudios que exploraran la cognición desde una perspectiva básica/fundamental o metodológica (p. ej., aprendizaje social, uso de espejos, joysticks, estaciones de alimentación de llamadas) sin una aplicación directa a la evaluación del bienestar.
Valoración hipotética de la intervención
Las diferentes intervenciones de bienestar se agruparon por su impacto positivo o negativo hipotético a priori en el bienestar animal. Nos basamos en las predicciones o expectativas declaradas por los autores. Por ejemplo, se esperaba que el enriquecimiento de la vivienda aumentara el bienestar, por lo que se clasificó como una hipotética intervención positiva. Se esperaba que los gases aturdidores comprometieran el bienestar, por lo que se clasificó como una hipotética intervención negativa. Cuando los autores tenían un efecto hipotético del tratamiento general, sin una dirección específica, la valencia hipotética se informó como indeterminante.
Los resultados se calificaron en relación con la hipótesis de cada estudio. Los resultados se clasificaron en cuatro posibilidades:
• De apoyo: claras diferencias significativas en los resultados de las tareas cognitivas entre los grupos de tratamiento consistentes con la expectativa o hipótesis de un autor sobre la intervención de bienestar. Para los estudios con una valencia hipotética indeterminante, cualquier efecto del tratamiento (independientemente de la dirección) se informó como apoyo a la hipótesis.
• No es de apoyo: no hay resultados significativos de la tarea cognitiva entre los grupos de tratamiento dictados por la intervención de bienestar.
• Mixto: algunos, pero no todos, los resultados entre los grupos de tratamiento tienen un efecto o tendencia significativos, a menudo como resultado de un subconjunto post-hoc de medidas o población
• Refutado: claras diferencias significativas en los resultados de las tareas cognitivas entre los grupos de tratamiento que contradicen las expectativas o hipótesis de un autor sobre la intervención de bienestar
Estas definiciones de resultados no pueden utilizarse únicamente para evaluar la idoneidad de la tarea cognitiva para detectar diferencias de bienestar, y deben considerarse en combinación con la intervención estudiada. La falta de resultados significativos se debe a la incapacidad del ensayo conductual para evaluar adecuadamente los estados de bienestar o a que puede no haber diferencias entre el bienestar de los grupos de tratamiento. Esto último podría deberse a que la intervención experimental elegida no es suficiente para provocar un cambio en el bienestar en lugar de un fracaso en la tarea cognitiva para detectar un cambio. Animamos a los lectores a tener en cuenta la relación inextricable entre la sensibilidad de la tarea cognitiva y el tamaño del efecto de la intervención a lo largo de nuestro manuscrito.
Se extrajeron medidas adicionales de bienestar, así como sus resultados (Solidario, No solidario, Mixto, ver definición anterior). Teniendo en cuenta la heterogeneidad de estas medidas, se agruparon en cuatro categorías:
• Salud: crecimiento, lesiones, cojera, Body Condition Score, inflamación
• Fisiología: cortisol (suero, saliva, cabello), alfa-amilasa, dopamina, serotonina, microARN
• Comportamiento: postura, presupuestos de actividad, agresión, vocalizaciones, retirada/escape, jadeos, evaluación cualitativa del comportamiento, nuevo entorno, nuevo objeto, nuevas pruebas humanas
Los detalles sobre qué medidas específicas se informaron en cada estudio y sus resultados se detallan en el material complementario 1. Las categorías agrupadas se presentan en la Tabla 2.
Tabla 2. Estudios que se ajustan al marco PICOS detallados en la Tabla 1.
Dos evaluadores aplicaron de forma independiente el marco PICOS descrito anteriormente. Se midió la concordancia para la búsqueda inicial y se discutieron las fuentes de desacuerdo antes de llegar a un consenso sobre los estudios a incluir en la revisión. La base de datos Web of Science arrojó 309 artículos (Figura 1), se encontró una réplica y la concordancia inicial de inclusión entre los dos evaluadores fue del 93,4%. Los desacuerdos se derivaron principalmente de la línea ambigua entre los estudios fundamentales y aplicados y el uso explícito de las tareas cognitivas como medida de bienestar. Después de una discusión entre los dos evaluadores, se llegó a un consenso para incluir los 36 estudios detallados en la Tabla 2. La lista de estudios excluidos por discusión se puede encontrar en el material complementario 2.
Figura 1. Diagrama de flujo de exclusión-inclusión para ambos evaluadores. Los estudios sobre el desacuerdo inicial entre los evaluadores se pueden encontrar en el material complementario.
Resultados
Los resultados se presentan en dos secciones.1 El primero es un apartado descriptivo en el que se detalla la distribución de la información general de los estudios (año, raza, edad, sexo, tamaños muestrales), las tareas cognitivas utilizadas y las intervenciones de bienestar estudiadas, así como su agrupación por valencias hipotéticas. Mientras que la segunda sección se centra en el resultado del estudio (es decir, si la hipótesis fue apoyada, no respaldada, encontrada mixta o refutada) en relación con la tarea cognitiva utilizada, la intervención de bienestar y la valencia hipotética de la intervención. También detallamos los resultados del estudio para las combinaciones más comunes de tareas cognitivas e intervenciones.
Sección 1: resultados descriptivos
Información general
El año de publicación osciló entre 1996 y 2022. La creciente popularidad de los enfoques cognitivos para la evaluación del bienestar se refleja en nuestros resultados, con la mayoría de los estudios publicados en los últimos 10 años. Se utilizaron varias razas en todos los estudios, siendo las más comunes Landrace (n = 30), Large White (16), Duroc (13) y Yorkshire (11). La edad de los sujetos osciló entre las 2 semanas y las multíparas. Curiosamente, no se han estudiado cerdos de menos de 2 semanas de edad, probablemente debido a la dificultad de entrenar a los cerdos jóvenes en tareas cognitivas. La edad media de los animales en esta revisión era todavía relativamente joven, de 14,5 ± 10,7 semanas (DE) (excluido el estudio de paridad mixta). Pocos estudios solo incluyeron hombres (11%), mientras que la distribución entre mujeres (50%) y mixtas (39%) fue más equilibrada. En promedio, se inscribieron 17 ± 10 animales (DE) por grupo de tratamiento. Este es un tamaño de muestra relativamente bajo, pero no inesperado, debido a la alta carga de trabajo y el compromiso de tiempo asociados con los paradigmas experimentales de tareas cognitivas. Cabe destacar que Weller et al. (64) y Sneddon et al. (65) tuvieron el mayor número de animales por grupo de tratamiento, 50 y 42, respectivamente.
Tareas cognitivas
Se encontraron diversas tareas cognitivas, con 11 paradigmas aplicados en la literatura. Sin embargo, su uso no fue similar, ya que algunas tareas se aplicaron con más frecuencia que otras. Los tres paradigmas más comunes fueron:
1. Sesgos de juicio (17 estudios): una tarea en la que se entrena a los animales para discriminar entre estímulos positivos (p. ej., recompensa con alimentos) y negativos (p. ej., inhalación de aire, ausencia de comida) en función de señales específicas (p. ej., ubicación, color, audición). A continuación, a los sujetos se les presenta una señal ambigua, y su respuesta se considera un indicador de su estado emocional: si reaccionan como si la señal ambigua indicara estímulos positivos, se consideran positivamente sesgados u «optimistas» (es decir, en un estado afectivo positivo); Si reaccionan como si la señal fuera negativa, están sesgados negativamente o son «pesimistas» (es decir, en un estado afectivo negativo) (9, 71). Por ejemplo, las primerizas alojadas actualmente en un entorno enriquecido se acercaron más rápidamente a una señal auditiva ambigua, lo que sugiere un bienestar más positivo (17).
2. El segundo paradigma más común fue el enfoque/aversión aprendida (11 estudios), donde los animales aprenden a asociar señales (p. ej., un entorno específico) con estímulos (p. ej., interacción con un manipulador). Si los animales están ansiosos por regresar a ese lugar (es decir, baja latencia para regresar, mucho tiempo pasado en ese entorno) incluso en ausencia del estímulo, se considera que ese estímulo ha inducido una experiencia positiva. Por otro lado, si la reacción de los animales es de evitación, se supone que el estímulo ha causado una experiencia negativa (72). Por ejemplo, los cerdos eran más reacios a volver a entrar en un entorno en el que habían estado expuestos previamente al dióxido de carbono en comparación con el aire atmosférico. Esta aversión fue más marcada con concentraciones más altas de CO2 (54), lo que sugiere que el CO2 induce una asociación negativa entre la experiencia afectiva y el medio ambiente.
3. Por último, la prueba de la tabla de agujeros (5 estudios) es una tarea de discriminación espacial que permite evaluar el rendimiento cognitivo y la flexibilidad conductual al presentar a los sujetos agujeros (comúnmente 16), algunos cebados con recompensas de comida, otros vacíos. Por ejemplo, en comparación con los cerdos alojados en un ambiente estéril, los cerdos enriquecidos tuvieron un mejor desempeño en la tarea (es decir, búsqueda más rápida, visitas reducidas a agujeros sin cebo o agujeros ya visitados). El resto de los paradigmas, como la tarea de juego con cerdos (66), no fueron tan comunes con 3 o menos estudios.
Intervenciones de bienestar y valencia hipotética
Las intervenciones de bienestar investigadas fueron diversas, con el impacto de 19 eventos/condiciones/estados diferentes estudiados en toda la literatura. El enriquecimiento de la vivienda fue el tipo de intervención más popular realizado, con 11 investigaciones [(p. ej., 33, 35)]. Otras intervenciones comunes fueron las técnicas de manipulación [n = 7, (p. ej., 62)] y los gases de aturdimiento [n = 4, (p. ej., 51)].
Al agrupar los estudios según la valencia esperada de la intervención, la distribución fue relativamente equilibrada, con 22 estudios de valencias negativas [p. ej., gas de aturdimiento (54), aislamiento/restricción (53)] y 15 positivas [p. ej., enriquecimiento de la vivienda (46)]. Dos estudios no tenían predicciones claras sobre la direccionalidad de las intervenciones de bienestar estudiadas [rasgo de personalidad (40) y rango de alimentación (39)].
Sección 2: resultado
Tareas cognitivas
En general, el 44% de los estudios arrojaron resultados de apoyo (es decir, la intervención experimental se tradujo en un efecto sobre la tarea cognitiva consistente con la hipótesis de los autores). El 33% de los estudios arrojaron resultados poco favorables (es decir, no se encontró ningún efecto del tratamiento) y el 21% produjeron resultados mixtos.2 Un solo estudio refutó la hipótesis de los autores (49). Entre los paradigmas más populares, las tasas de apoyo a la hipótesis de los autores variaron, con un máximo del 55% para los experimentos de acercamiento/aversión aprendida, mientras que los resultados de apoyo se observaron solo alrededor del 40% para el sesgo de juicio y las pruebas de tabla de agujeros (Figura 2). No se encontró correlación entre el tamaño promedio de la muestra por grupo de tratamiento y las tasas de resultados de apoyo para las tres tareas cognitivas más comunes (t = −0,3, p = 0,8).
Figura 2. Resultado del estudio (de apoyo, no de apoyo, mixto o refutado) en relación con la tarea cognitiva utilizada.
Intervenciones de bienestar y valencia hipotética
Sólo se evaluaron cinco intervenciones específicas de bienestar en al menos tres estudios, y las tasas de estudios con resultados de apoyo variaron de sólo el 29% para la manipulación/contacto humano y el 75% para el peso al nacer. Los niveles intermedios de resultados de apoyo incluyeron: aislamiento/restricción al 33%, enriquecimiento de la vivienda al 45% y aturdimiento del gas al 50% (Figura 3). Al considerar estas cinco intervenciones más comunes, no se encontró correlación entre el tamaño promedio de la muestra por grupo de tratamiento y las tasas de resultados de apoyo (t = −0,3, p = 0,8).
Figura 3. Resultado del estudio (de apoyo, no de apoyo, mixto o refutado) en relación con la intervención estudiada.
Al agrupar las intervenciones según la valencia hipotética, las tasas de resultados de apoyo fueron similares para las valencias positivas y negativas en 40 y 41%, respectivamente. Ambos estudios con una valencia hipotética indeterminante reportaron un efecto significativo del factor estudiado, que incluyó el rasgo de personalidad (40) y el rango alimentario (39) (Figura 4).
Figura 4. Resultado del estudio (de apoyo, no de apoyo, mixto o refutado) en relación con la valencia hipotética de la intervención (positiva, negativa o indeterminante).
Tareas cognitivas × combinaciones de intervención
Se encontraron cinco combinaciones de tarea cognitiva y valencia hipotética de intervención en al menos tres estudios diferentes. Esto incluyó: sesgo de juicio con una intervención negativa (n = 9), enfoque aprendido/aversión con una intervención negativa (n = 9), sesgo de juicio con una intervención positiva (n = 6), tabla de ejercicios con una intervención negativa (n = 4) y laberinto con una intervención positiva (n = 3). La combinación de una intervención negativa con un enfoque/aversión aprendida produjo los resultados más favorables a las expectativas del autor (55% de las veces). Por otro lado, se observó un resultado de sesgo de juicio que apoyaba la expectativa del autor en el 33% de los casos para intervenciones de valencia esperada positivas o negativas. Curiosamente, el único estudio en el que se refutaron las expectativas del autor fue una tarea de sesgo de juicio en combinación con una intervención positiva (49). Las dos combinaciones restantes, el de tabla de agujeros con una intervención negativa y el laberinto con una intervención positiva, tuvieron tasas bajas de resultados de apoyo, con un 25 y un 33%, respectivamente (Figura 5). No se encontró correlación entre el tamaño promedio de la muestra por grupo de tratamiento y la tasa de resultados de apoyo (t = −0,2, p = 0,8).
Figura 5. Resultado del estudio (de apoyo, no de apoyo, mixto o refutado) en relación con la combinación entre la tarea cognitiva utilizada y la valencia hipotética de la intervención (positiva, negativa o indeterminada). Se muestran las combinaciones más comunes (mínimo de 3 estudios).
Medidas adicionales
Los parámetros de salud se informaron en 14 estudios, las medidas fisiológicas en 13 y las observaciones conductuales en 17, mientras que 12 estudios no utilizaron medidas adicionales de bienestar. Hubo grandes discrepancias en las tasas de resultados de apoyo (es decir, un efecto del tratamiento informado en consonancia con las expectativas), siendo el comportamiento el más alto (41% de los estudios), mientras que las otras categorías fueron más bajas (salud: 36%, fisiología: 15%, ver Figura 6 para más detalles).
Figura 6. Resultado de la medida de bienestar adicional (hipótesis apoyada, no apoyada o mixta) en relación con la categoría de la medida (Salud, Fisiología o Comportamiento).
Al observar la consistencia de los resultados con las tareas cognitivas (es decir, si tanto las medidas de bienestar adicionales como las tareas cognitivas tuvieron resultados de apoyo, no de apoyo o mixtos, ver la Figura 7 para obtener más detalles), la salud y el comportamiento tuvieron la mayor consistencia con las tareas cognitivas (57 y 47%, respectivamente, de los estudios que informaron resultados coincidentes), mientras que la fisiología fue menor (23%). Hubo 8 casos en los que los resultados tanto de las medidas de bienestar adicionales como de las tareas cognitivas coincidieron, y apoyaron los resultados hipotetizados por los autores: 4 de las medidas de salud (21, 58, 59, 67) y 4 de las observaciones conductuales (50, 51, 53, 54). Curiosamente, los cuatro estudios con resultados de apoyo coincidentes de los enfoques cognitivos y conductuales habían adoptado un paradigma de enfoque/aversión aprendido para estudiar las intervenciones negativas. De los 44 usos de medidas de bienestar adicionales, solo hubo 4 casos en los que las medidas adicionales apoyaron la hipótesis de los autores, mientras que el resultado de la tarea cognitiva no lo hizo (45, 56), 3 de los cuales fueron en el mismo estudio (45).
Figura 7. Consistencia entre los resultados (hipótesis apoyada, no apoyada o mixta) de las tareas cognitivas y las medidas adicionales de bienestar [(A): Salud, (B): Fisiología, (C): Comportamiento]. Las celdas contorneadas en verde reflejan los resultados coincidentes.
Discusión general
Nuestra revisión de la literatura muestra que las tareas cognitivas como medida del bienestar porcino son todavía un campo heterogéneo y en evolución, pero han ido ganando terreno en los últimos años. Se han aplicado varios paradigmas cognitivos (p. ej., sesgo de juicio, enfoque/aversión aprendida) para evaluar el impacto en el bienestar de muchas intervenciones diferentes (p. ej., enriquecimiento de viviendas, gases de aturdimiento). El principal hallazgo de nuestro trabajo es la heterogeneidad de la literatura, ya que fue raro encontrar múltiples estudios que utilizaran la misma tarea cognitiva para medir las mismas o similares intervenciones de bienestar. Desafortunadamente, esta heterogeneidad es esperable debido al mayor interés de los investigadores, las agencias de financiación y las editoriales por el trabajo original sobre los estudios de replicación, así como la reticencia de los comités de ética a aprobar investigaciones realizadas anteriormente. La relativa infancia del campo también implica una falta de estandarización metodológica.
Los sesgos de juicio y el enfoque/aversión aprendida fueron los paradigmas más utilizados entre las 11 tareas cognitivas identificadas, pero se han empleado otros métodos menos comunes pero creativos. Por ejemplo, Weller et al. (64) probaron la innovación de los cerdos (es decir, la capacidad de resolver un nuevo problema o encontrar una nueva solución a un problema existente) exponiéndolos a una caja de rompecabezas que tenían que resolver para acceder a una recompensa. Las tendencias de apuestas de los cerdos también se estudiaron a través de la Pig Gambling Task, con cerdos estériles o de bajo peso al nacer que preferían las apuestas de «bajo riesgo y baja recompensa» a las de «alto riesgo y alta recompensa» (66, 67). Sin embargo, dado el número limitado de estudios que exploran estos nuevos métodos, su idoneidad para medir el bienestar de los cerdos requiere más investigación.
Observamos que las diferentes tareas cognitivas utilizadas no necesariamente evaluaron los mismos procesos. Por ejemplo, los sesgos de juicio y el enfoque/aversión aprendida aplicaban un enfoque cognitivo para probar el impacto afectivo de las intervenciones, mientras que pruebas como el agujero o los laberintos evaluaban el efecto de las intervenciones en las habilidades cognitivas. Debido a este enfoque diferente en el procesamiento emocional o cognitivo, no esperamos que todas las tareas cognitivas se vean afectadas de manera uniforme por las intervenciones de bienestar.
Las intervenciones de bienestar fueron variadas, pero sesgadas de manera similar a las tareas cognitivas. Entre las 19 intervenciones diferentes, el enriquecimiento de la vivienda fue la manipulación experimental más común. La manipulación/contacto humano, los gases aturdidores, el bajo peso al nacer y el aislamiento/restricción fueron menos investigados, pero aún así se estudiaron varias veces. Otras intervenciones, como los métodos de inyección (51), el tamaño de la camada (62) o los niveles de serotonina (49), solo se consideraron en estudios individuales. Al agrupar las intervenciones por su hipotético impacto en el bienestar, se encontró que los estudios que examinaron las intervenciones que se esperaba que tuvieran un impacto negativo en el bienestar eran ligeramente más comunes. Esto es coherente con la prevalencia de condiciones y procedimientos que pueden inducir estados de bienestar negativos en los animales de granja. Sin embargo, un número sustancial de estudios más recientes están haciendo uso de tareas cognitivas para explorar estados de bienestar positivos. Estos estudios son consistentes con un creciente atractivo para el Bienestar Animal Positivo en las últimas décadas (11, 73, 74) y motivan a los científicos a buscar nuevas métricas de bienestar animal que midan el impacto de las intervenciones positivas.
Nuestros resultados también destacan la tasa general relativamente baja de resultados de apoyo, es decir, cambios en el rendimiento en tareas cognitivas debido a la intervención de bienestar. Aproximadamente el 40% de los estudios apoyaron las hipótesis o expectativas de los autores. Entre las dos tareas más comunes, el enfoque/aversión aprendida apareció como el que con mayor frecuencia produjo resultados de apoyo, con un poco más de la mitad de los estudios apoyando las expectativas. Mientras que el paradigma más popular, el sesgo de juicio, tuvo un número sorprendentemente bajo de hallazgos de apoyo (40%), y produjo el único ejemplo en el que la expectativa de los autores no solo no fue apoyada, sino refutada (49). Centrándose en las intervenciones, el enriquecimiento de la vivienda fue, con mucho, el más estudiado y resultó en el apoyo de las expectativas de los autores el 45% de las veces. Los estudios de bajo peso al nacer tuvieron un alto nivel de resultados de apoyo (75%). Las intervenciones de apoyo con un solo estudio fueron la picana eléctrica (52), la fase de gestación (38), la jerarquía social (39), el método de inyección (51), la personalidad (40) y la depleción de serotonina (36). En general, al agrupar las intervenciones según sus valencias esperadas, las tareas cognitivas apoyaron igualmente la expectativa del autor de intervenciones positivas o negativas.
El uso de un enfoque aprendido/evitación en combinación con una intervención con valencia negativa fue popular y apoyó las expectativas en comparación con otras combinaciones. Sin embargo, los gases aturdimientos solo se estudiaron con este paradigma (50, 52, 54, 56). Sobre la base de la literatura en humanos y roedores, es probable que la exposición a gases aturdidores sea una experiencia altamente negativa (75, 76), que tal vez no requiera un enfoque particularmente sensible para medir las diferencias entre los tratamientos. Si se hubieran aplicado otros paradigmas cognitivos al estudio de los gases aturdidores, también podrían haber parecido tener altas tasas de apoyo. Por el contrario, el enfoque/aversión aprendida debe aplicarse con más frecuencia a intervenciones de bienestar menos adversas o incluso positivas para comprender mejor su amplitud de eficacia en la detección de diferentes estados de bienestar.
Otra combinación popular fue el uso de pruebas de sesgo de juicio para evaluar el efecto del enriquecimiento (17, 45, 46, 48). Desafortunadamente, incluso dentro de esta combinación, las metodologías fueron heterogéneas, con diferencias en el tipo de tarea y las señales utilizadas (discriminación espacial (45, 46, 48), Go/No-go auditivo (17)), enriquecimientos proporcionados (asignación de espacio, socios sociales, objetos, interacción humana), condiciones de control (restricción de espacio, aislamiento social), recompensas (golosinas de chocolate, manzanas) y castigos utilizados durante el entrenamiento y las pruebas (ausencia de recompensa, grano de café, bocanadas de aire, badajo de juguete, agitación de una bolsa de plástico).
Muchos autores no se limitaron al uso de una tarea cognitiva, y la mayoría de los estudios incluyeron medidas adicionales de bienestar. Una vez más, los autores mostraron una notable heterogeneidad en sus elecciones (p. ej., suero, saliva, cortisol capilar, puntuaciones de lesiones, vocalizaciones, postura, dopamina, etc.). Entre las 3 categorías de medidas de bienestar adicionales (salud, fisiología y comportamiento), la salud y el comportamiento fueron los que más apoyaron las expectativas de los autores, aunque sólo la mitad de las veces, mientras que la fisiología estuvo muy por debajo de la tasa de resultados de apoyo para las tareas cognitivas. Además, sólo dos estudios tuvieron resultados de apoyo de medidas adicionales sin resultados de apoyo de tareas cognitivas.
Una vez más, nos gustaría reiterar que nuestra capacidad para sacar conclusiones generales sobre la aplicación de tareas cognitivas u otras medidas como evaluación del bienestar está muy limitada por la heterogeneidad de la literatura. Por ejemplo, la aparente validez de las medidas conductuales y su mayor consistencia con las tareas cognitivas está indudablemente influenciada por las intervenciones altamente negativas estudiadas (p. ej., gases de aturdimiento (5, 54), inyecciones (21)).
Varios factores, más allá de la heterogeneidad de la literatura, pueden haber contribuido a la frecuente falta de resultados de apoyo, como se refleja en la imposibilidad de encontrar diferencias significativas entre los grupos de tratamiento. Los desafíos para la implementación de tareas cognitivas incluyen ser demasiado complejos para que los animales los dominen (especialmente todos los animales de un grupo), métodos de entrenamiento insuficientes para enseñar a los animales la tarea, o que las tareas no estén bien adaptadas a las habilidades y sentidos de los animales. Los protocolos suelen implicar un entrenamiento extenso, realizado en condiciones artificiales, y que se basa en señales y estímulos potencialmente subóptimos que se desarrollaron inicialmente para otras especies. Por ejemplo, gran parte de la literatura se basa en señales visuales, que probablemente sean menos adecuadas que las señales olfativas en cerdos (77-79). Favorecer las tareas que se diseñan en torno a una relevancia para los nichos ecológicos de los sujetos tiene más probabilidades de tener éxito (ver (35)).
Una posible limitación de muchos paradigmas es la alteración del entorno social de un animal durante la prueba, ya que a menudo se realizan en animales individuales. Se ha observado que el aislamiento social induce cambios en el rendimiento cognitivo en varias especies (80, 81). Aunque el aislamiento social repetido no afectó el sesgo de juicio o los niveles de cortisol en los cerdos (41), se informaron respuestas de estrés conductuales y fisiológicas cuando los cerdos fueron retirados de su grupo social (82, 83). Los cerdos también mostraron una preferencia por el aislamiento a corto plazo en comparación con el aislamiento a largo plazo (53). Se recuerda a los investigadores que consideren los efectos del aislamiento social en sus diseños experimentales, por ejemplo, entrenando inicialmente a los lechones como grupo y reduciendo gradualmente el número de sujetos hasta que se sientan lo suficientemente cómodos como para participar solos (60) o realizando experimentos en los que el sujeto pueda mantener contacto visual, acústico y olfativo con sus congéneres.
Otra posible advertencia del uso de tareas cognitivas para evaluar el bienestar es que la participación física y mental en la tarea en sí misma podría contribuir a mejorar el bienestar, especialmente con animales criados en entornos restrictivos y poco estimulantes, como suele ser el caso en la ganadería convencional (84). Esto puede ser especialmente problemático cuando se trata de evaluar el efecto del enriquecimiento ambiental en los rendimientos. Por ejemplo, Grimberg-Henrici et al. (58) observaron que proporcionar alojamiento enriquecido a los lechones mejoró ligeramente su rendimiento en una tarea de tabla de perforación. Sin embargo, plantearon la hipótesis de que el entrenamiento y la prueba de la tarea eran un enriquecimiento en sí mismo, reduciendo el contraste entre los animales alojados en entornos enriquecidos y estériles. En un estudio que analizó específicamente el efecto de la exposición a una tarea cognitiva, se sugirió que los lechones que participaban en una tarea de laberinto temprano en la vida tenían respuestas de miedo reducidas posteriores y posiblemente déficits cognitivos disminuidos en los machos (70).
La mayoría de los estudios explorados en esta revisión se basan en las recompensas alimentarias como incentivos para el entrenamiento y las pruebas (p. ej., (59, 63, 64)), pero el rendimiento en las tareas cognitivas puede verse afectado por los procesos anhedónicos. La anhedonia es una condición similar a la depresión en la que la capacidad de respuesta a recompensas como la comida sabrosa puede disminuir cuando un individuo se encuentra en un estado afectivo negativo (85). Se ha observado anhedonia en cerdos, con individuos estresados que habían sido mezclados con congéneres desconocidos o restringidos repetidamente que no mostraban preferencia por una solución de sacarosa al 0,5%, mientras que los animales de control sí lo hacían (86). Los estudios que exploran los efectos de las intervenciones negativas crónicas de bienestar en las tareas cognitivas que dependen de las recompensas alimentarias deben considerar los procesos anhedónicos en su interpretación.
El hambre también puede afectar el rendimiento en una tarea cognitiva. En los casos en que se introduce una restricción alimentaria para estimular la participación en una tarea (p. ej., (43, 63)) se debe tener precaución, ya que se ha informado que el hambre disminuye el rendimiento cognitivo en los seres humanos (87, 88). Como se señaló anteriormente, se espera una relación en forma de U invertida entre el hambre y el rendimiento cognitivo, ya que el hambre moderada promueve el compromiso con la tarea, mientras que los altos niveles de hambre son perjudiciales para los procesos cognitivos (89).
Los autores han señalado la importancia de las diferencias individuales y los rasgos de personalidad en los estudios cognitivos (40, 48). Por ejemplo, diferentes cerdas sometidas a alojamiento idéntico mostraron una amplia gama de sesgos de juicio (de negativo a positivo). La agresividad de los animales fue un mejor predictor de su sesgo cognitivo que las medidas de salud física, como el número de lesiones cutáneas y la condición corporal (40). De manera similar, Asher y sus colegas (48) informaron que los cerdos proactivos eran más optimistas en una prueba de juicio sin importar su enriquecimiento de alojamiento, mientras que los cerdos reactivos (es decir, más pasivos) eran más pesimistas si se alojaban en un ambiente menos enriquecido. Los investigadores también deben considerar la posible influencia de otros rasgos de personalidad en futuros estudios de tareas cognitivas y complementar sus medidas con evaluaciones de personalidad (90, 91).
La interpretación de las tareas cognitivas como medidas de bienestar animal se complica aún más por la falta de diferencias significativas entre los tratamientos no refleja necesariamente un fracaso del enfoque experimental. La ausencia de diferencias en las medidas cognitivas podría reflejar el fracaso de la intervención hipotética para tener un efecto sobre el bienestar del animal. Debido a su novedad, la sensibilidad de los paradigmas cognitivos aún está bajo investigación. Para validar el uso de diferentes tareas cognitivas, primero se requerirán esfuerzos para determinar qué intervenciones afectan de manera confiable el bienestar y si estas intervenciones se traducen en cambios en la cognición. Se anima a la investigación futura sobre tareas cognitivas, cuando sea apropiado, a considerar la coherencia con el trabajo anterior, especialmente para paradigmas prometedores. Ya sea considerando estudios de replicación, aplicando metodologías de tareas cognitivas previas para probar nuevas intervenciones de bienestar, o aplicando tareas novedosas a intervenciones de bienestar conocidas. Una parte interesante de este campo también es la exploración de formas innovadoras de incluir los procesos cognitivos en la evaluación del bienestar, mediante el desarrollo de nuevos paradigmas o la aplicación de modelos de campos de investigación básica. Una mejor comprensión de la utilidad potencial de las tareas cognitivas para la evaluación del bienestar animal requerirá cierta continuidad con los estudios existentes y, a veces, simplemente su replicación. Sin embargo, también sigue existiendo la necesidad de nuevas tareas cognitivas que se utilicen de forma creativa para superar los límites actuales en la evaluación del bienestar animal.
Conclusión
Esta revisión sistemática destaca la creciente popularidad de las tareas cognitivas como medidas del bienestar de los cerdos. Sin embargo, las tasas generales de resultados de apoyo, es decir, los cambios en el rendimiento en tareas cognitivas debido a las intervenciones de bienestar, han sido limitadas hasta ahora, incluso para la tarea más empleada, el sesgo de juicio. Las numerosas combinaciones diferentes de paradigmas experimentales e intervenciones de bienestar reportadas en la literatura crean desafíos para un meta-análisis crítico del campo, especialmente en la evaluación de la eficiencia de tareas cognitivas específicas en la evaluación del bienestar animal. En conjunto, esta revisión arroja luz importantes lagunas de conocimiento en el uso de tareas cognitivas que requerirán tanto una mayor validación como una innovación novedosa para garantizar que su potencial se aproveche plenamente en la medición del bienestar de los cerdos. Las deficiencias en este enfoque hasta la fecha pueden surgir simplemente de no haber acumulado suficientes réplicas similares o de no encontrar aún la tarea cognitiva óptima con la que medir el bienestar. Para que el campo avance, los investigadores deben seguir dos direcciones de investigación aparentemente opuestas al aplicar tareas cognitivas a la evaluación del bienestar animal: (1) estandarizar y homogeneizar los métodos actuales para validar combinaciones comunes y prometedoras de paradigmas e intervenciones de bienestar, y (2) mantener la exploración de nuevos enfoques cognitivos mejorados para la evaluación del bienestar.
Declaración de disponibilidad de datos
Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.
Contribuciones de los autores
TE y TP contribuyeron a la concepción y diseño de la pregunta de investigación. TE llevó a cabo la adquisición y el análisis inicial de los datos, así como el borrador inicial. TP revisó el manuscrito. Todos los autores han aprobado la versión enviada.
Financiación
Este trabajo se llevó a cabo con el apoyo de la Fundación Weiderhold y la Compañía de Salchichas de Johnsonville.
Reconocimientos
Nos gustaría agradecer a Sarah Ibach por su ayuda en la validación de los criterios PICOS y sus comentarios sobre el manuscrito. También queremos agradecer a Marisol Parada Sarmiento y Leandro Sabei por sus comentarios sobre el manuscrito.
Conflicto de intereses
Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.
Nota del editor
Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación que pueda ser hecha por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.
Material complementario
El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1251070/full#supplementary-material
Notas
1. ^En nuestro análisis de las tareas cognitivas y las intervenciones de bienestar, el número total superará el número de estudios incluidos (36) debido a que algunos estudios investigan múltiples tareas y/o intervenciones.
2. ^ Por diseño, los estudios con resultados múltiples tenían más probabilidades de producir resultados mixtos
Referencias
1. Alonso, ME, González-Montaña, JR, y Lomillos, JM. Preocupaciones y percepciones de los consumidores sobre el bienestar de los animales de granja. Animales. (2020) 10:385. doi: 10.3390/ani10030385
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
2. Fraser, D, Weary, DM, Pajor, EA y Milligan, BN. Una concepción científica del bienestar animal que refleje las preocupaciones éticas. Anim Welf. (1997) 6:187–05. doi: 10.1017/S0962728600019795
3. Mellor, DJ, Beausoleil, NJ, Littlewood, KE, McLean, AN, McGreevy, PD, Jones, B, et al. El modelo de los cinco dominios de 2020: inclusión de las interacciones entre humanos y animales en las evaluaciones del bienestar animal. Animales. (2020) 10:1870. doi: 10.3390/ani10101870
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
4. Kells, Nueva Jersey. Revisión: el modelo de los cinco dominios y la promoción del bienestar positivo en cerdos. Animal. (2022) 16:100378. doi: 10.1016/j.animal.2021.100378
5. Hemsworth, P, Mellor, D, Cronin, G, y Tilbrook, A. Evaluación científica del bienestar animal. N Z Vet J. (2015) 63:24–30. doi: 10.1080/00480169.2014.966167
6. Duncan, IJH. Un concepto de bienestar basado en los sentimientos, el bienestar de los animales de granja. Nueva York: John Wiley & Sons, Ltd (2004). 85–101
7. Duncan, IJ, y Petherick, JC. Las implicaciones de los procesos cognitivos para el bienestar animal. J Anim Sci. (1991) 69:5017–22. doi: 10.2527/1991.69125017x
8. Dawkins, MS. La base científica para evaluar el sufrimiento en los animales. Malden: Blackwell Publishing (2006). 26 págs.
9. Paul, ES, Harding, EJ y Mendl, M. Medición de los procesos emocionales en animales: la utilidad de un enfoque cognitivo. Neurosci Biobehav Rev. (2005) 29:469–91. doi: 10.1016/j.neubiorev.2005.01.002
10. Mendl, M, Burman, OHP, y Paul, ES. Un marco integrador y funcional para el estudio de la emoción y el estado de ánimo de los animales. Proc R Soc Lond B Biol Sci. (2010) 277:2895–904. doi: 10.1098/rspb.2010.0303
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
11. Boissy, A, Arnould, C, Chaillou, E, Désiré, L, Duvaux-Ponter, C, Greiveldinger, L, et al. Emociones y cognición: un nuevo enfoque para el bienestar animal. Anim Welf. (2007) 16:37–43. doi: 10.1017/S0962728600031717
12. Franks, B. 1 – La cognición como causa, consecuencia y componente del bienestar En: J.A. Mench, editor. Avances en el bienestar de los animales agrícolas Woodhead Publishing Series in Food Science, Technology and Nutrition. Sawston: Woodhead Publishing (2018)
13. Neave, HW, Daros, RR, Costa, JHC, von Keyserlingk, MAG y Weary, DM. Dolor y pesimismo: los terneros lecheros exhiben un sesgo de juicio negativo después de la desbrotación del hierro caliente. PLoS Uno. (2013) 8:E80556. doi: 10.1371/journal.pone.0080556
14. Daros, RR, Costa, JHC, von Keyserlingk, MAG, Hötzel, MJ, y Weary, DM. La separación de la madre causa un sesgo de juicio negativo en los terneros lecheros. PLoS Uno. (2014) 9:e98429. doi: 10.1371/journal.pone.0098429
15. Doyle, RE, Fisher, AD, Hinch, GN, Boissy, A, y Lee, C. La liberación de la restricción genera un sesgo de juicio positivo en las ovejas. Appl Anim Behav Sci. (2010) 122:28–34. doi: 10.1016/j.applanim.2009.11.003
16. Broom, DM. Indicadores de bajo bienestar. Hno. Vet J. (1986) 142:524–6. doi: 10.1016/0007-1935(86)90109-0
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
17. Douglas, C, Bateson, M, Walsh, C, Bédué, A, y Edwards, SA. El enriquecimiento ambiental induce sesgos cognitivos optimistas en los cerdos. Appl Anim Behav Sci. (2012) 139:65–73. doi: 10.1016/j.applanim.2012.02.018
18. Nawroth, C, Langbein, J, Coulon, M, Gabor, V, Oesterwind, S, Benz-Schwarzburg, J, et al. Cognición de animales de granja: vincular el comportamiento, el bienestar y la ética. Front Vet Sci. (2019) 6:E00024. doi: 10.3389/fvets.2019.00024
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
19. Ferreira, VHB, Guesdon, V, y Calandreau, L. ¿Cómo puede la investigación sobre la cognición de los pollos mejorar el bienestar de los pollos: una revisión de perspectiva? Worlds Poult Sci J. (2021) 77:679–98. doi: 10.1080/00439339.2021.1924920
20. Clegg, ILK. Sesgo cognitivo en animales de zoológico: una perspectiva optimista para la evaluación del bienestar. Animales. (2018) 8:104. doi: 10.3390/ani8070104
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
21. Hales, CA, Stuart, SA, Anderson, MH, y Robinson, ESJ. Modelización de los sesgos cognitivos afectivos en el trastorno depresivo mayor con roedores. Hno. J Pharmacol. (2014) 171:4524–38. doi: 10.1111/bph.12603
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
22. Bethell, EJ, y Pfefferle, D. Tareas de sesgo cognitivo: un nuevo conjunto de enfoques para evaluar el bienestar en primates no humanos En: LM Robinson y A Weiss, editores. Bienestar de los primates no humanos: de la historia, la ciencia y la ética a la práctica. Cham: Springer International Publishing (2023)
23. Marino, L. Pollos pensantes: una revisión de la cognición, la emoción y el comportamiento en el pollo doméstico. Anim Cogn. (2017) 20:127–47. doi: 10.1007/s10071-016-1064-4
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
24. Hausberger, M, Stomp, M, Sankey, C, Brajon, S, Lunel, C, y Henry, S. Interacciones mutuas entre cognición y bienestar: el caballo como modelo animal. Neurosci Biobehav Rev. (2019) 107:540–59. doi: 10.1016/j.neubiorev.2019.08.022
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
25. Root-Bernstein, M, Narayan, T, Cornier, L, y Bourgeois, A. Uso de herramientas específicas del contexto por parte de Sus cebifrons. Mamm Biol. (2019) 98:102–10. doi: 10.1016/j.mambio.2019.08.003
26. Held, S, Mendl, M, Devereux, C, y Byrne, RW. Tácticas sociales de los cerdos en una tarea competitiva de forrajeo: el paradigma del «forrajero informado». Anim Behave. (2000) 59:569–76. doi: 10.1006/anbe.1999.1322
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
27. Croney, CC, y Boysen, ST. Adquisición de una tarea de vídeo operada con joystick por cerdos (Sus scrofa). Frente Psychol. (2021) 12:142. doi: 10.3389/fpsyg.2021.631755
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
28. Godyń, D, Nowicki, J y Herbut, P. Efectos del enriquecimiento ambiental en el bienestar de los cerdos: una revisión. Animales. (2019) 9:383. doi: 10.3390/ani9060383
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
29. Baxter, EM, Andersen, IL, y Edwards, SA. Sembrar bienestar en la paridera y alternativas. Adv Pig Welf. (2018):27–72. doi: 10.1016/B978-0-08-101012-9.00002-2
30. Hansson, M, Lundeheim, N, Nyman, G, y Johansson, G. Efecto de la anestesia local y/o analgesia sobre las respuestas al dolor inducidas por la castración de lechones. Acta Vet Scand. (2011) 53:34. doi: 10.1186/1751-0147-53-34
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
31. Dr. Contreras-Aguilar, Escribano, D, Martínez-Miró, S, López-Arjona, M, Rubio, CP, Martínez-Subiela, S, et al. Aplicación de una puntuación para la evaluación del dolor, la angustia y el malestar en cerdos con cojera y prolapsos: correlación con biomarcadores salivales y gravedad de la enfermedad. Res Vet Sci. (2019) 126:155–63. doi: 10.1016/j.rvsc.2019.08.004
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
32. Noonan, GJ, Rand, JS, Priest, J, Ainscow, J y Blackshaw, JK. Observaciones del comportamiento de los lechones sometidos a corte de cola, corte de dientes y muescas en las orejas. Appl Anim Behav Sci. (1994) 39:203–13. doi: 10.1016/0168-1591(94)90156-2
33. Schardt, C, Adams, MB, Owens, T, Keitz, S y Fontelo, P. Utilización del marco PICO para mejorar la búsqueda de preguntas clínicas en la publicación de medicamentos. BMC Med Informar Decis Mak. (2007) 7:16. doi: 10.1186/1472-6947-7-16
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
34. Kester, L, y Kirschner, Pensilvania. Tareas cognitivas y aprendizaje En: NM Seel, editor. Enciclopedia de las ciencias del aprendizaje. Boston, MA: Springer EE. UU. (2012)
35. Murphy, E, Nordquist, RE, y van der Staay, FJ. Una revisión de los métodos conductuales para estudiar la emoción y el estado de ánimo en cerdos Susscrofa. Appl Anim Behav Sci. (2014) 159:9–28. doi: 10.1016/j.applanim.2014.08.002
36. Stracke, J, Otten, W, Tuchscherer, A, Puppe, B y Düpjan, S. El agotamiento de serotonina induce un comportamiento similar al pesimista en un paradigma de sesgo cognitivo en cerdos. Physiol Behave. (2017) 174:18–26. doi: 10.1016/j.physbeh.2017.02.036
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
37. Brajon, S, Laforest, J-P, Schmitt, O, y Devillers, N. La forma en que se comportan los humanos modula el estado emocional de los lechones. PLoS Uno. (2015) 10:e0133408. doi: 10.1371/journal.pone.0133408
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
38. Bushby, EV, Cotter, SC, Wilkinson, A, Friel, M, y Collins, LM. Sesgo de juicio durante la gestación en cerdos domésticos. Front Vet Sci. (2022) 9:881101. doi: 10.3389/fvets.2022.881101
39. Horback, KM, y Parsons, TD. Pruebas de sesgo de juicio en cerdas gestantes alojadas en grupo. Proceso de comportamiento. (2019) 159:86–92. doi: 10.1016/j.beproc.2018.12.021
40. Horback, KM, y Parsons, TD. Sesgo de juicio de las cerdas gestantes alojadas en grupo predicho por los rasgos de comportamiento, pero no por las medidas físicas de bienestar. PLoS Uno. (2022) 17:e0264258. doi: 10.1371/journal.pone.0264258
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
41. Düpjan, S, Ramp, C, Kanitz, E, Tuchscherer, A, y Puppe, B. Un diseño para estudios sobre el sesgo cognitivo en el cerdo doméstico. J Vet se comporta. (2013) 8:485–9. doi: 10.1016/j.jveb.2013.05.007
42. Murphy, E, Nordquist, RE, y van der Staay, FJ. Respuestas de cerdos convencionales y cerdos miniatura de Göttingen en una tarea de sesgo de juicio de elección activa. Appl Anim Behav Sci. (2013) 148:64–76. doi: 10.1016/j.applanim.2013.07.011
43. Scollo, A, Gottardo, F, Contiero, B, y Edwards, S.A. ¿La densidad de población modifica el estado afectivo en los cerdos evaluado por el sesgo cognitivo, los parámetros conductuales y fisiológicos? Appl Anim Behav Sci. (2014) 153:26–35. doi: 10.1016/j.applanim.2014.01.006
44. Carreras, R, Arroyo, L, Mainau, E, Valent, D, Bassols, A, Dalmau, A, et al. ¿Puede la forma en que se manejan los cerdos alterar las medidas conductuales y fisiológicas del estado afectivo? Proceso de comportamiento. (2017) 142:91–8. doi: 10.1016/j.beproc.2017.06.005
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
45. Carreras, R, Mainau, E, Arroyo, L, Moles, X, González, J, Bassols, A, et al. Las condiciones de alojamiento no alteran el sesgo cognitivo, pero afectan al cortisol sérico, a la evaluación cualitativa del comportamiento y a las heridas en la canal de los cerdos. Appl Anim Behav Sci. (2016) 185:39–44. doi: 10.1016/j.applanim.2016.09.006
46. Marsh, L, Hutchinson, MR, McLaughlan, C, Musolino, ST, Hebart, ML, Terry, R, et al. Evaluación del ARNmi como biomarcadores de valencia emocional en cerdos. Animales. (2021) 11:2054. doi: 10.3390/ani11072054
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
47. Roelofs, S, Alferink, FAC, Ipema, AF, van de Pas, T, van der Staay, FJ, y Nordquist, RE. Discriminación, aprendizaje y sesgo de juicio en cerdos de bajo peso al nacer. Anim Cogn. (2019) 22:657–71. doi: 10.1007/s10071-019-01262-5
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
48. Asher, L, Friel, M, Griffin, K, y Collins, LM. El estado de ánimo y la personalidad interactúan para determinar los sesgos cognitivos en los cerdos. Biol Lett. (2016) 12:60402. doi: 10.1098/rsbl.2016.0402
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
49. Stracke, J, Otten, W, Tuchscherer, A, Witthahn, M, Metges, CC, Puppe, B, et al. Suplementación dietética con triptófano y estado afectivo en cerdos. J Vet se comporta. (2017) 20:82–90. doi: 10.1016/j.jveb.2017.03.009
50. Dalmau, A, Rodríguez, P, Llonch, P, y Velarde, A. Aturdimiento de cerdos con diferentes mezclas de gases: aversión en cerdos. Anim Welf. (2010) 19:325–33. doi: 10.1017/S096272860000172X
51. Dalmau, A, Sánchez-Matamoros, A, Molina, JM, Xercavins, A, Varvaró-Porter, A, Muñoz, I, et al. Vacunación intramuscular vs. intradérmica sin aguja en lechones: relevancia para el bienestar animal basada en un test de aprendizaje de aversión y vocalizaciones. Front Vet Sci. (2021) 8:715260. doi: 10.3389/fvets.2021.715260
52. Jongman, EC, Barnett, JL, y Hemsworth, PH. La aversividad del aturdimiento por dióxido de carbono en cerdos y una comparación de la caja aturdidora de CO2 frente a la retenedora en V. Appl Anim Behav Sci. (2000) 67:67–76. doi: 10.1016/S0168-1591(99)00103-3
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
53. Špinka, M, Duncan, IJH, y Widowski, TM. ¿Los cerdos domésticos prefieren el confinamiento a corto o medio? Appl Anim Behav Sci. (1998) 58:221–32. doi: 10.1016/S0168-1591(98)00109-9
54. Velarde, A, Cruz, J, Gispert, M, Carrión, D, de la Torre, RJ, Diestre, A, et al. Aversión al aturdimiento por dióxido de carbono en cerdos: efecto de la concentración de dióxido de carbono y genotipo de halotano. Anim Welf. (2007) 16:513–22. doi: 10.1017/S0962728600027445
55. Hemsworth, PH, Verge, J y Coleman, GJ. Respuestas condicionadas de acercamiento-evitación a los humanos: la capacidad de los cerdos para asociar la alimentación y las experiencias sociales aversivas en presencia de humanos con humanos. Appl Anim Behav Sci. (1996) 50:71–82. doi: 10.1016/0168-1591(96)01065-9
56. Llonch, P, Dalmau, A, Rodríguez, P, Manteca, X, y Velarde, A. Aversión a las mezclas de nitrógeno y dióxido de carbono para cerdos aturdidores. Anim Welf. (2012) 21:33–9. doi: 10.7120/096272812799129475
57. Brajon, S, Laforest, J-P, Schmitt, O, y Devillers, N. Estudio preliminar de los efectos de la respuesta individual a las pruebas de provocación y al estrés inducido por humanos sobre el rendimiento de aprendizaje de lechones destetados (Sus scrofa). Proceso de comportamiento. (2016) 129:27–36. doi: 10.1016/j.beproc.2016.05.007
58. Grimberg-Henrici, CGE, Vermaak, P, Elizabeth Bolhuis, J, Nordquist, RE, y van der Staay, FJ. Efectos del enriquecimiento ambiental sobre el rendimiento cognitivo de cerdos en una tarea de discriminación espacial. Anim Cogn. (2016) 19:271–83. doi: 10.1007/s10071-015-0932-7
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
59. Roelofs, S, van Bommel, I, Melis, S, van der Staay, FJ, y Nordquist, RE. El bajo peso al nacer perjudica la Tarea de Adquisición de Memoria Espacial en cerdos. Front Vet Sci. (2018) 5:E00142. doi: 10.3389/fvets.2018.00142
60. Antonides, A, van Laarhoven, S, van der Staay, FJ, y Nordquist, RE. No anémica La deficiencia de hierro desde el nacimiento hasta el destete no afecta el crecimiento ni la memoria de los lechones. Comportamiento frontal Neurosci. (2016) 10:e00112. doi: 10.3389/fnbeh.2016.00112
61. Arts, JWM, van der Staay, FJ, y Ekkel, ED. Memoria de trabajo y referencia de cerdos en la tarea de discriminación espacial de tableros. Behav Brain Res. (2009) 205:303–6. doi: 10.1016/j.bbr.2009.06.014
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
62. Fijn, L, Antonides, A, Aalderink, D, Nordquist, RE, y van der Staay, FJ. ¿Afecta el tamaño de la camada a la emocionalidad, el aprendizaje espacial y la memoria en los lechones? Appl Anim Behav Sci. (2016) 178:23–31. doi: 10.1016/j.applanim.2016.02.011
63. de Jong, IC, Prelle, IT, van de Burgwal, JA, Lambooij, E, Korte, SM, Blokhuis, HJ, et al. Efectos del enriquecimiento ambiental en las respuestas conductuales a la novedad, el aprendizaje y la memoria, y el ritmo circadiano en cortisol en cerdos en crecimiento. Physiol Behave. (2000) 68:571–8. doi: 10.1016/S0031-9384(99)00212-7
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
64. Weller, JE, Turner, SP, Futro, A, Donbavand, J, Brims, M, y Arnott, G. La influencia de la socialización temprana en la cognición del cerdo doméstico (Sus scrofa domestica). Sci Rep. (2020) 10:19077. doi: 10.1038/s41598-020-76110-5
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
65. Sneddon, IA, Beattie, VE, Dunne, L, y Neil, W. Efecto del enriquecimiento ambiental en el aprendizaje de cerdos. Anim Welf. (2000) 9:373–83. doi: 10.1017/S096272860002296X
66. van der Staay, FJ, van Zutphen, JA, de Ridder, MM, y Nordquist, RE. Efectos del enriquecimiento ambiental en el comportamiento de toma de decisiones en cerdos. Appl Anim Behav Sci. (2017) 194:14–23. doi: 10.1016/j.applanim.2017.05.006
67. Murphy, E, Kraak, L, van den Broek, J, Nordquist, RE, y van der Staay, FJ. Toma de decisiones bajo riesgo y ambigüedad en cerdos de bajo peso al nacer. Anim Cogn. (2015) 18:561–72. doi: 10.1007/s10071-014-0825-1
68. Ralph, C, Hebart, M y Cronin, GM. El enriquecimiento en la fase de lactancia y destete alteró el rendimiento de los cerdos en tres pruebas de comportamiento. Animales. (2018) 8:74. doi: 10.3390/ani8050074
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
69. Schmitt, O, O’Driscoll, K, y Baxter, EM. Estudio exploratorio de los efectos del retraso del crecimiento intrauterino y la suplementación energética neonatal de lechones de bajo peso al nacer sobre sus capacidades cognitivas post-destete. Anim Cogn. (2019) 22:373–85. doi: 10.1007/s10071-019-01251-8
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
70. Siegford, JM, Rucker, G, y Zanella, AJ. Efectos de la exposición pre-destete a un laberinto sobre las respuestas al estrés en cerdos al destete y sobre el rendimiento posterior en pruebas espaciales y relacionadas con el miedo. Appl Anim Behav Sci. (2008) 110:189–02. doi: 10.1016/j.applanim.2007.03.022
71. Bethell, EJ. Una guía práctica para diseñar estudios de sesgo de juicio para evaluar el bienestar de los animales en cautiverio. J Appl Anim Welf Sci. (2015) 18:S18–42. doi: 10.1080/10888705.2015.1075833
72. Tzschentke, TM. Medición de la recompensa con el paradigma de preferencia de lugar condicionado: una revisión exhaustiva de los efectos de las drogas, los avances recientes y los nuevos problemas. Prog Neurobiol. (1998) 56:613–72. doi: 10.1016/S0301-0082(98)00060-4
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
73. Lawrence, AB, Vigors, B, y Sandøe, P. ¿Qué tiene de positivo el bienestar animal positivo?—Una revisión crítica de la literatura. Animales. (2019) 9:783. doi: 10.3390/ani9100783
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
74. Webb, LE, Veenhoven, R, Harfeld, JL y Jensen, MB. ¿Qué es la felicidad animal? Ann N Y Acad Sci. (2019) 1438:62–76. doi: 10.1111/nyas.13983
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
75. Niel, L, y Weary, DM. Las ratas evitan la exposición al dióxido de carbono y al argón. Appl Anim Behav Sci. (2007) 107:100–9. doi: 10.1016/j.applanim.2006.08.002
76. Améndola, L, y Weary, DM. Comprensión de las respuestas emocionales de las ratas al CO2. Psiquiatría Transl. (2020) 10:253–12. DOI: 10.1038/s41398-020-00936-W
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
77. Nielsen, BL. Darle sentido a todo: la importancia de tener en cuenta las capacidades sensoriales de los animales en su alojamiento y manejo. Appl Anim Behav Sci. (2018) 205:175–80. doi: 10.1016/j.applanim.2018.04.013
78. Brunjes, PC, Feldman, S, y Osterberg, SK. El cerebro olfativo del cerdo: un cebador. Sentidos químicos. (2016) 41:415–25. doi: 10.1093/chemse/bjw016
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
79. Zonderland, JJ, Cornelissen, L, Wolthuis-Fillerup, M, y Spoolder, HAM. Agudeza visual de cerdos a diferentes intensidades de luz. Appl Anim Behav Sci. (2008) 111:28–37. doi: 10.1016/j.applanim.2007.05.010
80. Kornum, BR y Knudsen, GM. Pruebas cognitivas de cerdos (Sus scrofa) en la investigación bioconductual traslacional. Neurosci Biobehav Rev. (2011) 35:437–51. doi: 10.1016/j.neubiorev.2010.05.004
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
81. Cacioppo, JT, y Hawkley, LC. Aislamiento social percibido y cognición. Tendencias Cogn Sci. (2009) 13:447–54. doi: 10.1016/j.tics.2009.06.005
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
82. Ruis, MAW, te Brake, JAI, Engel, B, Buist, WG, Blokhuis, HJ, y Koolhaas, JM. Adaptación al aislamiento social: respuestas al estrés agudo y a largo plazo de primerizas en crecimiento con diferentes características de afrontamiento. Physiol Behave. (2001) 73:541–51. doi: 10.1016/S0031-9384(01)00548-0
83. Kanitz, E, Tuchscherer, M, Puppe, B, Tuchscherer, A, y Stabenow, B. Consecuencias del aislamiento precoz repetido en lechones domésticos (Sus scrofa) en sus respuestas conductuales, neuroendocrinas e inmunológicas. El cerebro se comporta inmune. (2004) 18:35–45. doi: 10.1016/S0889-1591(03)00085-0
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
84. Bracke, MBM. Capítulo 6: ¿Las cadenas como enriquecimiento adecuado para los cerdos de cría intensiva? En: M Špinka, editor. Avances en el bienestar de los cerdos Woodhead Publishing Series in Food Science, Technology and Nutrition. Nueva York: Woodhead Publishing (2018)
85. Willner, P. Estrés leve crónico (CMS) revisado: consistencia y concordancia conductual-neurobiológica en los efectos del CMS. Neuropsicobiología. (2005) 52:90–10. doi: 10.1159/000087097
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
86. Figueroa, J, Solà-Oriol, D, Manteca, X, Pérez, JF, y Dwyer, DM. ¿Anhedonia en cerdos? Efectos del estrés social y el estrés de restricción en la preferencia por la sacarosa. Physiol Behave. (2015) 151:509–15. doi: 10.1016/j.physbeh.2015.08.027
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
87. Benton, D, y Parker, P. Desayuno, glucosa en sangre y cognición. Am J Clin Nutr. (1998) 67:772S–8S. doi: 10.1093/ajcn/67.4.772S
88. Afridi, F, Barooah, B y Somanathan, R. Hambre y rendimiento en el aula (2019). doi: 10.2139/ssrn.3457671,
89. Lecorps, B, Woodroffe, RE, von Keyserlingk, MAG y Weary, DM. El hambre afecta el rendimiento cognitivo de los terneros lecheros. Biol Lett. (2023) 19:475. doi: 10.1098/rsbl.2022.0475
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
90. O’Malley, CI, Turner, SP, D’Eath, RB, Steibel, JP, Bates, RO, Ernst, CW, et al. Personalidad animal en el manejo y bienestar de los cerdos. Appl Anim Behav Sci. (2019) 218:104821. doi: 10.1016/j.applanim.2019.06.002
91. Schulz, M, Zieglowski, L, Kopaczka, M, y Tolba, RH. La prueba de campo abierto como herramienta para el análisis del comportamiento en cerdos: recomendaciones para la estandarización de la configuración: una revisión sistemática. Eur Surg Res. (2022) 64:7–26. doi: 10.1159/000525680
Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico
Palabras clave: cognición, estado afectivo, sesgo cognitivo, evitación, bienestar animal, porcino, sesgo de juicio, emoción animal
Cita: Ede T y Parsons TD (2023) Tareas cognitivas como medidas del bienestar de los cerdos: una revisión sistemática. Frente. Vet. Sci. 10:1251070. doi: 10.3389/fvets.2023.1251070
Editado por:
Serenella D’Ingeo, Universidad de Bari Aldo Moro, Italia
Revisado por:
Lisette M. C. Leliveld, Instituto Leibniz de Biología de Animales de Granja (FBN), Alemania
F. Josef van der Staay, Universidad de Utrecht, Países Bajos
Derechos de autor © 2023 Ede y Parsons. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Attribution License (CC BY).
*Correspondencia: Thomas Ede, tede@vet.upenn.edu
Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, ni las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o afirmación que pueda hacer su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.
Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Diario Digital AXÓN INFORMAVET ONE HEALTH
Date de alta y recibe nuestro 👉🏼 Boletín Digital de Foro Agro Ganadero
Noticias animales de compañía
Noticias animales de producción
Trabajos técnicos animales de producción
Trabajos técnicos animales de compañía
