1. Introducción

El síndrome del cachorro nadador (SPS) o síndrome del nadador se ha descrito repetidamente en perros en la literatura veterinaria en informes de casos o series de casos pequeños (1-3). El informe más grande hasta este punto incluye 52 perros con MSF en Tailandia (2). El trastorno recibió su nombre de los movimientos característicos de natación de las extremidades afectadas, y también se conoce como síndrome del cachorro plano (4). Las razas de perros braquicefálicos, particularmente los Bulldogs ingleses, están predispuestos (2, 5). Los perros machos y hembras se ven afectados por igual (1, 2). Se han notificado condiciones similares en otras especies animales, por ejemplo, gatos, aves (síndrome de la pata de spraddle), lechones y conejos (síndrome de la pata abierta) (6-9).

Los signos de SPS generalmente son notados por los criadores cuando los cachorros comienzan a caminar a las dos o tres semanas de edad (2, 10). Los cachorros con SPS no pueden aducir las extremidades afectadas, se encuentran en reclinación esternal con extremidades extendidas lateralmente y muestran movimientos de remo cuando intentan moverse (3, 11). El examen neurológico, el hemograma completo y la química sérica no son notables, excepto por un aumento leve (dos veces) de la creatina quinasa en comparación con los cachorros sanos (3, 12, 13). Por lo tanto, el diagnóstico de SPS generalmente se basa en los signos clínicos característicos (incapacidad para pararse y caminar, abducción de las extremidades afectadas, movimientos de remo de las extremidades que se asemejan a los movimientos de natación al intentar moverse) observados en las primeras semanas de vida y exclusión de otros ortopédicos (deformidad angular de las extremidades, luxación congénita del codo, fractura, mala unión) o neurológicos (inflamación, malformación cerebral o de la médula espinal, traumatismo, neurodegeneración de aparición temprana) enfermedades a través de un examen clínico exhaustivo respaldado por métodos de diagnóstico adicionales (por ejemplo, radiografías) (14). La fisioterapia se emplea con frecuencia para ayudar a la recuperación, por ejemplo, apoyo de pie, movimiento pasivo y masajes de las extremidades afectadas, apoyo externo para evitar que las piernas se extiendan, así como cojear las extremidades (3, 5).

La información sobre la etiopatogenia del SPS es escasa. Los factores ambientales, ortopédicos y neurológicos han sido implicados como causas de SPS (3, 5, 15). Además, varias hipótesis propusieron que el rápido aumento de peso, el alto peso corporal en comparación con los compañeros de camada, los factores nutricionales o genéticos podrían desempeñar un papel en el desarrollo del síndrome (1, 16-18). En lechones con un síndrome similar de pata extendida, un estudio reciente de asociación de todo el genoma identificó cuatro genes candidatos prometedores, pero hasta ahora no se identificó ninguna variante genética causal (19, 20). Intentos similares en perros han fracasado (1, 21), y aunque hay primeras ideas y pistas sobre SPS en perros, la causa subyacente de este síndrome sigue siendo desconocida.

Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue recopilar datos sobre las razas afectadas, el curso clínico y los factores de riesgo para MSF por medio de un cuestionario distribuido internacionalmente.

2. Materiales y métodos

En 2021 se publicó una convocatoria para perros con signos de SPS en el sitio web de la universidad y se distribuyó a través de las redes sociales y los clubes de cría en alemán e inglés a los propietarios y criadores de perros en Alemania y otros países de habla alemana e inglesa. Se pidió a los encuestados que completaran un cuestionario en línea y que proporcionaran imágenes de video de los cachorros afectados. Se reclutó un grupo de control (camadas no afectadas) con un enfoque similar para comparar los posibles factores de riesgo (tamaño de la camada, tasa de complicaciones en el parto, nutrición de la madre). Solo se incluyeron en este grupo camadas con cachorros sin problemas para pararse o caminar. El estudio se realizó con permiso ético (AZ 207-27-3-2020).

2.1. Cuestionario

El cuestionario para cachorros con MSF constó de 96 preguntas y se estructuró en seis categorías. Las categorías incluyeron: 1: información general sobre el cachorro (por ejemplo, fecha de nacimiento, raza), 2: signos, 3: curso clínico, 4: información de antecedentes sobre la camada, 5: tamaño del cachorro, 6: dieta de la madre.

El cuestionario para el grupo de control se concentró en preguntas sobre el tamaño de la camada, las complicaciones durante el embarazo y el parto, así como la dieta de la madre durante el embarazo. Las preguntas fueron revisadas por hablantes nativos de alemán e inglés (ocho veterinarios y seis dueños o criadores de perros) con respecto a la comprensión, redacción y estructura del cuestionario.

2.2. Criterios de inclusión y exclusión

2.2.1. Perros con signos de MSF

Solo se incluyeron en el estudio los perros en los que el propietario declaró que el perro era un cachorro nadador, y que el perro no podía pararse y caminar solo, mostraron los movimientos característicos de natación con las patas afectadas y el inicio característico de los signos de SPS. Los cachorros que no mostraron movimientos de natación, o con un inicio posterior a los 28 días de edad, o los cachorros, que pudieron pararse y caminar antes de que aparecieran los primeros signos de SPS, no pudieron participar. Las imágenes de vídeo proporcionaron un mayor apoyo a las medidas sanitarias y fitosanitarias cuando estaban disponibles. Los videos fueron revisados por dos de los autores (LR, AF) que decidieron por consenso si los perros mostraban los signos característicos de SPS y qué extremidades estaban afectadas.

2.2.2. Grupo de control (camadas no afectadas)

Solo las camadas sin cachorros con problemas para pararse o caminar podrían participar. El grupo de control consistió en una gran variedad de razas que coincidían con la distribución de los tamaños de las razas del grupo SPS.

2.3. Dieta de la madre durante el embarazo

La información sobre la alimentación de la madre durante el embarazo se recogió con el cuestionario. Las marcas comerciales que hicieron una contribución importante a la dieta de las presas se analizaron utilizando el software Diet Check Munich® (RV Software, Unterschleißheim, Alemania). Los requisitos para un suministro nutricional adecuado para el embarazo (en cuanto a proteínas, carbohidratos, vitaminas y minerales) fueron utilizados según lo definido por el Consejo Nacional de Investigación (22).

2.4. Análisis estadístico

Los datos brutos de los cuestionarios fueron analizados descriptivamente en Microsoft Excel 2019 (Microsoft Corporation, Redmond, WA, Estados Unidos). Los análisis estadísticos se realizaron en R versión 4.0.3 (The R Foundation for Statistical Computing, Viena, Austria). Los datos se verificaron para determinar su normalidad con la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk. Los datos no distribuidos normalmente se analizaron con métodos no paramétricos, como la prueba de Kruskal-Wallis y la prueba U de Mann-Whitney. Las varianzas entre los grupos se compararon para la homogeneidad de la varianza con la prueba de Levine. Fisher’s Exact Test for Count Data se utilizó para examinar la relación entre las patas delanteras afectadas y la aparición de un pecho plano y para comparar las complicaciones del parto entre camadas sanas y afectadas. La asociación entre los factores seleccionados (raza pequeña vs. mediana vs. grande, todas las extremidades vs. extremidades traseras o delanteras solamente, el tamaño y la masa muscular del cachorro afectado en comparación con sus compañeros de camada no afectados) y el tiempo de recuperación (semanas) se evaluaron mediante la prueba de Kruskal Wallis. Las razas se clasificaron según su peso corporal en razas grandes (> 25 kg), medianas (10-25 kg) y pequeñas (<10 kg). La prueba t del estudiante se utilizó para comparar los tiempos de recuperación (semanas) entre cachorros nadadores de madres alimentadas con o sin alimentos deficientes nutricionales. La prueba U de Mann-Whitney se utilizó para comparar los tiempos de recuperación entre cachorros con y sin deformaciones, el tamaño de la camada entre camadas con cachorros con signos de SPS y camadas no afectadas del grupo de control, y el número de compañeros de camada afectados entre camadas de madres con nutrición adecuada frente a sin nutrición adecuada. Los resultados fueron considerados significativos cuando el valor de p fue <0,05.

3. Resultados

3.1. Perros con signos de MSF

Se enviaron 134 cuestionarios y videos de 26 perros. Diecinueve cuestionarios fueron excluidos posteriormente debido a respuestas incompletas (n = 4), aparición de signos clínicos en perros mayores (n = 4) y falta de descripción de los movimientos de natación (n = 11). Por lo tanto, finalmente 115 cuestionarios estaban disponibles para su evaluación. La revisión de los videos confirmó los signos de SPS en todos los videos.

3.2. Grupo de control (camadas no afectadas)

Se presentaron 104 cuestionarios de camadas sanas sin ocurrencia de MSF, de los cuales uno fue excluido porque un cachorro en esta camada tenía problemas para caminar. Por lo tanto, finalmente 103 cuestionarios estaban disponibles para su evaluación.

3.3. Datos descriptivos

Los 115 perros con signos de SPS nacieron entre 1972 y 2021 y se originaron a partir de 110 camadas (cinco hermanos) y de 106 perreras. Cuarenta y ocho razas de perros estuvieron representadas con 55 perros de razas grandes (47,8%), 36 perros de razas medianas (31,3%) y 24 perros de razas pequeñas (20,9%). Las razas de perros más comunes fueron Golden Retriever (14.8%; 17/115), Bulldog Francés (6.1%; 7/115), Labrador Retriever (4.3%; 5/115) y Pug (4.3%; 5/115). Se incluyeron seis perros mestizos. Los cuestionarios procedían de 11 países diferentes, la mayoría de ellos de Alemania (n = 49), Estados Unidos (n = 26), Austria (n = 13) y el Reino Unido (n = 12) (Tabla 1).

En el grupo control (camadas no afectadas), se analizaron 103 camadas de 48 razas diferentes. Se incluyeron cuatro perros mestizos. Las camadas de control nacieron entre 2000 y 2022. Se incluyeron cincuenta y siete perros de razas grandes (55,3%), 27 perros de razas medianas (26,2%) y 19 perros de razas pequeñas (18,4%). Las razas más comunes fueron Golden Retriever (15,5%; 16/103), Labrador Retriever (5,8%; 6/103), Pastor Alemán (5,8%; 6/103) y Perro de Montaña de Berna (4,9%; 5/103). Las camadas del grupo control procedían de siete países diferentes, principalmente de Alemania (n = 64), Estados Unidos (n = 11) y Austria (n = 9) (Tabla 1).

3.4. Signos de MSF

Los perros mostraron los primeros signos de SPS a una edad media de 14 días (media 13,6, rango 1-28). Todas las extremidades se vieron afectadas en 56 perros (48,7%) (como se muestra en la Figura 1), solo las extremidades posteriores en 41 perros (35,7%) y solo las extremidades anteriores en 13 perros (11,3%). En cinco cachorros, las extremidades se vieron afectadas asimétricamente (no hay videos disponibles). Los propietarios reportaron deformaciones en 61 de los cachorros nadadores (53,0%) con tórax aplanado (58 perros) y deformaciones en las patas (ocho perros) reportadas con mayor frecuencia (cinco perros tenían ambos). Un tórax aplanado se informó significativamente más a menudo en cachorros nadadores con extremidades anteriores afectadas (todas las extremidades o extremidades anteriores solamente) en comparación con los cachorros nadadores con solo extremidades posteriores afectadas (p = 0.005).

Los propietarios consideraron 49 cachorros nadadores (43,4%; 49/113) más grandes que sus compañeros de camada (18 ligeramente más grandes y 31 marcadamente más grandes), 41 cachorros nadadores (36,3%; 41/113) tenían el mismo tamaño que sus compañeros de camada y 23 cachorros nadadores (20,4%; 23/113) eran más pequeños que sus compañeros de camada (14 cachorros ligeramente más pequeños y nueve marcadamente más pequeños). Esta información no estaba disponible para dos perros. Los propietarios describieron la masa muscular de los cachorros nadadores como más prominente en cuatro cachorros (3.8%; 4/105) y menos prominente en comparación con los compañeros de camada en 53 cachorros (50.5%; 53/105). No se observaron diferencias en 48 cachorros (45,7%; 48/105), y faltaba información para diez perros.

La fisioterapia fue realizada por el propietario, fisioterapeuta o veterinario en 107 cachorros nadadores (93,0%). Los métodos comúnmente aplicados fueron la cinta adhesiva de las piernas extendidas, la colocación de los cachorros de lado durante el sueño y el descanso, el cambio a un suelo no resbaladizo o irregular y el movimiento pasivo de las extremidades. La mayoría de los propietarios (97,1%; 101/104) tenían la impresión de que la fisioterapia condujo a una mejoría de los signos de SPS. Tres propietarios no respondieron a esta pregunta.

3.5. Evolución clínica

Los cachorros nadadores pudieron pararse y caminar solos a una edad media de 4,5 semanas (rango 2-12, media 4,9). A la edad media de seis semanas (rango 2-12, media 6) los cachorros estaban libres o casi libres de signos de SPS. Al considerar solo perros mayores de 12 semanas en el momento de la adquisición de datos, el 97,0% (97/100) se había recuperado completa o en gran medida.

En general, 109 perros con SPS (94,8%; 109/115) se habían recuperado en el momento de la adquisición de datos. Los signos de SPS habían desaparecido por completo (86,2%; 94/109) o casi por completo con sólo déficits residuales leves reportados en 15 perros (13,8%; 15/109). Los déficits residuales fueron deslizamientos intermitentes sobre superficie lisa o mojada al caminar, una marcha ligeramente inestable, una postura más amplia y una deformación menor de la pata. Los signos clínicos todavía estaban presentes en el momento de la recolección de datos en seis perros (5,2%; 6/115; American Bully, American Bulldog, French Bulldog, Goldendoodle, Pug, Landseer) a una edad media de 10,5 semanas (rango 23 días – 4,5 años). Tres perros tenían menos de 12 semanas (tres, seis y siete semanas de edad) y, por lo tanto, estaban en el rango de edad donde la recuperación aún es probable, mientras que otros tres perros (2.6%; 3/115) se consideraron como no recuperados: El Landseer fue sacrificado a los siete meses de edad porque todavía no podía pararse y caminar sin ayuda. Su dueño informó sobre la acetábula poco desarrollada en las radiografías. El pug (4,5 años) era capaz de pararse y caminar por sí mismo, pero tenía las articulaciones del codo deformadas. El American Bully (14 semanas de edad) solo podía gatear y no podía pararse y se informó que una articulación tarsiana estaba dislocada.

Se evaluaron los factores que potencialmente afectan el tiempo de recuperación por su influencia en acortar o extender el tiempo hasta la recuperación. Los cachorros nadadores de razas grandes se recuperaron significativamente más rápido en comparación con los cachorros nadadores de razas medianas (p = 0.010) y de razas pequeñas (p < 0.001, Figura 2). El tiempo de recuperación no se vio afectado por los siguientes factores: número de miembros afectados (todos los miembros; solo miembros anteriores o solo posteriores, p = 0,880), presencia de deformaciones (p = 0,440), fisioterapia (p = 0,600), diferencia de tamaño (p = 0,110) o masa muscular en comparación con compañeros de camada (p = 0,410).

3.6. Camadas afectadas

El número medio de cachorros con SPS en cada camada fue de 1,4 (rango 1-5, mediana 1). En 76 camadas (71,0%) solo un cachorro mostró signos de SPS (76/107), mientras que en 31 camadas (29,0%) dos o más cachorros fueron afectados (31/107). En diez camadas, toda la camada se vio afectada con SPS y cada perro dentro de la camada mostró signos de SPS (10/31). No se disponía de información sobre los compañeros de camada afectados para tres camadas. Cinco camadas en el grupo SPS (4,5%) consistieron solo en un cachorro (5/110). Para las camadas con cachorros nadadores, el tamaño medio de la camada fue de cuatro (rango 1-11, media 4.1). Se informaron camadas significativamente más grandes en el grupo de control (mediana de seis perros por camada; rango 1-13, media 6.4; p < 0,001; Figura 3).

La edad de las madres en el parto fue conocida para 109 camadas con SPS. La mediana de edad fue de tres años (rango 2-7, media 3,4). En el grupo control, la mediana de edad de las madres fue de cuatro años en el parto (rango 1-8, media 3,6). El Body Condition Score (BCS) de la presa antes del embarazo fue evaluado para 95 presas por los propietarios utilizando una escala de uno a nueve. La mediana de BCS de las presas con camadas SPS fue de cinco (rango 1-9, media 4,7). Se notificaron complicaciones en el parto en 42 camadas con SPS (38,5%; 42/109), mientras que en 67 camadas SPS (61,5%) no ocurrieron complicaciones (67/109). Faltaba información sobre las complicaciones del parto para una camada. Las complicaciones fueron principalmente mortinatos (25 camadas) o cesáreas (15 camadas). En el grupo control, se informaron complicaciones en el parto en 37 camadas (35,9%), en su mayoría mortinatos (30 camadas) o cesáreas (5 camadas). No hubo diferencias en la tasa de complicaciones del parto entre las camadas afectadas y no afectadas (p = 0,776), pero se informaron significativamente más cesáreas en camadas con cachorros nadadores (p = 0,034; Tabla 1).

3.7. Dieta de la madre durante el embarazo

Se proporcionó información sobre la alimentación de la madre durante el embarazo para 101 camadas afectadas. Noventa y seis presas (95,0%; 96/101) fueron alimentadas principalmente con marcas comerciales de alimentos. De estos, 28 presas (29,2%; 28/96) fueron alimentadas adicionalmente con carne cruda o una dieta casera. Cinco presas (5,0%; 5/101) fueron alimentadas exclusivamente con una dieta de carne cruda. En el grupo control (camadas no afectadas), un poco menos de presas (81,6%, 84/103) fueron alimentadas principalmente con marcas comerciales de alimentos (p < 0,004). De estos, 18 presas (21,4%; 18/84) recibieron además carne cruda o una dieta casera. Diecinueve presas (18,4%; 19/103) fueron alimentadas exclusivamente con carne cruda o dieta autococinada.

Las marcas de los alimentos comerciales eran conocidas por 80 presas en el grupo SPS. La mayoría de las presas fueron alimentadas con marcas conocidas. La revisión de las marcas de alimentos a través de Diet Check Munich© de acuerdo con la información proporcionada por las compañías de alimentos para cada marca reveló que las marcas de alimentos de 61 presas (76.3%; 61/80) cumplían con los requisitos para el embarazo según el Consejo Nacional de Investigación. Las marcas alimentarias de 19 presas (23,8%; 19/80) mostraron deficiencias nutricionales en los ingredientes declarados. Las deficiencias menores en hierro y yodo, así como en cobre y zinc fueron las más comunes. La cantidad de proteína fue suficiente para el embarazo en todas las dietas. No hubo diferencia en el número de cachorros nadadores entre camadas de madres alimentadas con marcas comerciales de alimentos con o sin deficiencias nutricionales menores (p = 0,980). Tampoco hubo diferencia en el tiempo de recuperación (p = 0,300).

3.8. Información sobre camadas relacionadas

La información sobre camadas relacionadas estaba disponible para 94 cachorros nadadores. Los propietarios de ocho cachorros nadadores (8,5%; 8/94) informaron sobre cachorros nadadores en camadas relacionadas (hermanos excluidos). Los otros propietarios (91,5%; 86/94) no tenían conocimiento de ningún perro relacionado con signos similares. Los ocho cachorros con parientes afectados conocidos en otras camadas se originaron a partir de siete camadas y de cuatro perreras diferentes. Cada uno de los ocho cachorros se había recuperado completamente de SPS. Un criador de perros de montaña suizos (cuatro perros de esa perrera participaron en este estudio) informó sobre una presa con tres camadas con cachorros nadadores. La media hermana de esta presa (misma madre, padre diferente) también tenía una camada con cachorros nadadores. Ambas presas también tenían camadas sanas sin ocurrencia de SPS. En otra cría de Golden Retrievers (un perro en este estudio), el criador indicó una madre como la fuente de SPS. La presa tenía cuatro camadas con cachorros nadadores y dos de sus hijas (que no tenían SPS) también tenían camadas con cachorros nadadores. Un criador de Norwich Terriers (un perro en este estudio) informó sobre la aparición de SPS en camadas de diferentes madres, pero no proporcionó información sobre los sementales. En otra cría de Bullterriers miniatura (dos perros en este estudio), un padre tenía dos camadas con cachorros nadadores con diferentes madres.

4. Discusión

Los datos de 115 perros con signos de síndrome de cachorro nadador en este estudio de cuestionario indican que SPS ocurre en una amplia variedad de razas de muchas regiones geográficas. Además, nuestros resultados confirman un buen pronóstico general.

Estudios previos informaron que las razas braquicefálicas estaban predispuestas a SPS (2, 5). Del mismo modo, en nuestro estudio, dos razas braquicefálicas (bulldogs franceses y pugs) se encontraban entre las cuatro razas más comunes con SPS. La descripción frecuente de SPS en Golden Retrievers y Labrador Retrievers en nuestra cohorte probablemente esté relacionada con la popularidad de estas razas. El Golden Retriever también fue la raza más común en el grupo de control. Otros autores tuvieron observaciones similares e informaron la frecuente aparición de SPS en Golden Retrievers y Labrador Retrievers (1, 2). Sin embargo, otras razas parecían más afectadas (1, 2).

Nuestros datos respaldan una asociación entre SPS y el tamaño de la camada. Las camadas afectadas por SPS fueron más pequeñas que las camadas del grupo de control, lo que confirma las observaciones en estudios anteriores (1, 2). Con frecuencia solo un cachorro por camada se vio afectado, pero en algunas camadas más de un cachorro mostró signos clínicos de SPS y en algunas ocasiones todos los cachorros dentro de una camada se vieron afectados por SPS. Se informaron más cesáreas en camadas con SPS en comparación con camadas de control, pero la tasa general de complicaciones en el parto fue similar en ambos grupos. La mayor tasa de cesáreas en camadas con SPS puede deberse al menor tamaño de la camada en este grupo y, por lo tanto, a un mayor riesgo de distocia (23). Los cachorros más grandes también son más propensos a causar problemas durante el parto (24). Además, las razas braquicefálicas, que estaban sobrerrepresentadas en el grupo SPS, también tienen más probabilidades de tener cesáreas (23, 25). Estos factores podrían contribuir al mayor número de cesáreas en el grupo SPS.

Observaciones previas de otros autores indicaron que los cachorros más grandes y pesados y los cachorros con un aumento de peso excesivo se vieron afectados con mayor frecuencia por SPS (1, 2). En consecuencia, se informó que muchos cachorros en nuestro estudio (43.4%) eran más grandes que sus hermanos. Por otro lado, algunos cachorros (20,4%) fueron calificados como más pequeños que sus hermanos o no mostraron diferencia de tamaño (36,3%). En línea con estas observaciones, otros autores también describieron SPS en cachorros de menor tamaño (12).

Los signos clínicos de SPS reportados en los perros de esta cohorte y los informes anteriores son indicativos de debilidad, disminución del tono muscular y fuerza que resulta en un aumento de la abducción de las extremidades. El comportamiento y la mentalidad se describieron como normales en los cachorros nadadores de nuestra cohorte. Por lo tanto, la debilidad periférica consistente con un trastorno de los músculos, la unión neuromuscular, los nervios periféricos o las neuronas motoras debe tenerse en cuenta. Se informó que aproximadamente la mitad de los cachorros tenían una masa muscular menos prominente que sus hermanos. Casi la mitad de los perros (48,7%) mostraron movimientos de natación con todas las extremidades, y el 35,7% sólo con las extremidades posteriores. Estas observaciones están en línea con un estudio brasileño, que también informó principalmente cachorros con signos clínicos de SPS en todas las extremidades (18). En contraste, estudios anteriores e informes de casos informaron que las extremidades posteriores estaban predominantemente afectadas (2, 3). Un gran número de cachorros en nuestro estudio mostraron un tórax aplanado, que puede ser consecuencia de la inmovilidad (11, 17). El síndrome del lactante flácido en recién nacidos humanos comparte similitudes clínicas con SPS. Se caracteriza por hipotonía general que se presenta como posturas anormales similares a las de una rana, resistencia reducida al movimiento pasivo y un rango excesivo de movimiento articular (26, 27). Puede ser causada por múltiples trastornos de los músculos, el periférico y más comúnmente el sistema nervioso central (28, 29). Un curso autolimitado y remitente es característico de la hipotonía congénita benigna.

SPS en perros también comparte similitudes con el síndrome de pata extendida en lechones. Los lechones afectados tampoco pueden pararse y caminar poco después del nacimiento, y las extremidades afectadas están extendidas lateralmente (6). El desarrollo posterior de las extremidades posteriores durante la embriogénesis se ha sugerido como la causa de las extremidades posteriores predominantemente afectadas en cerdos de patas abiertas (6). Debido al mayor impacto económico, se han realizado más investigaciones sobre el síndrome de la pierna porcina. El desarrollo anormal y tardío de las fibras musculares se ha descrito como una causa potencial para el síndrome, así como una hipoplasia miofibrilar, posiblemente asociada con músculos incompletamente maduros (6, 30-32). Solo hay informes raros de exámenes histopatológicos postmortem de cachorros nadadores en la literatura veterinaria debido al carácter autolimitado de la enfermedad. Hasta ahora, los hallazgos patológicos no han sido concluyentes (4, 33). Hay varias hipótesis en la literatura: Nganvongpanit et al. propusieron, que SPS podría representar un trastorno muscular metabólico que conduce a la atrofia muscular o hipoplasia, lo que explicaría la musculatura menos prominente en cachorros con SPS (2). Otros autores discutieron el desarrollo muscular retrasado y prolongado como causa de SPS (3, 5, 15). Sin embargo, la incapacidad de los cachorros nadadores para caminar correctamente también podría resultar en una disminución de la masa muscular. Por lo tanto, la disminución de la masa muscular en los cachorros de nadador también podría ser una consecuencia de la inmovilidad, y no parte del problema original.

Curiosamente, observamos una mayor incidencia de SPS en cuatro perreras de cuatro razas diferentes: Greater Swiss Mountain Dog, Golden Retriever, Norwich Terrier y Miniature Bull Terrier. Estos incluían informes sobre perros que parecían producir cachorros nadadores repetidamente en camadas posteriores. Sin embargo, la cría de estos animales no siempre resultó en camadas con cachorros afectados y el número de cachorros afectados varió. A veces, solo algunos cachorros de la camada mostraron signos de SPS, y a veces todos los cachorros dentro de una camada se vieron afectados. Se informaron signos de SPS en perros machos y hembras. En un estudio previo que investigó la heredabilidad de SPS en una población de Labrador Retrievers con 16 perros afectados, los datos del análisis de los pedigríes apoyaron una influencia genética en la aparición de SPS (1). Otro estudio retrospectivo de Brasil informó que el 62% de los 26 cachorros con SPS estaban relacionados con otros cachorros afectados (18). La investigación genética de cuatro Huskies Siberianos afectados y tres sanos no documentó ninguna variación genética (21). Investigaciones recientes sobre los antecedentes genéticos del síndrome de la pata extendida en cerdos identificaron posibles genes candidatos, pero no variantes genéticas causales (19, 20). En conejos, el síndrome de piernas extendidas se presenta con signos clínicos similares y se considera un trastorno genético influenciado por factores ambientales (34). En una colonia de conejos, fue posible eliminar completamente la aparición del síndrome de piernas abiertas mediante la eliminación de los animales afectados y los presuntos portadores genéticos (35). Nuestros datos respaldan un fondo genético de SPS en varias perreras de diferentes razas. Sin embargo, los factores predisponentes del entorno de la perrera también podrían desempeñar un papel en la agrupación.

El estudio del cuestionario solicitó información sobre el resultado a largo plazo. Es notable que la mayoría de los perros se recuperaron completamente sin déficits residuales o solo menores en algunos perros. Estos resultados confirman informes previos sobre el curso clínico benigno general del SPS y caracterizan el SPS como un trastorno reversible. En nuestro estudio, los cachorros pudieron pararse y caminar sin apoyo a la edad media de 4,5 semanas. A la edad de tres meses (12 semanas), casi todos los cachorros se habían recuperado en gran parte o por completo. En raras ocasiones (tres perros), los propietarios informaron que los perros no se recuperaron a pesar de la consideración inicial de SPS. Dos de estos perros tenían deformaciones de las extremidades, a saber, articulaciones del codo deformadas y una articulación tarsal dislocada. No está claro si estas deformidades se desarrollaron como consecuencia de SPS grave, inmovilidad y postura anormal de las extremidades y las articulaciones durante períodos prolongados, o si las deformaciones ya estaban presentes al nacer. Ramos et al. también reportaron tres cachorros con subluxación congénita de las articulaciones del codo (18). Estas observaciones sugieren que los cachorros con sospecha de SPS deben ser evaluados minuciosamente por un veterinario para detectar cualquier deformidad de las extremidades que pueda interferir con la recuperación, y la necesidad de un tratamiento especial o un enfoque preventivo. Estas deformidades también podrían imitar los signos de SPS que podrían conducir a un diagnóstico erróneo de SPS.

En cuanto a la recuperación, el tamaño de la raza fue el único factor que predijo la velocidad de recuperación. Los cachorros de razas grandes se recuperaron significativamente más rápido que los cachorros de razas medianas y pequeñas, siendo los perros de razas pequeñas los más lentos en recuperarse. Los perros de razas pequeñas y grandes expresan diferencias generales en el crecimiento y el desarrollo. Los cachorros de razas grandes muestran un crecimiento más rápido, ya que necesitan lograr una forma más grande (36, 37). Esto se debe en parte a las concentraciones más altas de la hormona del crecimiento que estimulan el crecimiento del sistema musculoesquelético (38). Esto puede ayudar a los cachorros con SPS de razas más grandes a pararse y caminar antes que los cachorros de razas más pequeñas. Por lo tanto, las patas afectadas (patas delanteras, traseras o todas las piernas) no tuvieron influencia en el tiempo de recuperación y tampoco la presencia de un tórax aplanado. Una masa muscular menos prominente tampoco se asoció con un tiempo de recuperación más largo, y lo mismo se aplica al tamaño de los cachorros en comparación con sus hermanos.

La mayoría de los participantes de este estudio informaron que habían realizado fisioterapia y estaban contentos con el resultado. Más comúnmente, las piernas afectadas fueron pegadas con cinta adhesiva para evitar la abducción lateral. Este método también se ha descrito a menudo en casos anteriores en perros y cerdos como una terapia efectiva (3, 39). Otros métodos, como colocar a los cachorros de lado mientras duermen, pueden ayudar a prevenir un aplanamiento secundario del tórax. Cambiar a una superficie más áspera con más agarre ayuda a los cachorros a colocar sus pies en una postura normal. Debido a que no fue posible realizar exámenes clínicos in situ, las conclusiones sobre el efecto de la fisioterapia en la población de estudio fueron limitadas. Sin embargo, realizar fisioterapia y ayudar con los movimientos podría prevenir deformaciones y complicaciones asociadas con el estado no ambulatorio y la inmovilidad de los cachorros nadadores. También previene el acortamiento muscular y ayuda a mantener la movilidad de las articulaciones (40). Otros autores promovieron los beneficios de un inicio temprano con fisioterapia (3). Por lo tanto, alentamos a los criadores y propietarios a comenzar la fisioterapia con cachorros nadadores lo antes posible. La fisioterapia y el ejercicio también se sugieren para los niños con hipotonía congénita para prevenir el acortamiento muscular y mejorar la función motora (41, 42).

Curiosamente, la mayoría de las madres fueron alimentadas con alimentos comerciales de alta calidad que cumplían con los requisitos para el embarazo según la NRC. Las presas que recibieron alimentos que no cumplían plenamente con los requisitos no produjeron camadas con más cachorros afectados en comparación con las presas alimentadas de acuerdo con los requisitos de la NRC. Otros factores nutricionales como la ingesta excesiva de leche y un rápido aumento de peso son discutidos por otros como posibles causas de SPS (1, 17). No evaluamos la lactancia y el aumento de peso de los cachorros, pero nuestra cohorte también incluyó cachorros nadadores que eran del mismo tamaño o incluso más pequeños que sus compañeros de camada. En cerdos, la deficiencia de colina en la dieta de la cerda se discute como una posible causa subyacente para el síndrome de la pierna extendida, pero esto aún no se ha confirmado (6, 39). El contenido de colina de las dietas de las madres no estaba disponible en este estudio.

5. Limitaciones y direcciones futuras

Una limitación de este estudio es la falta de exámenes neurológicos y ortopédicos in situ de los perros afectados y el número limitado de videos disponibles. Sin embargo, la revisión de los videos presentados confirmó la presencia de signos clínicos compatibles con SPS en cada caso. Los cachorros nadadores se incluyeron en función de los signos clínicos característicos, y no pudimos descartar otras enfermedades que pudieran presentarse con un fenotipo similar, porque muchos cachorros no habían sido presentados a un veterinario o los registros médicos no estaban disponibles para su revisión. Además, los criadores pueden ser parciales al responder ciertas preguntas (por ejemplo, enfermedades hereditarias) sobre sus perreras.

La evaluación de la dieta de las madres durante el embarazo se basó en la ingesta calórica óptima y los datos proporcionados por las empresas de alimentos para sus marcas. Para cálculos más precisos, se debe considerar el análisis exacto de los nutrientes de la dieta, la cantidad real de alimentos y el peso de la madre.

Para una mayor investigación de la etiología de SPS, los estudios con análisis electrodiagnóstico y biopsias musculares y nerviosas para la investigación de las causas periféricas de debilidad (incluida la evaluación de la composición del tipo de fibra muscular, el nervio periférico, las raíces nerviosas y las placas terminales neuromusculares), así como las investigaciones del metabolismo muscular, los perfiles de expresión génica y las investigaciones para defectos metabólicos reversibles son posibles herramientas.

6. Conclusión

Nuestros datos muestran que SPS afecta a cachorros de muchas razas. Confirmamos que SPS es una condición reversible benigna en la mayoría de los perros. La mayoría de los cachorros se recuperaron antes de las 12 semanas de edad. Los perros afectados generalmente provienen de camadas más pequeñas. Los perros de razas más grandes se recuperaron más rápido que los perros de razas más pequeñas. Los informes sugieren que la dieta de la presa probablemente no tiene una influencia importante en la incidencia de SPS. Se sugirió una predisposición genética en algunas camadas. Por lo tanto, pueden estar indicadas más investigaciones con perfiles metabólicos y genéticos de perros y camadas afectados. Además, los cachorros afectados deben ser examinados minuciosamente para reconocer cualquier deformidad de las extremidades como causa o consecuencia del SPS.

Declaración de disponibilidad de datos

Los conjuntos de datos están disponibles bajo petición. Los datos brutos que apoyan las conclusiones de este artículo serán puestos a disposición por los autores, sin reservas indebidas.

Contribuciones del autor

El cuestionario fue diseñado por LR y revisado por AF, PK, MAM y SKL. LR realizó el estudio. YZ y LR realizaron el análisis estadístico. LR y PK realizaron el control de la dieta. LR escribió el manuscrito. AF, PK, MAM, SKL y YZ revisaron el manuscrito. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Referencias