1 Introducción

La sínfisis mandibular conecta las mandíbulas derecha e izquierda en la porción rostral del cuerpo mandibular, la pars incisiva (1). En los animales, la morfología de la sínfisis mandibular varía significativamente, ya que puede aparecer como una sincondrosis o anfiartrosis (es decir, una articulación cartilaginosa, con placas sinfisarias lisas y opuestas conectadas por fibrocartílago y ligamentos), una sinartrosis (es decir, una articulación fibrosa, con placas sinfisarias con irregularidades entrelazadas y cantidades variables de tejidos conectivos densos o calcificados) o una sinostosis (es decir, una articulación completamente osificada, o fusionada), con diversos grados de movilidad y flexibilidad (2-7). Se han observado todo tipo de articulaciones sínfisis en carnívoros, con gran variación dentro de diferentes familias, géneros e incluso especies (3). En los perros, en particular, la sínfisis se describe como una sincondrosis con un alto grado de movilidad (3, 8). Se ha especulado que una articulación sínfisisis flexible puede absorber mejor los choques oclusales y reducir el riesgo de fractura de los dientes carnales, permitiendo la adaptación a diferentes dietas y a un mecanismo de acción masticatorio unilateral, típico de los perros (2, 3, 9-13). Sin embargo, se desconoce el grado normal de movilidad que cabe esperar en los pacientes clínicos caninos. Además, radiográficamente, la sínfisis ha sido descrita como una estructura radiolúcida (14-16), pero se pueden encontrar pocos detalles en la literatura. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue evaluar el grado clínico de movilidad de la sínfisis mandibular en perros, y evaluar posibles diferencias de raza, peso corporal, edad, sexo y morfología del cráneo. El objetivo secundario fue correlacionar la movilidad clínica y el resto de los datos recogidos con el aspecto y la forma radiográfica de los sínfisis.

2 Materiales y métodos

Todos los animales incluidos en el estudio fueron perros propiedad de clientes anestesiados entre abril de 2015 y diciembre de 2021 debido a problemas y procedimientos orales o maxilofaciales. Los datos recopilados para cada animal incluyeron la señalización (es decir, edad, sexo, estado de castración, raza, peso corporal, morfología del cráneo como braquicéfala o no braquicéfala), movilidad clínica sínfisisica, radiopacidad y forma radiográfica de la sínfisis mandibular. El análisis estadístico de los datos de la primera evaluación se realizó en la población de estudio en su conjunto. El peso corporal también se evaluó en función de los siguientes grupos categóricos [subgrupo 1 (≤5 kg), subgrupo 2 (5,1-10 kg), subgrupo 3 (10,1-25 kg) y subgrupo 4 (≥25,1 kg)]. La edad también se evaluó clasificando a los perros como perros inmaduros (≤15 meses de edad) o perros maduros (≥15,1 meses de edad) en el momento de la presentación inicial. Las razas que se consideraron braquicéfalas incluían el bóxer, el bullmastiff, el cane corso, el cavalier King Charles spaniel, el chihuahua, el dogo de Burdeos, el bulldog inglés, el bulldog francés, el lhasa apso, el maltés, el pinscher miniatura, el pomerania, el pug, el shih-tzu y el bull terrier de Stafforshire (1, 17-24). Los perros braquicéfalos se agruparon en razas braquicéfalas pequeñas (es decir, Cavalier King Charles spaniel, Chihuahua, Bulldog francés, Lhasa apso, maltés, pinscher miniatura, Pomerania, pug y shih-tzu) y medianas a grandes razas braquicéfalas (es decir, bullmastiff, cane corso, dogo de Burdeos, bulldog inglés y Staffordshire bull terrier).

Se excluyeron los pacientes en caso de traumatismo maxilofacial reciente o previo que afectaba a las mandíbulas (se incluyeron los casos con traumatismo maxilar leve localizado de origen conocido); enfermedad neoplásica que afecta de las mandíbulas rostral al área molar, con la excepción de lesiones benignas que no causaron lisis o remodelación ósea consistente, como pequeños fibromas odontogénicos periféricos; enfermedad periodontal grave que afecta a los dientes caninos (es decir, estadio 4 de AVDC: más del 50% de pérdida de inserción) (25); ausencia de más de cuatro incisivos mandibulares y/o uno o ambos dientes caninos; Otras enfermedades que causaron lisis y remodelación ósea grave (p. ej., hipoparatiroidismo secundario o dientes caninos o incisivos no erupcionados con quiste dentígero). Se evaluó la movilidad sínfisis en dirección lateromedial (LM) y dorsoventral (DV). Durante la evaluación de la movilidad de la VD, las mandíbulas derecha e izquierda se sujetaron firmemente detrás de los dientes caninos y se empujaron alternativamente en direcciones opuestas (es decir, una mandíbula en dirección ventral y la otra en dirección dorsal) (Figura 1). El grado de movilidad se registró como 0 (es decir, sin movilidad), 1 (es decir, movimiento independiente de las mandíbulas con una variación de ≤1 mm a nivel de los dientes incisivos o del margen alveolar), 2 (es decir, movimiento independiente de las mandíbulas con una variación de 1≥3 mm a nivel de los dientes incisivos o del margen alveolar) o 3 (es decir, movimiento independiente de las mandíbulas con una variación de >3 mm a nivel de los dientes incisivos o del margen alveolar). La movilidad de la LM se evaluó presionando la punta coronal de los dientes caninos mandibulares derecho e izquierdo con el pulgar y el índice de la misma mano en dirección lingual y evaluando visualmente cualquier movimiento inducido (es decir, aproximación de la punta de los dientes caninos) desde el frente (Figura 2). La colocación de un dedo de la mano libre sobre la piel sobre la cara ventrocaudal de la sínfisis ayudó a determinar la presencia de una ligera movilidad de la LM. Se utilizó una escala de movilidad de grado 0 a 3 (es decir, grado 0: sin movilidad; grado 1: capacidad de aproximarse a la punta de los dientes caninos en ≤1 mm; grado 2: capacidad de aproximarse a la punta de los dientes caninos 1 ≥3 mm; grado 3: capacidad de aproximarse a la punta de los dientes caninos >3 mm). Si un animal fue examinado más de una vez, se registró y evaluó estadísticamente el tiempo entre visitas y las diferentes mediciones. Todas las evaluaciones clínicas fueron realizadas por dos operadores (MG y SM). En todos los casos se realizó el examen radiográfico del área incisiva y sinfisaria mandibular, pero se excluyeron las imágenes del análisis estadístico si se consideró que la posición de la placa radiográfica, el ángulo del haz radiográfico y la exposición eran de calidad insuficiente para evaluar. El examen se realizó en una sola imagen obtenida mediante la técnica intraoral, rostrocaudal, de ángulo bisectriz para los dientes caninos mandibulares. La instrumentación incluyó una máquina radiográfica dental (Gendex Oralix AC, Dental Systems, Milán, Italia) y placas radiográficas digitales CR (Radiografía Computarizada) de tamaños variables, según el tamaño del paciente (VistaScan, Dürr Dental SE, Bietigheim-Bissingen, Alemania). Todos los archivos DICOM se guardaron como archivos JPG y se almacenaron en una computadora (MacBook Pro, Apple Inc., California, EE. UU.). Solo el brillo y el contraste se ajustaron digitalmente, si fue necesario. No se modificaron otros ajustes. Radiográficamente, la sínfisis se clasificó como abierta (es decir, placas sinfisarias que aparecen separadas por un rabrecha diolúcida); o fusionada (es decir, la sínfisis aparece parcial o completamente radiopaca) (Figura 3). Las sínfisis abiertas se describieron además como paralelas (es decir, los márgenes son paralelos entre sí y con la línea media, desde el margen alveolar a lo largo de toda la extensión sinfisaria longitudinal) (Figura 4A) o márgenes divergentes (es decir, los márgenes están más cerca unos de otros en el margen alveolar y divergen progresivamente en una dirección rostrocaudal) (Figura 4B). Cuatro autores (es decir, SM, SB, MG y EA) realizaron una evaluación enmascarada de las imágenes radiográficas de forma independiente sin información sobre la clasificación clínica. Los casos clasificados de manera diferente por los evaluadores fueron discutidos y finalmente clasificados por consenso común.

3 Análisis estadístico

Los datos (es decir, edad, sexo, estado de castración, raza, peso corporal, morfología del cráneo braquicéfalo o no braquicéfalo, número de consultas, grado de movilidad sínfisisis LM y DV y aspecto radiográfico) se registraron en una hoja de cálculo disponible comercialmente, y los análisis estadísticos se realizaron utilizando un programa estadístico disponible comercialmente (Stata versión 14.2, Stata Corporation, College Station Texas, EE. UU.). Se realizó estadística descriptiva para reportar datos demográficos. Se evaluó la normalidad de los datos continuos mediante la visualización de gráficos de distribución y el uso de una prueba de normalidad de Shapiro-Wilks. Cuando los datos continuos se distribuyeron normalmente, se informaron las medias y las desviaciones estándar; De lo contrario, se informaron las medianas y el rango general. Se utilizaron totales y porcentajes para describir los datos categóricos. Las asociaciones entre los datos categóricos se evaluaron mediante una prueba exacta de Fisher. Para explorar los factores que afectaron la movilidad en direcciones LM o DV y el puntaje radiológico, se evaluó la regresión logística ordinal. P < 0,05 se consideraron significativos.

4 Resultados

Quinientos sesenta y siete perros de 95 razas diferentes fueron incluidos en el estudio, lo que representa un total de 695 evaluaciones clínicas (Tabla Suplementaria 1). Ninguna de las variables continuas se distribuyó normalmente. Las razas más comunes (es decir, ≥10 perros) fueron mestizo (126 perros, 22,2%), Jack Russell terrier (31 perros, 5,5%), perro salchicha (29 perros, 5,1%), cocker spaniel (27 perros, 4,8%), bóxer (24 perros, 4,2%), caniche toy (23 perros, 4,1%), maltés (19 perros, 3,3%), chihuahua (17 perros, 3,0%), labrador retriever (16 perros, 2,8%), golden retriever, pastor alemán, border collie (14 perros cada uno, 2,5%), y American Staffordshire terrier (10 perros, 1,8%). Doscientos treinta y seis perros (41,6%) eran machos intactos, 84 (14,8%) machos castrados, 78 (13,8%) hembras intactas y 169 (29,8%) hembras castradas. El peso corporal estuvo disponible para 564 casos y osciló entre 0,8 kg y 79 kg, con una mediana de 14,4 kg. La edad de presentación osciló entre 3 meses y 16 años y 4 meses, con una mediana de 6 años y 9 meses. 439 perros (77,4%) fueron evaluados una sola vez, 100 perros (17,6%) dos veces, 17 perros (3,0%) tres veces, 7 perros (1,2%) cuatro veces, 2 perros (0,4%) cinco veces, 1 perro (0,2%) seis veces y 1 perro (0,2%) siete veces. La mediana de tiempo entre las diferentes evaluaciones en estos casos fue de 7 meses, con un rango de 2 semanas a 6 años y 1 mes. El tiempo transcurrido entre evaluaciones no estaba estandarizado.

El grado de movilidad sínfisisis de la VD en la primera evaluación se determinó en 0 en 551 casos (97,2%) y 1 en 16 casos (2,8%). Para los casos evaluados dos veces, en el segundo examen la movilidad de la VD fue de 0 en 97 casos (97%) y de 1 en 3 casos (3%). La movilidad sínfisisis de VD no varió estadísticamente entre las dos primeras evaluaciones (prueba exacta de Fisher P = 1,00) (Figura 5), con solo dos casos que aumentaron de una puntuación de movilidad de VD de 0 a 1 y dos casos que disminuyeron su puntuación de movilidad de 1 a 0. Ninguno de los perros mostró una puntuación de movilidad de VD de 2 o 3. El grado de movilidad sínfisisis de la LM en la primera evaluación se determinó en 0 en 401 casos (70,7%), 1 en 148 casos (26,1%) y 2 en 18 casos (3,2%). Para los casos evaluados dos veces, en el segundo examen fue de 0 en 74 casos (74%), 1 en 22 casos (22%) y 2 en 4 casos (4%). La movilidad sínfisisis de la LM no varió estadísticamente entre las dos primeras evaluaciones (prueba exacta de Fisher P = 0,42) (Figura 6), con ocho casos que mostraron un aumento de la movilidad de la LM entre las evaluaciones y 6 casos que mostraron una disminución de la movilidad de la LM entre la primera y la segunda evaluación. Ninguno de los casos mostró movilidad LM 3. No hubo un cambio significativo en la puntuación de movilidad a lo largo del tiempo para los casos que se examinaron más de una vez (prueba exacta de Fisher P = 0,71).

El 83,8% de las radiografías se consideraron de calidad aceptable para su evaluación. De estas 475 imágenes, dos casos (0,4%) se clasificaron como de sínfisis fusionada y 473 (99,6%) de sínfisis abierta. Los márgenes de las sínfisis abiertas se consideraron divergentes en 355 casos (74,7%) y paralelos en 118 casos (24,8%). Al investigar los cambios radiográficos a lo largo del tiempo para los casos que se examinaron más de una vez, no se encontraron diferencias significativas (P = 0,33).

Un modelo de regresión logística ordinal que exploró los factores que afectaron la movilidad sínfisisis de la VD fue estadísticamente significativo (P < 0,0001), y un aumento en la movilidad de la VD se asoció con un aumento en la movilidad de la LM (P < 0,001, OR 9,72, IC 95% 3,48-27,11). Un modelo de regresión logística ordinal que exploró los factores que afectan la movilidad sínfisisis de la LM también fue estadísticamente significativo (P < 0,0001), y un aumento de la movilidad de la LM se asoció con un aumento de la movilidad de la VD (P < 0,001, OR 11,38, IC 95% 3,75-34,56). Con el aumento de la edad, hubo una disminución estadística general de la movilidad de la LM sínfisisis (P < 0,001, OR 0,99; IC 95 %: 0,99–0,99). Un aumento en el peso corporal también se asoció significativamente con una disminución en la movilidad de la LM (P < 0,001, OR 0,92, IC 95% 0,90-0,94). Además, hubo una mayor probabilidad en el grupo de perros jóvenes (75 casos) que en el grupo de perros maduros (491 casos) de tener movilidad (P < 0,001, OR 0,29, IC del 95%: 0,18-0,47), VD (P = 0,002, OR 0,20, IC del 95%: 0,07-0,54) o LM (P < 0,001, OR 0,31, IC del 95%: 0,19-0,50). Radiográficamente, la sínfisis apareció con mayor frecuencia divergente en perros jóvenes y paralela en perros maduros (P = 0,001, OR 7,86; IC 95% 2,42-25,47). Con un aumento del peso corporal se observó una disminución de la movilidad en ambas direcciones (P < 0,001, OR 0,92; IC 95%: 0,90-0,94). El modelo fue estadísticamente significativo cuando se investigaron por separado los subgrupos de peso corporal para cualquier movilidad (P < 0,0001, OR 0,40, IC 95% 0,33-0,49), con el 30,2% de los perros en el subgrupo 1, el 69,7% de los perros en el subgrupo 2, el 79,6% de los perros del subgrupo 3 y el 87,3% de los perros del subgrupo 4 sin movilidad. Lo mismo se demostró cuando se evaluó la movilidad de la VD y la LM por separado, sin movilidad de la VD en el 92,5%, 96,1%, 99,5% y 98,6% de los casos (P = 0,006, OR 0,49, IC 95% 0,29-0,81) y sin movilidad de la LM en el 29,2%, 70,2%, 79,6% y 87,7% de los casos (P < 0,001, OR 0,39, IC 95% 0,32-0,48) en los subgrupos de peso corporal 1 a 4. respectivamente. El aspecto radiográfico cambió significativamente de divergente a paralelo a medida que aumentaba el peso corporal (P = 0,003, OR 1,38; IC 95%: 1,12–1,70). Este hallazgo también se confirmó cuando se analizaron perros jóvenes solos (P = 0,005, OR 1,96, IC 95% 1,23-3,12), pero no cuando se investigaron perros adultos solos (P = 0,16). El modelo de regresión logística que asocia la edad y el peso corporal mostró una reducción estadística significativa en perros jóvenes (< 15 meses de edad) para cualquier movilidad (P = 0,02, OR 0,61, IC 95% 0,40-0,92) y movilidad LM (P = 0,005, OR 0,54, IC 95% 0,35-0,83), pero no para la movilidad VD (P = 0,12), con un aumento del peso corporal. El mismo modelo en perros maduros (>15 meses de edad) mostró una disminución estadísticamente significativa en cualquier movilidad (P < 0,0001, OR 0,37, IC 95% 0,29-0,47) y movilidad LM (P < 0,001, OR 0,37, IC 95% 0,29-0,47), pero no en la movilidad VD (P = 0,09), con un aumento en el peso corporal.

Los perros braquicéfalos representaron el 18% (102) de los casos. El grado de movilidad de la VD en el momento de la primera evaluación fue de 0 en 94 casos (92,2%) y de 1 en 8 casos (7,8%), y el grado de movilidad de la LM fue de 0 en 62 casos (60,8%), 1 en 35 casos (34,3%) y 2 en 5 casos (4,9%). Ser un perro braquicéfalo se asoció con un aumento en la puntuación de movilidad de VD en comparación con el resto de la población (P = 0,01, OR 4,84, IC 95% 1,44-16,18). Ser un perro braquicéfalo no se asoció con un aumento en el puntaje de movilidad de LM (P = 0,87). Ser una raza braquicéfala de tamaño pequeño se asoció con una mayor movilidad en cualquier dirección (P < 0,001, OR 0,07, IC 95% 0,02-0,24) y en la dirección LM (P < 0,0001, OR 0,04, IC 95% 0,01-0,20), pero no en la dirección DV (P = 0,19), en comparación con las razas braquicéfalas más grandes. Las radiografías fueron de calidad suficiente para evaluar en 90 de los 102 perros braquicéfalos (88,2%). Setenta y nueve (87,8%) fueron clasificadas como divergentes, 11 (12,2%) fueron clasificadas como paralelas y ninguna como fusionada. El tipo divergente fue significativamente más común en perros braquicéfalos que en perros no braquicéfalos (P = 0,003). No se demostró asociación entre la movilidad clínica y la clase radiográfica en perros braquicéfalos como grupo (tamaño pequeño y mediano/grande) (P = 0,23).

No se observó variación en la movilidad clínica ni en el aspecto radiográfico para ninguna raza o sexo/estado de castración en el modelo de regresión logística ordenada. Las diferencias entre los perros de cada una de las razas más representadas y el conjunto de la población tampoco fueron estadísticamente significativas en este modelo.

5 Discusión

5.1 Anatomía, fisiología y clasificación

Anatómicamente, la sínfisis mandibular canina está compuesta por placas mandibulares derecha e izquierda (por ejemplo, las superficies articulares de la zona rostral de los huesos mandibulares), separadas por el espacio sínfisario (2). El margen dorsal es la continuación de la superficie sinfisaria de la mandíbula (o estante sinfisario), que está delimitada por los dientes incisivos, caninos y primer/segundo premolar. Las placas mandibulares tienen la forma de una flecha, apuntando rostralmente. El borde dorsal se extiende desde el mesial del margen alveolar hasta el primer diente incisivo hasta un tubérculo definido de forma variable presente en una zona de proyección entre el primer y segundo premolar. El borde ventral conforma el perfil rostral de la mandíbula, corriendo caudalmente hacia un tubérculo más desarrollado ventral o ligeramente ventrocaudal a la dorsal. Finalmente, el margen caudal está dentado por una muesca en forma de cuña, donde se unen los músculos geniogloso, milohioideo y geniohioideo (2, 26). La sínfisis en la cara dorsal está cubierta por mucoperiostio, íntimamente asociado a una cápsula articular fibrosa apretada. En el lado labial, entre los primeros dientes incisivos, está cubierto por el tejido gingival y la mucosa y submucosa alveolar. El aspecto ventral también está cubierto por las inserciones musculares, así como por los tejidos subcutáneos y cutáneos. Dentro del espacio sinfisario hay una sola almohadilla de fibrocartílago, abundante tejido conectivo fibroso, varios ligamentos y un plexo venoso. La irrigación arterial está compuesta por las ramas mentoniano e incisal de la arteria alveolar inferior rostralmente y la arteria submentoniana caudalmente (2). La inervación está compuesta por los nervios lingual, alveolar inferior, incisal, mentoniano y milohioideo (1-3). La parte central de cada placa sinfisaria puede mostrar crestas y valles óseos, con una distribución opuesta al otro lado (2). La almohadilla fibrocartilaginosa se localiza dorsorosamente, a nivel de una zona lisa de las placas sinfisarias, y tiene forma cuneiforme, siendo más ancha dorsalmente que ventralmente en la sección transversal, y más ancha rostralmente que caudalmente en la sección coronal. Su función es mantener separadas las placas sinfisarias y resistir la rotación mandibular. Algunos de los tejidos fibrosos dentro del espacio sinfisario forman los ligamentos transversal superior, transverso inferior, oblicuo inferior y cruzado interno. Los ligamentos cruzados internos se unen en un área triangular central de las placas sinfisarias, y se ha descrito que resisten fuertemente el desplazamiento de la placa dorsoventral y rostrocaudal, permitiendo solo algunos movimientos de rotación (2). Por otro lado, la cápsula de la articulación dorsal, junto con los ligamentos transversales superiores e inferiores y oblicuos inferiores, resisten la separación lateral de las placas sinfisarias (2). Sobre la base de un estudio observacional y microscópico sobre material esquelético de una colección de museo y especímenes cadavéricos, la sínfisis mandibular de los carnívoros se dividió en cuatro clases (3). Las sínfisis de clase I se caracterizaron por placas sinfisarias planas, posiblemente solo mostrando unas pocas irregularidades bajas. El espacio sínfisis era más ancho caudalmente que rostralmente y los tejidos blandos estaban estructurados como se ha descrito anteriormente. Las sínfisis de clase II mostraban placas separadas por un espacio estrecho que tenía aproximadamente la misma anchura a lo largo de toda la sínfisis, y las crestas y valles eran más numerosos e íntimamente que en la clase I. Se describió una almohadilla fibrocartilaginosa delgada y fibras fibrocartilaginosas y conectivas gruesas y cortas que recorren casi transversalmente la articulación. Las irregularidades de la placa en las sínfisis de clase III eran más altas e interdigitadas que en las de clase II, y un área lisa era pequeña o estaba ausente. La almohadilla fibrocartilaginosa era más pequeña, las fibras de los ligamentos eran en su mayoría transversales y se irradiaban caudalmente en todas las direcciones. Finalmente, la fusión ósea de las placas sinfisarias caracterizó a las sínfisis de clase IV, con hueso no laminar obliterando el espacio articular. Estas clases también se correlacionaron con una puntuación de movilidad sínfisis que incluía una «flexibilidad máxima», con movimientos básicos entre las mandíbulas en la sínfisis visibles a simple vista y fáciles de producir manualmente (típico de las sínfisis de clase I); una «flexibilidad limitada», con movimientos articulares visibles, pero manualmente más difíciles de producir que en las articulaciones máximamente flexibles (típicas de las sínfisis de clase II); una sínfisis «rígida», que sólo permitía cantidades minúsculas de movimientos visibles bajo una manipulación forzada (típica de las sínfisis de clase III); y una sínfisis «rígida» que no permitía movimientos visibles (típica de las sínfisis de clase IV) (3). La movilidad lateral y medial se evaluó de un lado a la vez girando la punta de cada diente canino en ambas direcciones, y la movilidad rostrocaudal y dorsoventral intentando deslizar una placa sinfisaria sobre la otra. Por lo tanto, la técnica descrita tiene similitudes pero no es idéntica a nuestra técnica. En particular, no se evaluó la movilidad rostrocaudal ni la movilidad sínfisis mediolateral. En el presente estudio intentamos encontrar una forma más objetiva y clínicamente aplicable de evaluar la movilidad sínfisis, aunque reconocemos que el sistema de puntuación propuesto todavía tiene un nivel significativo de subjetividad, tanto en la fuerza aplicada a las mandíbulas durante el examen como en la medición real en milímetros. Con base en los estudios de Scapino, se ha descrito que los perros tienen una sínfisis de clase I, sin movilidad en direcciones cráneo-caudal y dorsoventral, pero con un alto grado de flexibilidad en direcciones lateral y medial (3). De hecho, la sínfisis en esta especie ha sido descrita como la «tercera articulación mandibular», dado que una sínfisis flexible puede colaborar sinérgicamente con las articulaciones temporomandibulares durante la función, por ejemplo, permitiendo cierta rotación medio-lateral de la mandíbula en el lado activo durante la masticación, para alinear mejor los dientes carnales para el cizallamiento y los dientes molares para el aplastamiento (2, 3). Los resultados de nuestro estudio difieren parcialmente de los resultados de Scapino, ya que la gran mayoría de nuestros casos no mostraron ninguna movilidad clínica en dirección a la LM, y pocos casos (2,8%) mostraron cierta movilidad de la VD. Estas diferencias podrían explicarse por una mayor variación anatómica que la descrita en el pasado, y/o una mayor movilidad sínfisis en animales vivos en comparación con los especímenes anatómicos debido a un diferente grado de hidratación de las estructuras anatómicas. También hay que tener en cuenta que tanto la escala de movilidad de Scapino como la propuesta tienen cierto grado de subjetividad en la percepción y puntuación de la movilidad. Además, demostramos que en los perros hay una movilidad ligeramente mayor en la dirección LM que en la DV, lo que posiblemente indica la presencia de ligamentos dorsales y cápsula articular dorsal más apretados en comparación con las estructuras ventrales. En carnívoros con un sínfisis como los miembros grandes de Felidae y Ursidae, la almohadilla del fibrocartílago es más estrecha y los ligamentos sínfisarios son más cortos y están orientados de manera diferente (3). Este tipo de sínfisis más rígida puede ser una adaptación a la necesidad de aumentar las fuerzas masticatorias necesarias para fragmentar las presas devoradas por estos animales, y también puede hacer posible el uso bilateral concomitante de la musculatura mandibular, generando mayores fuerzas en el lado de trabajo (3). Se necesitan más estudios anatómicos e histológicos en perros para describir mejor la estructura ligamentaria y explicar las diferencias entre individuos que muestran diferentes grados de movilidad sinfisaria.

5.2 Evaluación radiográfica

En este estudio, la radiografía fue la modalidad de imagen de elección, ya que sigue representando la modalidad de imagen más utilizada por los pacientes odontológicos. Es importante destacar, sin embargo, que la representación bidimensional de la sínfisis solo permite obtener información limitada y que incluso cambios leves en la angulación del haz de rayos X podrían afectar la apariencia radiográfica del área (15). Se excluyeron algunas imágenes por considerarlas de calidad insuficiente, por asimetría en la dirección laterolateral y/o por un ángulo excesivamente obtuso con respecto a la placa radiográfica (es decir, el haz de rayos X apuntaba más perpendicularmente a la placa que al ángulo de bisección útil para la evaluación de los dientes caninos, con el consiguiente escorzo de la imagen obtenida). El uso de modalidades avanzadas, como la tomografía computarizada y la tomografía computarizada de haz cónico, sin duda podría haber aportado más información a la evaluación de la forma, el tamaño y la rugosidad de la sínfisis, evitando al mismo tiempo la mayoría de las limitaciones radiográficas.

Como se observó anteriormente (3), a menudo el espacio sínfisis parece divergente, es decir, más ancho caudalmente que rostralmente. Sin embargo, casi el 25% de nuestros casos tenían placas sínfisis radiográficamente paralelas, de forma más similar a la descripción de Scapino de las sínfisis de clase II (3). Es posible que encontráramos más variación porque evaluamos una población mayor en comparación con el número de perros estudiados por Scapino (2, 3). Además, debemos considerar que la selección de razas, que se sabe que ha modificado significativamente la forma del cráneo de ciertas razas a lo largo de los años (20, 27, 28), también podría haber modificado la forma sínfisis promedio. Reconocemos que habría sido interesante clasificar también las radiografías en función de otros factores, como las irregularidades de la placa sinfisaria y la anchura del espacio sínfisario, y correlacionar estos datos con la movilidad clínica. Inicialmente, los autores del estudio intentaron traducir el sistema de clasificación anatómica de Scapino a un sistema de clasificación radiográfica similar (datos no publicados). Sin embargo, no fue posible llegar a un consenso común entre los evaluadores para muchas imágenes radiográficas, especialmente cuando se trataba de diferenciar entre los grados de irregularidades presentes. Además, como las imágenes se guardaban en formato JPG en lugar de como archivos DICOM, no pudimos tomar medidas exactas del ancho radiográfico de la sínfisis y, por lo tanto, tener un método objetivo para discriminar entre espacios sínfisis delgados y anchos. En un intento por restringir la subjetividad inherente a la evaluación radiográfica, propusimos una clasificación más simple de dos factores (es decir, abierta y fusionada). Sin embargo, incluso la descripción de la forma sínfisis (es decir, paralela o divergente) no siempre fue sencilla. De hecho, en algunas imágenes no estaba clara la extensión caudal exacta de la sínfisis mandibular. En ciertos casos, en un área que varía desde el área de proyección del ápice del diente canino hasta el área de proyección del ápice radicular distal del tercer premolar, existe un ángulo relativamente claro de la corteza ventral mandibular, que identificamos como la posible extensión caudal de la sínfisis (Figura 7A). Este hito anatómico fue más evidente en algunos perros braquicéfalos (Figura 7B). Sin embargo, en otros casos, las placas sinfisarias parecían pasar suavemente a la corteza ventral del cuerpo mandibular, sin una diferencia radiográfica evidente en la forma o angulación (Figura 8), lo que dificultaba la determinación de la extensión caudal de la sínfisis mandibular. Nuevos estudios anatómicos e histológicos que definan la extensión exacta de la sínfisis mandibular mejorarían nuestra comprensión de las posibles variaciones de esta área anatómica.

5.3 Edad

La sínfisis de perros grandes, jóvenes y sanos ha sido descrita como una «unión estrecha y firme con prácticamente ninguna movilidad» (15). Otra fuente lo describe en pacientes jóvenes como una gruesa línea radiolúcida (16). En el presente estudio, la sínfisis de animales jóvenes apareció con una brecha radiolúcida evidente, a menudo divergente, interpuesta entre las placas sinfisarias (Figura 9), y clínicamente con una puntuación de movilidad más alta que en el resto de la población estudiada. Sin embargo, la movilidad disminuyó con un aumento del peso corporal, tanto en la población entera como en perros jóvenes y maduros cuando se evaluaron por separado como subgrupos. Es notable, por otro lado, que la movilidad de la VD no difirió significativamente en los subgrupos de edad, lo que indica que la movilidad de la VD fue más consistente (es decir, rara vez presente) en toda la población estudiada. Los estudios realizados en ratones se centraron en los cambios de mineralización sinfisaria durante su vida, con evidencia de sínfisis mandibular no fusionada en animales jóvenes en comparación con una sínfisis más fusionada en animales adultos y viejos (11-13). La hipótesis principal para estos cambios (es decir, el desarrollo de irregularidades óseas en las placas sinfisarias, de hueso cortical más grueso y mayor densidad ósea) involucra respuestas esqueléticas y de tejidos blandos inducidas por cambios en la dieta en el período posterior al destete (12, 13). Además, un aumento de la actividad muscular masticatoria puede causar una degradación inducida por la carga de la almohadilla del fibrocartílago y el tejido conectivo, y conducir a una producción osteogénica compensatoria en conejos adultos (12, 13). El mismo concepto ha sido reportado en perros (15). Sin embargo, hay que tener en cuenta que las fuerzas masticatorias y los hábitos de masticación de los perros domésticos difieren drásticamente de los de los carnívoros salvajes y, especialmente, de los herbívoros.

En nuestra población de estudio, no se encontraron diferencias estadísticas en la movilidad clínica ni en el aspecto radiográfico a lo largo del tiempo para ningún caso individual, lo que indica que en condiciones normales es poco probable que la rigidez y el grosor ligamentario cambien con el tiempo (Figura 10). También es posible que no hayamos podido mostrar tales cambios porque solo alrededor de una cuarta parte de los pacientes incluidos en este estudio fueron evaluados más de una vez, y el tiempo transcurrido entre evaluaciones no estaba estandarizado.

Curiosamente, encontramos una sínfisis fusionada en un perro Jack Russell terrier macho castrado de 8 años de edad (Figura 1) y en un perro salchicha macho intacto de 13 años. Se presentaron y trataron por estomatitis ulcerosa leve que afectaba a la mucosa de las mejillas, y fístulas oronasales de origen periodontal que afectaban al diente canino maxilar derecho, respectivamente. Los traumatismos previos u otras enfermedades que pudieran haber afectado a la sínfisis mandibular no fueron reportados por los propietarios, pero no pueden ser totalmente excluidos. Además, estos casos fueron evaluados solo una vez en su vida, por lo que no fue posible evaluar ningún cambio en el tiempo. Aun así, aunque sean raras, debemos considerar la posibilidad de realizar sínfisis radiográficamente completamente osificadas en perros.

5.4 Peso corporal y tamaño

No se encontraron diferencias estadísticas en la puntuación de movilidad para ninguna raza específica en el presente estudio, pero nuestros datos sugieren que un aumento en el peso corporal se relaciona con un aumento en la rigidez sínfisis. Esto puede deberse a una disposición diferente de los ligamentos sínfisarios, una cápsula articular más apretada y una almohadilla sínfisis más delgada en comparación con los perros de tamaño pequeño y mediano. De hecho, se ha demostrado que la fuerza de mordida aumenta a medida que aumenta el tamaño craneal (29, 30), lo que puede traducirse en la necesidad de una sínfisis más rígida. Sin embargo, como no se evaluó la puntuación de la condición corporal de los pacientes, es posible que las diferencias en el peso corporal no se correlacionen directamente con el aumento del tamaño esquelético. También evaluamos las posibles diferencias entre las razas pequeñas, independientemente de la morfología de su cráneo, y el resto de la población estudiada, ya que se ha descrito que la sínfisis de los perros pequeños es más amplia y con diferentes grados de movilidad (15, 16). Para poder incluir también a los perros mestizos en el análisis estadístico, toda la población se dividió en subgrupos de peso corporal. Se confirmó que un aumento del peso corporal se asoció con una disminución de la movilidad y con una aparición radiográfica paralela más frecuente. Por el contrario, los perros más pequeños mostraron una sínfisis clínicamente más móvil y radiográficamente más radiolúcida y divergente. Sin embargo, también hay que tener en cuenta que los dos casos con una sínfisis fusionada radiográficamente eran de razas pequeñas (es decir, un Jack Russell terrier y un perro salchicha).

5.5 Razas y morfología del cráneo

La variación en la forma del cráneo entre las diferentes razas de perros se ha asociado con diferencias en la fuerza de la mandíbula y las fuerzas de mordida (29, 30). La fuerza de mordida aumenta de la morfología dolicocéfala a la braquicéfala, posiblemente debido al hecho de que el brazo saliente de la mandíbula en los cráneos dolicocéfalos es más largo que en los individuos braquicéfalos (29-31). Algunas teorías apoyan el hecho de que los animales con mayores fuerzas de mordida pueden necesitar una sínfisis más rígida, y la fusión sinfisaria obviamente endurece la sínfisis (3, 9, 10). Una sínfisis fusionada permitiría la transferencia de fuerzas oclusales más altas desde el equilibrio hacia el lado de trabajo de los cuerpos mandibulares durante la masticación (3, 9, 10). Así, en un intento de evaluar posibles diferencias, comparamos los perros braquicéfalos (18% de los casos) con el resto de la población estudiada. Curiosamente, los perros braquicéfalos mostraron una sínfisis divergente con mayor frecuencia que los perros no braquicéfalos. Además, las razas braquicéfalas como grupo mostraron una mayor movilidad en la dirección de la VD en comparación con el resto de la población. Estos hallazgos contrastan con la expectativa de una sínfisis más rígida en estos perros. Es importante tener en cuenta, sin embargo, que en las razas de perros pequeños la forma del cráneo no parece ser un factor significativo en la determinación de la fuerza de mordida (29), y la mayoría de nuestros pacientes braquicéfalos eran en realidad de tamaño pequeño. Cuando se analizaron por separado las razas braquicéfalas pequeñas y las razas braquicéfalas más grandes, no hubo diferencia estadística en la movilidad de la VD entre los dos grupos, pero en los perros braquicéfalos más pequeños se mostró una mayor movilidad sínfisis en la dirección de la LM, lo que confirma una vez más que la movilidad de la VD es generalmente menos variable, posiblemente debido a un componente ligamentoso dorsal apretado. La forma alterada de la mandíbula, a menudo presente en los perros braquicéfalos, con arqueamiento dorsal y/o lateral de los cuerpos mandibulares, también puede influir en la forma sinfisaria, lo que puede resultar en la divergencia de las placas sinfisarias que observamos con mayor frecuencia en los perros braquicéfalos en este estudio.

Reconocemos el hecho de que la clasificación de las razas en función de la morfología del cráneo (es decir, dolicocéfala, mesocéfala y braquicéfala) puede variar en función de los diferentes estudios y tipos de índices utilizados, y algunas razas se clasifican de manera diferente a lo largo del tiempo (1, 20, 27). Además, existe una variación individual dentro de una raza, que no pudo ser explicada en el presente estudio. Además, optamos por excluir a los perros mestizos de este análisis estadístico, ya que no pudimos obtener información exacta sobre la morfología del cráneo de estos pacientes. Por lo tanto, nuestros resultados relacionados con perros braquicéfalos deben ser confirmados en futuros estudios, con medidas más precisas del cráneo y clasificación de los pacientes.

5.6 Aplicación clínica

Una mejor comprensión de las variaciones normales en la anatomía sínfisis mandibular puede ser beneficiosa para los médicos con fines de planificación del tratamiento. Como se muestra en el presente estudio, incluso en pacientes caninos sanos se puede esperar cierta movilidad sínfisis, lo que no implica la necesidad de tratamiento. La compleja arquitectura de las fibras sinfisarias permite la compensación y una cierta resistencia al cizallamiento (es decir, a las fuerzas dorsoventral y rostrocaudal), a las tensiones de flexión y compresión que se producen durante la prensión y la masticación normales (2-5). Es importante destacar que ninguno de los perros incluidos mostró una puntuación de movilidad VD superior a 1, ni una puntuación de movilidad LM superior a 2. Por lo tanto, una puntuación más alta puede indicar la presencia de un proceso patológico y la necesidad de intervención.

En particular, una fuerza importante resultante de un traumatismo puede provocar una rotura parcial o, más generalmente, completa de los ligamentos sinfisarios y el mucoperiostio, lo que da lugar a la separación y al aumento de la movilidad en la sínfisis. De hecho, el área sínfisisis mandibular está a menudo involucrada en eventos traumáticos craneomaxilofaciales, frecuentemente asociados con otras fracturas maxilofaciales concomitantes (15, 32, 33). En perros, la separación sínfisis se ha descrito en el 33,9% de los casos de traumatismos craneomaxilofaciales (34, 35). Después de la separación o fractura, se recomienda la estabilización del sitio durante aproximadamente 6 semanas, y se han recomendado diferentes técnicas para restaurar la función y la oclusión (32, 33). La presencia de neoplasias, periodontitis avanzada y enfermedades metabólicas puede causar fracturas patológicas de la mandíbula (15, 33), y puede alterar la movilidad y el aspecto radiográfico de la sínfisis (15), pero son necesarios nuevos estudios para investigar el efecto de estas condiciones sobre la movilidad y la anatomía de la sínfisis. Además, hasta la fecha se desconoce si pueden producirse cambios y, finalmente, la fusión de la sínfisis durante el proceso de curación después de alguna de estas enfermedades.

Se considera que la displasia de la articulación temporomandibular (ATM) predispone a algunos animales al bloqueo de la mandíbula con la boca abierta (36-43). Una cierta flexibilidad de la sínfisis también puede desempeñar un papel en el desarrollo de esta afección, permitiendo una ligera rotación lateral de la mandíbula afectada. Sin embargo, durante el período de estudio solo se presentó un perro para bloqueo de mandíbula con boca abierta. Este paciente, basset hound con signos tomográficos de displasia de ATM, no mostró movilidad sinfisaria en ninguna dirección. Por lo tanto, no podemos llegar a ninguna conclusión sobre el papel de la morfología sínfisis en esta condición.

6 Conclusiones

El objetivo principal del estudio fue describir y clasificar el rango normal de variación en la movilidad clínica de la sínfisis mandibular en perros utilizando un sistema de clasificación estandarizado y evaluación radiográfica. Además, el estudio examinó los factores que podrían afectar a estas puntuaciones. Se demostró que la mayoría de los casos tenían poca o ninguna movilidad, pero se puede esperar un cierto grado de movilidad clínica en algunos casos, y que cuando hay movilidad en una dirección, también es probable que haya cierta movilidad en la otra dirección. Sin embargo, una puntuación de movilidad de la VD superior a 1 y una puntuación de movilidad de la LM superior a 2 pueden indicar la presencia de la enfermedad. También se espera que se pueda encontrar una sínfisis más rígida en individuos mayores, particularmente en perros de razas grandes.

Radiográficamente, la sínfisis mandibular parece radiolúcida en la mayoría de los perros, pero rara vez se observó fusión ósea. La forma es muy comúnmente divergente en una dirección rostrocaudal, pero particularmente en perros de razas grandes, las placas sinfisarias también pueden aparecer paralelas. En comparación con el resto de la población, los perros braquicéfalos mostraron una movilidad ligeramente mayor en la dirección de la VD y una sínfisis divergente más común.

Para caracterizar mejor la morfología sínfisis, mejorar la clasificación propuesta y describir las posibles variaciones en caso de patología, se justifican más estudios, posiblemente utilizando modalidades avanzadas de imagen y evaluaciones histológicas.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio están incluidas en el artículo/Material complementario, las consultas posteriores pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

No se requirió revisión ética y aprobación para este estudio de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales, ya que es de naturaleza retrospectiva e incluyó casos clínicos; por lo tanto, está exento de los requisitos de la IACUC. No se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para participar porque el estudio es de naturaleza retrospectiva y, por lo tanto, está exento del consentimiento informado por escrito.

Contribuciones de los autores

SM: Curación de datos, validación, visualización, redacción, borrador original, redacción, revisión y edición. EA: Investigación, Validación, Visualización, Redacción, Revisión y Edición. SB: Investigación, Validación, Visualización, Redacción, Revisión y Edición. MK: Curación de datos, Análisis formal, Investigación, Validación, Visualización, Redacción, revisión y edición. MG: Conceptualización, Curación de datos, Obtención de fondos, Investigación, Validación, Visualización, Redacción, revisión y edición.

Financiación

El/los autor/es declaran/n que no se recibió apoyo financiero para la investigación, autoría y/o publicación de este artículo.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de relaciones comerciales o financieras que pudieran interpretarse como un posible conflicto de intereses.

El editor encargado FV declaró una afiliación compartida con el autor MK en el momento de la revisión.

El/los autor/es declararon, en el momento de la presentación, ser miembro del consejo editorial de Frontiers. Esto no tuvo ningún impacto en el proceso de revisión por pares ni en la decisión final.

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Material complementario

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Cuadro complementario 1. Datos poblacionales completos ordenados por número de paciente: número de paciente, número de consultas, raza, sexo (F, hembra; M, macho), estado de castración (I, intacto; N, castrado), peso corporal (Kg), edad (meses), puntuación de movilidad sínfisa de VD, puntuación de movilidad sínfisaria LM, aspecto radiográfico sinfisario (D, divergente; F, fusionada; P, paralela; células ennegrecidas: excluidas del análisis estadístico) y morfología del cráneo (B, braquicéfalo; NB, no braquicéfalo).

Referencias