Medición del diámetro del tronco encefálico en perros de razas pequeñas

Medición del diámetro del tronco encefálico en perros de razas pequeñas mediante resonancia magnética

Medición del diámetro del tronco encefálico en perros de razas pequeñas mediante resonancia magnética

Jihyun Kim1Danbee Kwon2Sung-soo Kim3Kichang Lee1 y Hakyoung Yoon1*
  • 1Departamento de Imágenes Médicas Veterinarias, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional de Jeonbuk, Iksan, República de Corea
  • 2Bundang Leaders Animal Medical Center, Seongnam-si, República de Corea
  • 3VIP Animal Medical Center, Seúl, República de Corea

La medición de los diámetros del tronco encefálico (mesencéfalo, protuberancia y bulbo raquídeo) es de importancia clínica potencial, ya que los cambios en el tamaño del tronco encefálico pueden disminuir o aumentar debido a la edad, trastornos neurodegenerativos o neoplasias. En medicina humana, numerosos estudios han reportado el rango de referencia normal del tamaño del tronco encefálico, que hasta ahora no se ha explorado en medicina veterinaria, particularmente para perros de razas pequeñas. Por lo tanto, este estudio tiene como objetivo investigar el rango de referencia de los diámetros del tronco encefálico en perros de razas pequeñas y correlacionar las mediciones con la edad, el peso corporal (PC) y la puntuación de la condición corporal (BCS). En este documento, se evaluaron imágenes de resonancia magnética (RM) de 544 perros de razas pequeñas. Según los criterios de exclusión, 193 perros fueron incluidos en la evaluación del mesencéfalo y la protuberancia, y de estos, 119 perros fueron incluidos en la evaluación del bulbo raquídeo. Usando imágenes de RM, la altura y el ancho del mesencéfalo, la protuberancia y el bulbo raquídeo se midieron en el plano mediano y transversal en la imagen ponderada en T1. Para el bulbo raquídeo, se midieron dos puntos para cada altura y anchura. Los valores medios de altura del mesencéfalo (MH), anchura del mesencéfalo (MW), altura de la protuberancia (PH), anchura de la protuberancia (PW), altura del bulbo raquídeo (PC), altura del bulbo raquídeo a nivel de la unión cervicomedular (MC), anchura del bulbo raquídeo rostral (RMOW) y anchura del bulbo raquídeo caudal (CMOW) fueron 7,18 ± 0,56 mm, 17,42 ± 1,21 mm, 9,73 ± 0,64 mm, 17,23 ± 1,21 mm, 6,06 ± 0,53 mm, 5,77 ± 0,40 mm, 18,93 ± 1,25 mm y 10,12 ± 1,08 mm, respectivamente. No se encontraron diferencias significativas entre perros machos y hembras para todas las mediciones. Se encontró una correlación negativa entre la edad y el diámetro del mesencéfalo, incluyendo HM (p < 0,001) y MW (p = 0,002). Todos los diámetros del tronco encefálico se correlacionaron positivamente con el peso corporal (p < 0,05). No se encontró correlación significativa entre BCS y todos los diámetros del tronco encefálico. Los diámetros del tronco encefálico difirieron significativamente entre razas (p < 0,05), excepto para MW (p = 0,137). Este estudio evaluó mediciones lineales del diámetro del tronco encefálico en perros de razas pequeñas. Sugerimos que estos resultados podrían ser útiles para evaluar las condiciones anormales del tronco encefálico en perros de razas pequeñas.

1. Introducción

El tronco encefálico, la parte caudoventral de la cavidad craneal, ubicada entre el diencéfalo, el cerebelo y la médula espinal (1, 2), está compuesto por el mesencéfalo (mesencéfalo), la protuberancia (metencéfalo ventral) y el bulbo raquídeo (mielencéfalo), y la mayoría de los nervios craneales se originan en núcleos ubicados en el mesencéfalo a través del bulbo raquídeo (1-6). El tronco encefálico es la parte caudoventral de la cavidad craneal, ubicada entre el diencéfalo, el cerebelo y la médula espinal (1, 2). El tronco encefálico juega un papel importante en la regulación de la postura, la conciencia, la coordinación respiratoria y cardiovascular (3-6). Por lo tanto, los signos clínicos asociados con la disfunción del tronco encefálico incluyen alteraciones de la conciencia, anomalías de la marcha, déficits de los nervios craneales, anomalías posturales, actividades respiratorias anormales y disfunción autonómica (3).

La resonancia magnética (RM) es una modalidad no invasiva que se usa ampliamente para detectar lesiones cerebrales, incluso en el tronco encefálico (7, 8). La resonancia magnética proporciona información morfológica cuantitativa precisa y detallada sobre el tronco encefálico (5, 6, 9, 10). En estudios previos en humanos, la medición lineal se ha sugerido como un método confiable y rápido para evaluar el tamaño del tronco encefálico, y se han reportado una multitud de estudios que miden cuantitativamente el tronco encefálico (6, 9-16).

Se han llevado a cabo estudios que establecen rangos de referencia normales de diámetros del tronco encefálico en humanos a través de mediciones lineales mediante resonancia magnética (5, 9-15). Se ha encontrado que el tamaño del tronco encefálico disminuye con el proceso normal de envejecimiento (5, 9, 11-14). Además, los diámetros del tronco encefálico disminuyen con enfermedades neurodegenerativas, como la enfermedad de Parkinson, la parálisis supranuclear progresiva u otros procesos atróficos (6, 16). En contraste, algunos tumores cerebrales difusamente infiltrantes aumentan el diámetro del tronco encefálico sin un cambio de señal marcado en las imágenes de RM (16). En consecuencia, el conocimiento de la morfología del tronco encefálico normal es crucial, no solo para comprender la degeneración normal relacionada con la edad, sino también para comparar la fisiopatología de los trastornos neurodegenerativos y detectar cambios neoplásicos (11, 16).

La medición cuantitativa de los diámetros del tronco encefálico en perros mediante resonancia magnética aún no se ha estudiado en medicina veterinaria y, por lo tanto, existe una falta de datos normativos relacionados con el tronco encefálico, particularmente para perros de razas pequeñas. En consecuencia, el objetivo de este estudio es: (i) establecer un rango de referencia para los diámetros del tronco encefálico (mesencéfalo, protuberancia y bulbo raquídeo) en perros de razas pequeñas; (ii) analizar las diferencias estadísticas en los diámetros del tronco encefálico entre el sexo y las diferentes razas; y (iii) analizar la correlación entre los diámetros del tronco encefálico y el peso corporal (PC), la puntuación de la condición corporal (BCS) y la edad.

2. Materiales y métodos
2.1. Animales

Se trata de un estudio multicéntrico retrospectivo. Se recopilaron los registros médicos y las imágenes de RM cerebral de 544 perros de razas pequeñas que visitaron el Centro Médico de Animales Líderes y el Centro Médico de Animales VIP desde junio de 2019 hasta diciembre de 2022. Además, se recopiló información médica detallada sobre cada perro, incluida la raza, el sexo, la edad y el peso corporal. Se aplicaron los siguientes criterios de exclusión: presencia de lesiones en el parénquima del tronco encefálico, cualquier lesión en el parénquima cerebral asociada con neoplasia, inflamación, edema, hemorragia o infarto, malformación clínicamente significativa similar a Chiari o anomalías en la unión craneocervical con o sin siringomielia, ventriculomegalia grave o hidrocefalia. En consecuencia, se incluyeron 193 perros para la medición del mesencéfalo y la protuberancia. De estos, se excluyeron 74 perros con anomalías leves en las uniones craneocervicales, y se incluyeron 119 perros para la medición del bulbo raquídeo.

Para los 193 perros incluidos en la medición de la protuberancia del mesencéfalo, la distribución del sexo fue machos castrados (n = 99), machos intactos (n = 6), hembras esterilizadas (n = 74) y hembras intactas (n = 14); la distribución de la raza fue Chihuahua (n = 12), maltés (n = 59), mixto (n = 18), pomerania (n = 35), caniche (n = 33), Shih Tzu (n = 20) y Yorkshire Terrier (n = 16); la edad media fue de 8,30 ± 3,95 (0,58–17,00) años; y la media de peso corporal fue de 4,11 ± 1,67 kg (1,45–9,55 kg). Para los 119 perros incluidos en la medición del bulbo raquídeo, la distribución sexual fue machos castrados (n = 63), machos intactos (n = 5), hembras esterilizadas (n = 41) y hembras intactas (n = 10); la distribución de la raza fue Chihuahua (n = 9), maltés (n = 35), mixto (n = 11), pomerania (n = 14), caniche (n = 22), Shih Tzu (n = 19) y Yorkshire Terrier (n = 9); la edad media fue de 8,47 ± 4,06 (0,67–17,00) años; y el peso corporal medio fue de 4,53 ± 1,75 (1,45–9,55) kg. Este estudio fue aprobado por el Comité Institucional de Cuidado y Uso de Animales de la Universidad Nacional de Jeonbuk (Aprobación No. NON 2022-086).

2.2. Mediciones

Las imágenes de RM del cerebro se adquirieron utilizando máquinas de resonancia magnética de 1,5 Tesla (GoldSeal Signa HDxt 1.5T, GE Healthcare, Estados Unidos, y Signa Creator 1.5T, GE Healthcare, Estados Unidos). En el estudio, se utilizaron para la medición la mediana y los planos transversales de las imágenes ponderadas en T1 (grosor del corte: 2,5 o 3 mm, tiempo de repetición: TR = 400-1.790 ms, TE = 9-25 ms). El plano mediano de la imagen ponderada T1 se utilizó para la medición de la altura y el plano transversal de la imagen ponderada T1 se utilizó para la medición del ancho.

Se realizaron mediciones lineales de altura y anchura de cada uno de los siguientes: mesencéfalo, protuberancia y bulbo raquídeo (Figura 1). Para el mesencéfalo, la estatura del mesencéfalo (HM) se midió desde el punto medio de la fosa interpeduncular hasta el margen del acueducto cerebral, perpendicular a la línea de la fosa interpeduncular (Figura 1A). La anchura del mesencéfalo (MW) se midió conectando ambas comisuras bilaterales del cuerpo geniculado medial y el braquio del colículo caudal (Figura 1B). Para la protuberancia, la altura de la protuberancia (PH) se midió desde el margen ventral de la protuberancia hasta el margen del cuarto ventrículo, perpendicular a la línea tangente del punto más ventral de la protuberancia (Figura 1C). El ancho de la protuberancia (PW) se calculó midiendo el ancho máximo que conecta ambos pedúnculos cerebelosos medios bilaterales (Figura 1D). El diámetro del bulbo raquídeo se midió en dos niveles diferentes, uno para la altura y otro para el ancho. La altura del bulbo raquídeo se midió en el cuarto nivel del ventrículo y en el nivel de la unión cervicomedular (CM). La altura del bulbo raquídeo en el cuarto nivel del ventrículo (MOHV) se midió desde el punto de torcedura a nivel del óbux hasta el margen ventral de la médula, perpendicular al eje largo de la médula (Figura 1E). La altura del bulbo raquídeo en la unión CM (MOHC) se midió a nivel de la unión CM (Figura 1G). El ancho del bulbo raquídeo se midió en la región rostral y la región caudal. La anchura del bulbo raquídeo rostral (RMOW) se midió de extremo a extremo de los núcleos cocleares bilaterales a nivel trapezoide (Figura 1F). El ancho del bulbo raquídeo caudal (CMOW) se obtuvo midiendo el mayor ancho de la médula a nivel de la unión CM (Figura 1H).

www.frontiersin.orgFigura 1. Plano mediano del tronco encefálico (A, C, E, G) y plano transversal del mesencéfalo (B), protuberancia (D) y bulbo raquídeo (F, H) en imágenes de resonancia magnética ponderadas en T1. (A) La estatura del mesencéfalo (HM) se midió desde el punto medio de la fosa interpeduncular hasta el margen del acueducto cerebral, perpendicular a la fosa interpeduncular (línea punteada). (B) La anchura del mesencéfalo (MW) se midió conectando ambas comisuras bilaterales del cuerpo geniculado medial y el braquio del colículo caudal. (C) La altura de la protuberancia (PH) se midió desde el margen ventral de la protuberancia hasta el margen del cuarto ventrículo, perpendicular a la línea tangente (línea blanca) del punto más ventral de la protuberancia. (D) El ancho de la protuberancia (PW) es el ancho máximo que conecta ambos pedúnculos cerebelosos medios bilaterales. (E) La altura del bulbo raquídeo en el cuarto nivel del ventrículo (MOHV) se midió desde el punto de torcedura a nivel del óbice hasta el margen ventral de la médula, perpendicular al eje largo de la médula. (F) La anchura del bulbo raquídeo rostral (RMOW) se midió de un extremo al otro de los núcleos cocleares bilaterales. CN VIII (asterisco), el nervio vestibulococlear, se extiende desde los núcleos cocleares. (G) La altura del bulbo raquídeo en la unión CM (MOHC) es el diámetro medido al nivel de la unión CM. (H) El ancho del bulbo raquídeo caudal (CMOW) es el ancho más ancho de la médula al nivel de la unión CM. M: mesencéfalo; P: pons; MO: bulbo raquídeo; GB: cuerpo geniculado.

Para el análisis de confiabilidad intra-observador, las mediciones de todos los diámetros del tronco encefálico (193 perros para el mesencéfalo y la protuberancia y 119 perros para el bulbo raquídeo) se repitieron dos veces por el observador A (JK), y los valores medios se utilizaron para todos los análisis estadísticos. Para el análisis de confiabilidad entre observadores, todos los diámetros del tronco encefálico (193 perros para el mesencéfalo y la protuberancia; y 119 perros para el bulbo raquídeo) fueron medidos por los observadores A y B (residentes del Departamento de Imágenes Médicas Veterinarias del Hospital Universitario de la Universidad Nacional de Jeonbuk).

2.3. Estadísticas

Todos los diámetros del tronco encefálico se presentan como media ± desviación estándar (DE). Se utilizó el análisis de regresión lineal para analizar la correlación entre el diámetro del tronco encefálico y la «edad, peso corporal y BCS». Se utilizó una prueba t independiente para analizar las diferencias medias en el diámetro del tronco encefálico entre los sexos. Se utilizó ANOVA unidireccional para analizar las diferencias en el diámetro del tronco encefálico entre las razas. La confiabilidad intraobservador e interobservador para todas las mediciones se evaluó mediante un coeficiente de correlación intraclase (CCI) de tipo acuerdo absoluto con intervalos de confianza (IC) del 95%. IBM SPSS Statistics (versión 27.0; IBB Corp., Armonk, NY, Estados Unidos) para todos los análisis estadísticos, y todos los valores experimentales se consideraron estadísticamente significativos a p < 0,05.

3. Resultados

La media ± las desviaciones estándar de MH, MW, PH, PW, MOHV, MOHC, RMOW y CMOW se resumen en la Tabla 1.

www.frontiersin.orgTabla 1. Desviaciones medias y estándar de los diámetros del tronco encefálico.

3.1. Diferencias en el diámetro del tronco encefálico entre sexos

Los perros se dividieron en dos grupos de machos y hembras [para el mesencéfalo y la protuberancia, machos (n = 105), hembras (n = 88); para el bulbo raquídeo, machos (n = 68), hembras (n = 51)]. Los valores medios ± SD de todos los diámetros del tronco encefálico para cada sexo y el análisis de la diferencia de cada valor entre sexos se resumen en la Tabla 2. No hubo diferencia estadísticamente significativa entre sexo en MH (p = 0,076), MW (p = 0,320), PH (p = 0,065), PW (p = 0,056), MOHV (p = 0,603), MOHC (p = 0,549), RMOW (p = 0,054) y CMOW (p = 0,702).

www.frontiersin.orgTabla 2. Media y desviación estándar de todos los valores del diámetro del tronco encefálico por sexo y análisis de la diferencia en cada valor entre sexos mediante una prueba t independiente.

3.2. Correlación entre el diámetro del tronco encefálico y «edad, peso corporal y SBB»

Las correlaciones entre el diámetro del tronco encefálico y la «edad, peso corporal y BCS» se analizaron mediante un análisis de regresión lineal simple. Los diagramas de dispersión y los resultados del análisis de regresión lineal se presentan en las figuras 2-4. Todos los diámetros del tronco encefálico se correlacionaron positivamente con la PC: MH (p = 0,023), MW (p = 0,033), PH (p = 0,010), PW (p < 0,001), MOHV (p < 0,001), MOHC (p < 0,001), RMOW (p < 0,001) y CMOW (p = 0,003). Por otro lado, ninguno de los parámetros se correlacionó significativamente con BCS. Sin embargo, hubo una correlación significativamente positiva entre el diámetro del tronco encefálico y el índice BW/BCS en todos los diámetros del tronco encefálico, en contraste con la correlación entre BCS solo. En la correlación entre la edad y el diámetro del tronco encefálico, la HM (p < 0,001) y la MW (p = 0,002) se correlacionaron negativamente con la edad. PH, PW, MOHV, MOHC, RMOW y CMOW no se correlacionaron significativamente con la edad.

www.frontiersin.orgFigura 2. Diagramas de dispersión del análisis de regresión lineal de la relación entre el peso corporal y el diámetro del tronco encefálico. Todos los diámetros del tronco encefálico mostraron correlaciones positivas significativas con el PC. (A) Correlación positiva entre HM y BP (R2 = 0,027, p < 0,05). (B) Correlación positiva entre MW y BW (R2 = 0,024, p < 0,05). (C) Correlación positiva entre HP y BP (R2 = 0,034, p < 0,05). (D) Correlación positiva entre PW y BW (R2 = 0,138, p < 0,001). (E) Correlación positiva entre MOHV y BW (R2 = 0,157, p < 0,001). (F) Correlación positiva entre RMOW y BW (R2 = 0,356, p < 0,001). G) Correlación positiva entre MOHC y BW (R2 = 0,215, p < 0,001). (H) Correlación positiva entre CMOW y BW (R2 = 0,074, p < 0,05).

www.frontiersin.orgFigura 3. Diagramas de dispersión del análisis de regresión lineal de la relación entre el índice BW/BCS y el diámetro del tronco encefálico. Todos los diámetros del tronco encefálico se correlacionaron significativamente positivamente con el índice BW/BCS. (A) Correlación positiva entre MH y BW/BCS (R2 = 0,035, p < 0,05). (B) Correlación positiva entre MW y BW/BCS (R2 = 0,034, p < 0,05). (C) Correlación positiva entre PH y BP/SBC (R2 = 0,053, p < 0,05). (D) Correlación positiva entre PW y BW/BCS (R2 = 0,198, p < 0,001). (E) Correlación positiva entre MOHV y BW/BCS (R2 = 0,181, p < 0,001). (F) Correlación positiva entre RMOW y BW/BCS (R2 = 0,468, p < 0,001). G) Correlación positiva entre MOHC y BW/BCS (R2 = 0,227, p < 0,001). (H) Correlación positiva entre CMOW y BW/BCS (R2 = 0,123, p < 0,001).

www.frontiersin.orgFigura 4. Diagramas de dispersión del análisis de regresión lineal de la relación entre la edad y el diámetro del tronco encefálico. Solo la HM y la MW se correlacionaron negativamente con la edad. Los otros valores, incluyendo PH, PW, MOHV, MOHC, RMOW y CMOW, no tuvieron correlación significativa con la edad. (A) Correlación negativa entre HM y edad (R2 = 0,245, p < 0,001). (B) Correlación negativa entre MW y edad (R2 = 0,049, p < 0,05).

3.3. Diferencias en los diámetros del tronco encefálico entre razas

Las diferencias en los diámetros del tronco encefálico se analizaron en siete razas pequeñas (Chihuahua, Maltés, Mixto, Pomerania, Caniche, Shih Tzu y Yorkshire Terrier). Además de MW (p = 0,137), los valores restantes, incluyendo MH (p < 0,001), PH (p = 0,006), PW (p = 0,003), MOHV (p < 0,001), MOHC (p < 0,001), RMOW (p = 0,004) y CMOW (p = 0,008), tuvieron diferencias significativas entre razas (Figura 5). La media ± las desviaciones estándar de los diámetros del tronco encefálico categorizados por raza se resumen en las Tablas 3 4.

www.frontiersin.orgFigura 5. Diagramas de caja de la diferencia en los diámetros del tronco encefálico entre razas. Hubo diferencias estadísticamente significativas entre razas en (A) MH (p < 0,001), (C) PH (p = 0,006), (D) PW (p = 0,003), (E) MOHV (p < 0,001), (F) RMOW (p = 0,004), (G) MOHC (p < 0,001) y (H) CMOW (p = 0,008). No hubo diferencias estadísticamente significativas entre razas en (B) MW (p = 0,137).

www.frontiersin.orgTabla 3. Desviaciones medias y estándar de los valores de diámetro del mesencéfalo y la protuberancia en grupos divididos por raza (Chihuahua, Maltés, Mixto, Pomerania, Caniche, Shih Tzu, Yorkshire Terrier).

www.frontiersin.orgTabla 4. Desviaciones medias y estándar de los valores de diámetro del bulbo raquídeo en grupos divididos por raza (Chihuahua, Maltés, Mixto, Pomerania, Caniche, Shih Tzu, Yorkshire Terrier).

3.4. Fiabilidad intraobservador e interobservador

El observador A midió todos los valores del diámetro del tronco encefálico dos veces. Hubo una excelente fiabilidad para las dos mediciones en todos los diámetros del tronco encefálico. El ICC para cada diámetro del tronco encefálico fue: 0,992 (IC 95 %: 0,990–0,994) en HM; 0,981 (IC 95%: 0,975–0,986) en MW; 0,992 (IC 95%: 0,990–0,994) en PH; 0,983 (IC 95 %: 0,977–0,987) en PW; 0,997 (IC 95 %: 0,995–0,998) en MOHV; 0,992 (IC 95%: 0,995–0,998) en MOHC; 0,984 (IC 95 %: 0,977–0,989) en RMOW; y 0,991 (IC 95 %: 0,987–0,994) en CMOW. El valor p para todos los valores fue <0,001.

Todos los valores fueron medidos por dos médicos, los observadores A y B. Hubo una excelente fiabilidad para las dos mediciones en todos los diámetros del tronco encefálico. El ICC para cada diámetro del tronco encefálico fue de 0,945 (IC 95 %: 0,922–0,960) en HM; 0,942 (IC 95%: 0,923–956) en MW; 0,959 (IC 95%: 0,945–969) en PH; 0,968 (IC 95 %: 0,958–0,976) en PW; 0,886 (IC 95 %: 0,833–0,922) en MOHV; 0,907 (IC 95%: 0,863–0,936) en MOHC; 0,946 (IC 95 %: 0,922–0,962) en RMOW; y 0,910 (IC 95 %: 0,836–0,946) en CMOW. El valor p para todos los valores fue <0,001.

4. Discusión

En este estudio, nuestro objetivo fue realizar mediciones lineales de los diámetros del tronco encefálico, incluida la altura y el ancho del mesencéfalo, la protuberancia y el bulbo raquídeo. Se evaluaron imágenes de RM de 193 perros y se obtuvieron rangos de referencia del tamaño del tronco encefálico en perros de razas pequeñas. Presentamos rangos de referencia de ancho y alto para el mesencéfalo, la protuberancia y el bulbo raquídeo para perros de razas pequeñas.

Este estudio encontró que no había diferencias significativas entre los sexos en términos de diámetros del tronco encefálico y este hallazgo está de acuerdo con estudios previos en humanos (5, 10-14, 17, 18). En algunos estudios en humanos, solo hubo una diferencia en el tamaño del tronco encefálico entre los sexos en el grupo de edad de 50 años o más (15, 19); Otro estudio demostró diferencias en el tamaño del mesencéfalo o la protuberancia; sin embargo, no categorizaron los grupos por edad (9, 20). En los seres humanos, las diferencias en el tamaño del tronco encefálico entre los sexos pueden atribuirse a la correlación con el mayor volumen intracraneal total en los hombres (15, 17). La contracción significativa del tronco encefálico puede deberse a factores intrínsecos o extrínsecos como hormonas, hipertensión o interacciones con factores ambientales, sin embargo, no se ha aclarado a fondo (15, 19). En el presente estudio, los valores medios de MH, PH y MOHV fueron ligeramente mayores en las mujeres, mientras que los valores medios de MW, PW, MOHC, RMOW y CMOW fueron ligeramente mayores en los hombres, pero esta diferencia no fue estadísticamente significativa. Hubo una diferencia significativa en la media de peso corporal entre hombres y mujeres (mayor en hombres). Se consideró que podría haber diferencias en la estructura del calvario entre las diversas razas incluidas en la población de muestra de este estudio (21, 22).

Los resultados del presente estudio mostraron una correlación positiva con el PC; Esto es similar a los hallazgos de estudios previos del área del cerebro (incluido el tronco encefálico) en perros (22, 23). La relación entre BCS y el diámetro del tronco encefálico también se consideró en este estudio. BCS solo no tuvo una correlación significativa con el diámetro del tronco encefálico. Sin embargo, BW/BCS mostró una correlación positiva con el diámetro del tronco encefálico. El BCS puede correlacionarse negativamente con el diámetro del tronco encefálico ya que la obesidad tiene una correlación negativa con un índice de físico (24). Se supone que la razón de la falta de correlación entre el diámetro del tronco encefálico y el BCS es que el BCS de los perros incluidos para la medición fue principalmente entre cuatro y seis y la proporción de perros con BCS extremo fue relativamente baja. Como el índice BW/BCS se correlacionó positivamente con el diámetro del tronco encefálico, podría ser más preciso utilizar el índice BW/BCS en perros con BCS extremo para evaluar los rangos normales de tamaño del tronco encefálico; sin embargo, el uso de BW solo también podría ser preciso en perros con un BCS ideal.

Solo el diámetro del mesencéfalo (MH, MW) se correlacionó negativamente con la edad, y ningún otro valor (PH, PW, MOHV, MOHC, RMOW y CMOW) se correlacionó significativamente con la edad. Varios estudios de imágenes humanas han reportado una variación en los cambios en diferentes regiones del cerebro con la edad y la pérdida de volumen con la edad dependiendo del área del cerebro (5, 9-20, 25-28). Particularmente en el tronco encefálico humano, se confirmó una disminución significativa relacionada con la edad en el área del mesencéfalo (5, 9, 11-14, 16, 17, 19, 20, 29). Para la protuberancia y la médula, no se identificó una correlación significativa con la edad (9-11, 13, 17-19, 27-29). Además, se encontró una disminución mínima en la protuberancia y el bulbo raquídeo con el envejecimiento en algunos estudios, pero la importancia no estaba clara (5, 12). Estos hallazgos antes mencionados están de acuerdo con nuestros resultados.

Los cambios fisiológicos o patológicos del cerebro en perros de edad avanzada se asemejan a los cambios encontrados en los seres humanos (21, 22, 30, 31). En perros, la atrofia cerebral, incluidos hallazgos como el ensanchamiento de los surcos cerebrales, la ventriculomegalia, una disminución en el volumen del lóbulo frontal, una disminución en la adhesión intertalámica y una disminución en el hipocampo, se puede encontrar en perros de edad normal (22, 23, 29-31). Estos cambios pueden tener etiopatogenia multifactorial asociada con β depósito de amiloide, daño oxidativo, disminución de glicoesfingolípidos, contracción neuronal, déficit de neurotransmisores o disminución de la neurogénesis (21, 23, 30, 32). Aunque los cambios de edad del tronco encefálico no se han estudiado ampliamente en perros, se ha demostrado que la hipointensidad de la sustancia negra en la imagen ponderada en T2 se asocia con la acumulación de hierro resultante del metabolismo de los neurotransmisores (31, 33-35). En el tronco encefálico humano, se ha reportado una disminución prominente relacionada con la edad del tamaño del mesencéfalo (5, 9, 11-14, 16, 17, 19, 20, 29), consistente con el presente estudio. El mesencéfalo tiene fibras y numerosas masas nucleares en el tegmento y una disminución en el tamaño del mesencéfalo se ha atribuido a la muerte neuronal o degeneración (6, 15, 17, 29). También se ha reportado una contracción de la sustancia negra con una disminución en el número de neuronas (12, 15, 17, 36). Estos cambios de envejecimiento en humanos pueden sugerirse como la razón del resultado en este estudio, es decir, que el diámetro del cerebro medio se reduce con el envejecimiento en los perros. Además de cambiar con la edad, el tamaño del tronco encefálico puede disminuir o aumentar dependiendo de los cambios patológicos. El tamaño o diámetro del tronco encefálico disminuye a través de la atrofia asociada con trastornos neurodegenerativos, y estas mediciones estructurales juegan un papel importante en el diagnóstico en humanos (6, 9, 37). Además, algunos tumores infiltrantes difusos, como los gliomas, pueden detectarse a través de un aumento de tamaño, sin diferencias observables en las intensidades de la señal debido a cambios en los tiempos de relajación (16).

En el presente estudio, hubo diferencias significativas en los diámetros del tronco encefálico entre las razas. Todos los valores, excepto MW, fueron significativamente diferentes entre las razas. Hubo una serie de razas que presentaron diferencias significativas para cada medición, como se muestra en la Figura 4. La forma o el volumen del cráneo y la estructura cerebral varían según la raza o el tamaño del perro (21, 22, 32, 38-40). En particular, los malteses diferían de otras razas en la mayoría de las mediciones, y la mayoría de los valores medios, excepto el pH, eran significativamente más pequeños que otras razas. Esto habría contribuido a la distribución de peso corporal, ya que el peso corporal medio de los malteses era relativamente bajo en comparación con el de otras razas.

Se utilizó ICC con IC del 95% en los análisis de confiabilidad intraobservador e interobservador. La correlación interclase fue interpretada por criterios según Fleiss (41): los valores <0,40 fueron considerados de mala concordancia, los valores entre 0,40 y 0,75 fueron considerados de acuerdo de regular a bueno, y los valores >0,75 fueron considerados concordancia excelente (41). El análisis de confiabilidad intra e interobservador mostró una excelente concordancia en todas las mediciones de este estudio, lo que indica que no hubo error significativo en el método de medición del diámetro del tronco encefálico.

Nuestro estudio tiene algunas limitaciones considerables. En primer lugar, debido a las limitaciones del estudio retrospectivo, los perros utilizados para la medición no estaban completamente sanos clínicamente. Sin embargo, utilizamos imágenes de RM cerebral de pacientes con lesiones cerebrales mínimas que no eran clínicamente importantes y sin lesiones del tronco encefálico. En segundo lugar, como se trataba de un estudio multicéntrico, la ubicación del corte para el plano transversal fue relativamente diversa dependiendo del radiólogo. Además, no se utilizó una estructura anatómica particular para los numerosos puntos de medición. Por lo tanto, los puntos de medición pueden no ser perfectamente precisos. En tercer lugar, también hubo una diferencia de 2,5 o 3 mm en el grosor de la rebanada entre los dos hospitales de animales locales. El grosor definitivo del corte de MRI en animales pequeños aún no se ha determinado (30, 42). Sin embargo, como un corte más delgado permite un mejor contorno y un promedio de volumen menor que un corte más grueso (30, 42, 43), las mediciones pueden no ser precisas ya que la disponibilidad de MRI de alto campo aumentó en medicina veterinaria y las imágenes neurológicas de alta calidad son posibles a 3.0 Tesla MRI (44, 45), el uso de MRI de mayor campo podría mejorar la precisión de los puntos de medición. En cuarto lugar, el tamaño de la muestra fue pequeño para la comparación entre razas. La evaluación con un tamaño de muestra más grande puede ser necesaria para cada raza.

En conclusión, evaluamos las mediciones lineales del diámetro del tronco encefálico mediante resonancia magnética en perros de razas pequeñas. El diámetro del mesencéfalo y la edad se correlacionaron significativamente negativamente. No hubo diferencias significativas entre los sexos en cuanto al diámetro del tronco encefálico. En algunas razas, hubo una diferencia media significativa en los diámetros del tronco encefálico, excepto MW. El conocimiento de los diámetros del tronco encefálico con variaciones normales relacionadas con el envejecimiento y las razas puede ser valioso para determinar variaciones patológicas, como enfermedades neurodegenerativas y tumores.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo / material complementario, las consultas adicionales pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

El estudio en animales fue revisado y aprobado por IACUC NON 2022-086. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio.

Contribuciones del autor

JK y HY: concepción y diseño, redacción del artículo y revisión del artículo para el contenido intelectual. JK, DK, S-SK, KL y HY: adquisición de datos. JK: análisis e interpretación de datos. JK, KL y HY: aprobación final del artículo completo. Todos los autores contribuyeron al artículo y aprobaron la versión presentada.

Financiación

Esta investigación fue apoyada por el Proyecto de Desarrollo de la Universidad Nacional de Jeonbuk en 2022.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Abreviaturas

PC: peso corporal; BCS: puntuación de condición corporal; RM: resonancia magnética; MRI: imágenes por resonancia magnética; MH: estatura del mesencéfalo; MW: anchura del mesencéfalo; PH: altura de la protuberancia; PW: ancho de la protuberancia; MOHV: altura del bulbo raquídeo en el cuarto nivel del ventrículo; MOHC: altura del bulbo raquídeo a nivel de la unión cervicomedular; RMOW: ancho del bulbo raquídeo rostral; CMOW: anchura del bulbo raquídeo caudal; CM: cervicomedular; ICC: coeficiente de correlación intraclase; IC: intervalo de confianza.

Referencias

1. Evans, HE, y De Lahunta, A. Miller’s anatomy of the dog. Saint Louis, MO: Elsevier Health Sciences (2013). 658–671.

Google Académico

2. Sciacca, S, Lynch, J, Davagnanam, I, y Barker, R. Midbrain, pons, and medulla: anatomy and syndromes. Radiografía. (2019) 39:1110–25. doi: 10.1148/rg.2019180126

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

3. Dewey, CW, y Da Costa, RC. Guía práctica de neurología canina y felina. Hoboken, NJ: John Wiley & Sons (2015). 29–52.

Google Académico

4. Konig, HE y Liebich, HG. Anatomía veterinaria de animales domésticos. Stuttgart, Alemania: Thieme (2020). 520–526.

Google Académico

5. Elameen, RAAE . Medición del diámetro normal del tronco encefálico en la población sudanesa mediante resonancia magnética. Diss: Universidad de Ciencia y Tecnología de Sudán (2016).

Google Académico

6. Rajagopal, KV, D’Souza, AS, Verma, A, Mamatha, H, y Prasanna, LC. Evaluación morfométrica comparativa del tronco encefálico en enfermedades neurodegenerativas con individuos sanos mediante resonancia magnética. J Taibah Univ Med Sci. (2022) 17:87–95. doi: 10.1016/j.jtumed.2021.06.012

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

7. Joslyn, S, y Hague, D. Imágenes de resonancia magnética del cerebro de un animal pequeño. En la práctica. (2016) 38:373–85. doi: 10.1136/inp.i4183

Texto completo de CrossRef | Google Académico

8. Kim, B, Kim, H, Kim, S, y Hwang, Y. Una breve revisión de las tecnologías de imágenes cerebrales no invasivas y la bioimagen óptica de infrarrojo cercano. Aplicación Microsc. (2021) 51:9. DOI: 10.1186/S42649-021-00058-7

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

9. Debnath, J, Sharma, V, Patrikar, S, Krishna, S, Shijith, KP y Keshav, RR. Mediciones normales del tronco encefálico y estructuras relacionadas para todas las edades: un estudio morfométrico basado en resonancia magnética. Med J Fuerzas Armadas India. (2022) 79:428–38. doi: 10.1016/j.mjafi.2022.06.002

Texto completo de CrossRef | Google Académico

10. Sjh, OJ, Joo, YG y Suh, SJ. Medición por RM del diámetro normal del tronco encefálico en adultos coreanos. J Korean Radiol Soc. (1990) 26:653–7. DOI: 10.3348/JKRS.1990.26.4.653

Texto completo de CrossRef | Google Académico

11. Singh, S, Sharma, BR, Bhatta, M, y Poudel, N. Medición de diámetros anteroposteriores del tronco encefálico normal por resonancia magnética. J Gandaki Med Coll-Nepal. (2019) 12:53–8. doi: 10.3126/jgmcn.v12i2.27210

Texto completo de CrossRef | Google Académico

12. Elhussein, N, Alkhathami, AHA, y Ayad, CE. Normas para el tronco cerebral: un estudio morfométrico basado en resonancia magnética. IOSR J Dent Med Sci. (2017) 6:74–91. DOI: 10.9790/0853-1606047479

Texto completo de CrossRef | Google Académico

13. Raininko, R, Autti, T, Vanhanen, SL, Ylikoski, A, Erkinjuntti, T, y Santavuori, P. El tronco encefálico normal desde la infancia hasta la vejez. Neurorradiología. (1994) 36:364–8. doi: 10.1007/BF00612119

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

14. Doraiswamy, PM, Na, C, Husain, MM, Figiel, GS, McDonald, WM, Ellinwood EH Jr,, et al. Cambios morfométricos del mesencéfalo humano con envejecimiento normal: RM y hallazgos estereológicos. AJNR Am J Neuroradiol. (1992) 13:383–6.

Resumen de PubMed | Google Académico

15. Musrshed, KA, Ziylan, T, Seker, M, Cicekcibasi, AE, and Acikgozoglu, S. Morphometric assessment of brain stem and cerebellar vermis with midsagittal MRI: the gender differences and effects of age. Neuroanatomía. (2003) 2:35–8.

Google Académico

16. Koehler, PR, Haughton, VM, Daniels, DL, Williams, AL, Yetkin, Z, Charles, HC, et al. Medición por RM de diámetros normales y patológicos del tronco encefálico. AJNR Am J Neuroradiol. (1985) 6:425–7.

Resumen de PubMed | Google Académico

17. Luft, AR, Skalej, M, Schulz, JB, Welte, D, Kolb, R, Bürk, K, et al. Patrones de contracción relacionada con la edad en el cerebelo y el tronco encefálico observados in vivo utilizando volumetría tridimensional de resonancia magnética. Corteza cerebral. (1999) 9:712–21. doi: 10.1093/cercor/9.7.712

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

18. Chida, K, Goto, N, Kamikura, I, y Takasu, T. Evaluación cuantitativa de la atrofia pontina mediante tomografía computarizada. Neurorradiología. (1989) 31:13–5. doi: 10.1007/BF00342022

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

19. Oguro, H, Okada, K, Yamaguchi, S, and Kobayashi, S. Sex differences in morphology of the brainstem and cerebellum with normal ageing. Neuroradioloía. (1998) 40:788–92. doi: 10.1007/s002340050685

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

20. Sohmiya, M, Tanaka, M, Aihara, Y, Hirai, S, and Okamoto, K. Age-related structural changes in the human midbrain: an MR image study. Neurobiol Envejecimiento. (2001) 22:595–601. doi: 10.1016/S0197-4580(01)00227-5

Texto completo de CrossRef | Google Académico

21. Cabeza, E . Neurobiología del perro envejecido. Edad. (2011) 33:485–96. DOI: 10.1007/S11357-010-9183-3

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

22. Thames, RA, Robertson, ID, Flegel, T, Henke, D, O’Brien, DP, Coates, JR, et al. Desarrollo de un parámetro de imagen de resonancia magnética morfométrica adecuado para distinguir entre perros normales y perros con atrofia cerebelosa. Ecografía Radiol Veterinaria. (2010) 51:246–53. doi: 10.1111/j.1740-8261.2009.01655.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

23. Tapp, PD, Siwak, CT, Gao, FQ, Chiou, JY, Black, SE, Head, E, et al. Volumen del lóbulo frontal, función y patología β-amiloide en un modelo canino de envejecimiento. J Neurosci. (2004) 24:8205–13. doi: 10.1523/JNEUROSCI.1339-04.2004

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

24. Khosla, T, y Lowe, C. Índices de obesidad derivados del peso corporal y la altura. Br J Prev Soc Med. (1967) 21:122–8. DOI: 10.1136/jech.21.3.122

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

25. Murphy, DG, DeCarli, C, Schapiro, MB, Rapoport, SI, and Horwitz, B. Age-related differences in volumes of subcortical nuclei, brain matter, and cerebrospinal fluid in healthy men as measured with magnetic resonance imaging. Arco Neurol. (1992) 49:839–45. doi: 10.1001/archneur.1992.00530320063013

Texto completo de CrossRef | Google Académico

26. Jernigan, TL, Archibald, SL, Fennema-Notestine, C, Gamst, AC, Stout, JC, Bonner, J, et al. Efectos de la edad en los tejidos y regiones del cerebro y el cerebelo. Neurobiol Envejecimiento. (2001) 22:581–94. doi: 10.1016/S0197-4580(01)00217-2

Texto completo de CrossRef | Google Académico

27. Lee, NJ, Park, IS, Kho, IS, Jung, TW, y Rhyu, IJ. No hay diferencia de volumen de bulbo raquídeo entre jóvenes y ancianos coreanos. Cerebro Res. (2009) 1276:77–82. doi: 10.1016/j.brainres.2009.04.027

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

28. Sullivan, EV, Rosenbloom, M, Serventi, KL, y Pfefferbaum, A. Efectos de la edad y el sexo en los volúmenes del tálamo, la protuberancia y la corteza. Neurobiol Envejecimiento. (2004) 25:185–92. doi: 10.1016/S0197-4580(03)00044-7

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

29. Shah, S, Doraiswamy, P, Husain, M, Figiel, G, Boyko, O, Mcdonald, W, et al. Evaluación de las estructuras de la fosa posterior con resonancia magnética sagital media: los efectos de la edad. Neurobiol Envejecimiento. (1991) 12:371–4. doi: 10.1016/0197-4580(91)90025-F

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

30. Mai, W. Diagnostic MRI in dogs and cats. Boca Raton, FL: CRC Press (2018). 88–323.

Google Académico

31. Kimotsuki, T, Nagaoka, T, Yasuda, M, Tamahara, S, Matsuki, N, y Ono, K. Cambios de imágenes de resonancia magnética en el cerebro en perros beagle con envejecimiento. J Vet Med Sci. (2005) 67:961–7. DOI: 10.1292/JVMS.67.961

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

32. Hasegawa, D, Yayoshi, N, Fujita, Y, Fujita, M, and Orima, H. Measurement of interthalamic adhesion thickness as a criteria for brain atrophy in dogs with and without cognitive dysfunction (dementia). Ecografía Radiol Veterinaria. (2005) 46:452–7. doi: 10.1111/j.1740-8261.2005.00083.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

33. Bizzi, A, Brooks, RA, Brunetti, A, Hill, JM, Alger, JR, Miletich, RS, et al. Papel del hierro y la ferritina en la imagen de RM del cerebro: un estudio en primates en diferentes intensidades de campo. Radiología. (1990) 177:59–65. doi: 10.1148/radiology.177.1.2399339

Texto completo de CrossRef | Google Académico

34. Drayer, B, Burger, P, Darwin, R, Riederer, S, Herfkens, R, and Johnson, GA. MRI of brain iron. Am J Roentgenol. (1986) 147:103–10. doi: 10.2214/ajr.147.1.103

Texto completo de CrossRef | Google Académico

35. Hill, JM, y Switzer, RC 3er. La distribución regional y la localización celular del hierro en el cerebro de la rata. Neurociencia. (1984) 11:595–603. doi: 10.1016/0306-4522(84)90046-0

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

36. McGeer, PL, McGeer, EG, y Suzuki, JS. Envejecimiento y función extrapiramidal. Arco Neurol. (1977) 34:33–5. doi: 10.1001/archneur.1977.00500130053010

Texto completo de CrossRef | Google Académico

37. Chelban, V, Bocchetta, M, Hassanein, S, Haridy, NA, Houlden, H, y Rohrer, JD. Una actualización sobre los avances en imágenes de resonancia magnética de la atrofia multisistémica. J Neurol. (2019) 266:1036–45. doi: 10.1007/s00415-018-9121-3

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

38. Kii, S, Uzuka, Y, Taura, Y, Nakaichi, M, Takeuchi, A, Inokuma, H, et al. Resonancia magnética de los ventrículos laterales en perros tipo beagle. Ecografía Radiol Veterinaria. (1997) 38:430–3. doi: 10.1111/j.1740-8261.1997.tb00866.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

39. Vite, CH, Insko, EK, Schotland, HM, Panckeri, K, y Hendricks, JC. Cuantificación del volumen ventricular cerebral en bulldogs ingleses. Ecografía Radiol Veterinaria. (1997) 38:437–43. doi: 10.1111/j.1740-8261.1997.tb00868.x

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

40. Dehaan, CE, Kraft, SL, Gavin, PR, Wendling, LR y Griebenow, ML. Variación normal en el tamaño de los ventrículos laterales del perro Labrador Retriever evaluada por resonancia magnética. Ecografía Radiol Veterinaria. (1994) 35:83–6. doi: 10.1111/j.1740-8261.1994.tb00191.x

Texto completo de CrossRef | Google Académico

41. Fleiss, JL, Levin, B, y Paik, MC. Statistical methods for rates and proportions. Hoboken, NJ: John Wiley & Sons (2003). 598–626.

Google Académico

42. Packer, RA, Rossmeisl, JH, Kent, MS, Griffin, JF IV, Mazcko, C y LeBlanc, AK. Recomendaciones de consenso sobre protocolos estandarizados de imágenes por resonancia magnética para ensayos clínicos multicéntricos de tumores cerebrales caninos. Ecografía Radiol Veterinaria. (2018) 59:261–71. doi: 10.1111/vru.12608

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

43. Thrower, SL, Al Feghali, KA, Luo, D, Paddick, I, Hou, P, Briere, T, et al. El efecto del grosor del corte en los contornos de las metástasis cerebrales para la radiocirugía estereotáctica. Adv Radiat Oncol. (2021) 6:100708. doi: 10.1016/j.adro.2021.100708

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

44. Ivan, D, Ohlerth, S, Richter, H, Verdino, D, Rampazzoz, A, and Pot, S. 3T high-resolution magnetic resonance imaging, conventional ultrasonography and ultrasound biomicroscopy of the normal canine eye. BMC Vet Res. (2022) 18:67–13. DOI: 10.1186/S12917-021-03108-0

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

45. Frayne, R, Goodyear, BG, Dickhoff, P, Lauzon, ML, y Sevick, RJ. Resonancia magnética a 3.0 tesla: retos y ventajas en la imagen neurológica clínica. Invertir Radiol. (2003) 38:385–402. doi: 10.1097/01.rli.0000073442.88269.c9

Resumen de PubMed | Texto completo de CrossRef | Google Académico

Palabras clave: canino, tronco encefálico, mesencéfalo, protuberancia, bulbo raquídeo, tamaño, edad, peso corporal

Cita: Kim J, Kwon D, Kim S-S, Lee K y Yoon H (2023) Medición del diámetro del tronco encefálico en perros de razas pequeñas mediante imágenes de resonancia magnética. Frente. Vet. Sci. 10:1183412. doi: 10.3389/fvets.2023.1183412

Recibido: 10 de marzo de 2023; Aprobado: 27 de junio de 2023;
Publicado: 13 julio 2023.

Editado por:

Theresa Elizabeth Pancotto, Virginia Tech, Estados Unidos

Revisado por:

Giovanni Mogicato, Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse (ENVT), Francia
Jean-Marie Graïc, Universidad de Padua, Italia

Derechos de autor © 2023 Kim, Kwon, Kim, Lee y Yoon. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons (CC BY).

*Correspondencia: Hakyoung Yoon, hyyoon@jbnu.ac.kr

Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.

 

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