Un estudio de la textura testicular en imágenes de ultrasonido canino

Un estudio de la textura testicular en imágenes de ultrasonido canino

Un estudio de la textura testicular en imágenes de ultrasonido canino

Fintan J. McEvoy Panida Pongvittayanon Tanja Vedel Pernille Holst Anna V. Müller*
  • Departamento de Ciencias Clínicas Veterinarias, Facultad de Ciencias Médicas y de la Salud, Universidad de Copenhague, Frederiksberg, Dinamarca

Introducción: El análisis de textura basado en computadora proporciona datos objetivos que se pueden extraer de imágenes médicas, incluidas las imágenes de ultrasonido. Una metodología popular implica la generación de una matriz de co-ocurrencia a nivel de gris (GLCM) a partir de la imagen, y de esa matriz, se pueden extraer fracturas de textura.

Métodos: Realizamos análisis de textura en 280 imágenes testiculares de ultrasonido obtenidas de 70 perros y exploramos los datos de textura resultantes, mediante análisis de componentes principales (PCA).

Resultados: Varias lesiones anormales se identificaron subjetivamente en 35 de las 280 imágenes recortadas. En 16 imágenes, se identificaron focos hiperecoicos pequeños y bien definidos sin sombreado acústico. Estas últimas imágenes fueron clasificadas como «microlitos». Las 19 imágenes restantes con otras lesiones y áreas de parénquima testicular no homogéneo se clasificaron como «otras». En el gráfico de puntuaciones de PCA, la mayoría de las imágenes con lesiones estaban agrupadas. Estas imágenes agrupadas representadas por esas puntuaciones tenían valores más altos para la entropía, la disimilitud y el contraste de las características de textura, y valores más bajos para el segundo momento angular y la energía en el primer componente principal. Otros datos relacionados con los perros, incluida la edad y los antecedentes de tratamiento para la prostatomegalia o la castración química, no mostraron agrupamiento en el PCA.

Discusión: Este estudio ilustra que el análisis objetivo de la textura en el ultrasonido testicular se correlaciona con algunas de las características visuales utilizadas en la interpretación subjetiva y proporciona datos cuantitativos para parámetros que son altamente subjetivos por el análisis del observador humano. El estudio demostró un potencial para el análisis de textura en modelos de predicción en perros con anomalías testiculares.

1. Introducción

La extracción de características cuantitativas de imágenes médicas es un dominio cada vez más creciente en imágenes de diagnóstico humanas y no humanas (1-3). El reconocimiento de patrones complejos se puede realizar utilizando métodos avanzados de análisis de imágenes. Estos patrones se pueden explorar, comparar y potencialmente ayudar junto con la evaluación de calidad subjetiva y dependiente del operador, la optimización de imágenes y la interpretación de imágenes. Este proceso a menudo se conoce como radiómica (2, 4).

El ultrasonido de diagnóstico se usa comúnmente para el examen de los testículos en perros y es una parte recomendada del ultrasonido abdominal de rutina (5-7). La ecografía testicular es excelente para la detección de lesiones palpables y no palpables en perros que pueden ser de origen neoplásico, inflamatorio, quístico o degenerativo. Sin embargo, las lesiones nodulares de diferentes etiologías pueden tener características ultrasonográficas similares (6, 8-10). Las áreas de calcificación testicular se pueden ver ultrasonográficamente como focos hiperecoicos en el parénquima testicular, sin sombra acústica. En los seres humanos, tales hallazgos se conocen como microlitiasis testicular (11, 12). La microlitiasis no se considera un factor de riesgo independiente, pero se ha asociado con varias afecciones testiculares en los hombres, como neoplasia e infertilidad (12, 13).

La evaluación subjetiva de la textura de las imágenes de ultrasonido testicular se ha utilizado para investigar la fertilidad en humanos. Se ha reportado una asociación entre las apariencias testiculares, como la homogeneidad, la irregularidad y la calidad del semen en humanos, en hombres (14, 15). La puntuación subjetiva de la ecogenicidad testicular y su posible correlación con la fertilidad se ha investigado mediante comparaciones entre una población de 10 perros con infertilidad establecida y 10 perros sanos. Este estudio no reportó una correlación clara entre la ecogenicidad y la fertilidad (16). También se han investigado las características de textura objetiva basadas en la intensidad media de píxeles, con una correlación negativa reportada entre la ecogenicidad testicular objetiva y la calidad del semen (5).

El análisis de textura se puede realizar en función de la relación espacial entre píxeles. Un enfoque es considerar dos píxeles a la vez. Ese es un píxel de referencia y su vecino. Varias relaciones espaciales entre los dos son posibles, el píxel vecino podría ser un píxel a la derecha de la referencia, o uno a la izquierda, o incluso un píxel diagonalmente a la derecha. El píxel vecino también puede estar a dos o tres píxeles de la referencia nuevamente en varias direcciones espaciales. Una vez que se elige la relación, se puede encontrar la frecuencia de cada posible emparejamiento de valores de píxel en la imagen. Si, por ejemplo, la imagen es de 8 bits, habrá valores potenciales de cero a 255 (es decir, 256 valores). Los emparejamientos de valor de píxel potencial para un valor de píxel de referencia de cero serán (0,0), (0,1), (0,2)…. (0,255): Del mismo modo, también se puede encontrar el número de apariciones de emparejamientos con píxel de referencia de 1. Este proceso continúa hasta que se haya determinado la frecuencia de todos los posibles emparejamientos de referencia y vecinos. Las frecuencias se registran en una serie de filas y columnas llamadas matriz de co-ocurrencia de nivel de gris (GLCM). Para una imagen de 8 bits, la matriz tendrá 256 filas y 256 columnas. El número registrado en la celda en, por ejemplo, fila 100 columna 50, indicará el número de veces en la imagen, el valor del píxel de referencia es 100 y el valor del píxel vecino es 50. A partir del GLCM, las características estadísticas se pueden calcular y utilizar para la caracterización de texturas. Ejemplos de tales características son la energía, la entropía, el contraste, la correlación, la disimilitud, la homogeneidad y el segundo momento angular (ASM) (17). Según los métodos de cálculo, se puede esperar una correlación negativa entre la entropía y la MAPE, mientras que se espera una correlación positiva entre la disimilitud y el contraste (18). Este tipo de análisis de textura tiene una larga historia en el análisis de imágenes y se ha informado para una variedad de aplicaciones, incluidas imágenes de ultrasonido médico de mama (19), hígado (20) y músculo (21). Se ha informado que las variaciones en las características de textura GLCM extraídas de las imágenes de ultrasonido testicular ocurren en asociación con una capacidad espermatogénica testicular anormal y como resultado de la acción de las gonadotropinas hipofisarias en los hombres (22).

El objetivo de este estudio es describir un método cuantitativo de código abierto para extraer características cuantitativas de textura de imágenes de ultrasonido testicular de perros machos. Las características de textura resultantes se explorarán a la luz de la información biológica disponible sobre los perros, como la edad, la puntuación de condición corporal (BCS) y los hallazgos visuales en las imágenes analizadas.

2. Materiales y métodos
2.1. Población de estudio

Los perros machos sanos fueron reclutados prospectivamente para un examen de ultrasonido testicular enfocado. Los perros fueron reclutados a través de las redes personales de los autores y compartiendo folletos de proyectos en clínicas veterinarias y parques para perros en el área de Copenhague. Además, las publicaciones de reclutamiento se compartieron en los perfiles de redes sociales (Facebook e Instagram) del Hospital Universitario para Animales de Compañía de la Universidad de Copenhague (UCPH-CA). Los criterios de inclusión se definieron para un estudio piloto con un alcance diferente al presente estudio y, por lo tanto, incluyeron varones intactos de 7 años de edad o más sin antecedentes clínicos o signos clínicos de enfermedad testicular. Se realizó una entrevista telefónica con el propietario y se excluyó a los perros si tenían criptorquidia, antecedentes de enfermedad sistémica actual o reciente, o signos de neoplasia testicular, como alopecia o anemia. Para los perros elegibles, se registraron los siguientes datos: edad, raza, estado reproductivo, descendencia conocida, enfermedad prostática previa o actual y tratamiento con el agonista de la GnRH acetato de deslorelina (Suprelorin, Virbac SA) o el acetato de osaterona antiandrógeno (Ypozane, Virbac SA). Luego, los perros fueron invitados a un examen testicular ultrasonográfico en UCPH-CA. A su llegada, los dueños de perros firmaron un formulario de consentimiento informado antes del examen de sus perros. El peso y la puntuación de la condición corporal (23) se observaron para cada perro, y los testículos se palparon para detectar asimetría u otras anomalías.

2.2. Examen ultrasonográfico

Todos los exámenes ecográficos testiculares se realizaron en el período de febrero a noviembre de 2022, utilizando un escáner de ultrasonido LogiQ E10 (GE Healthcare) con un transductor lineal de 10-15 MHz. Todos los exámenes fueron realizados por uno de los autores (AVM-DVM, Ph.D., profesor asistente en imágenes de diagnóstico veterinario). Los perros estaban despiertos y mínimamente restringidos durante el examen. La mayoría de los perros fueron escaneados en decúbito dorsal o lateral, pero un puñado de perros fueron escaneados de pie a discreción del perro y el dueño. Para el análisis de texturas, se adquirieron imágenes fijas en modo B y cinoples de izquierda a derecha o craneales a caudales de cada testículo en planos sagital medio y transversal medio. Todas las imágenes se guardaron en formato DICOM en un sistema de archivo y comunicación de imágenes (PACS).

2.3. Procesamiento de imágenes y extracción de características

Se realizó un cribado visual y posterior selección de las imágenes DICOM guardadas. Se eligieron dos imágenes de cada testículo para el análisis de textura; una imagen sagital media a nivel de los testículos mediastinos y una imagen transversal media. Cada imagen se exportó desde el servidor PACS (2019, PacsOne Server versión 6.8.1) en un formato de imagen sin pérdida [el formato de gráficos de red portátil (png)]. Estas imágenes se importaron a un programa dedicado que se ejecuta en el lenguaje informático Python (Versión 3.7.2 Python Software Foundation, http://www.python.org). Este programa utilizó la biblioteca de procesamiento de imágenes Scikit (24), la biblioteca NumPy para proporcionar soporte para matrices y matrices grandes y multidimensionales, (25) y la biblioteca de trazado, Matplotlib (26). Las funciones graycomatrix y graycoprops se importaron de la biblioteca skimage para calcular el GLCM. Los parámetros para esta función se establecieron de modo que los datos GLCM se normalizaron para cada imagen, la matriz de salida se estableció en simétrica, las distancias emparejadas se establecieron en 5 píxeles y el número de niveles de gris se estableció en 256 (8 bits). El programa mostraba la imagen, permitía la selección manual de regiones de interés, calculaba una gama de características de textura y las exportaba junto con otros datos de imagen a un archivo separado por comas (archivo «csv»). Las características extraídas fueron entropía, MAPE, contraste, energía, disimilitud, correlación y homogeneidad (17). Otros datos de imagen almacenados incluyeron el nombre del archivo de imagen, las coordenadas del ROI seleccionado y la entrada del usuario para registrar la presencia o ausencia de mineralización o nódulos en los ROI seleccionados. El código está disponible como un «Jupyter Notebook» (27) y como un script ejecutable de Python junto con una imagen de muestra en este enlace del repositorio de Github.

2.4. Análisis estadístico

Las características de textura derivadas del GLCM se analizaron mediante análisis de componentes principales (PCA). Es un método no supervisado, cualitativo y multivariado que se puede utilizar para identificar patrones en conjuntos de datos biológicos y de imágenes e imágenes complejas (18, 28, 29). El ACP identifica las principales fuentes de variabilidad en los datos dados y, por lo tanto, puede utilizarse para identificar similitudes y diferencias entre las características analizadas (30). En resumen, PCA da tres tipos de información. Una es un conjunto de funciones lineales que maximizan sucesivamente la varianza y que no están correlacionadas entre sí. Estas funciones se conocen como los componentes principales. Cuando se presentan en un gráfico bidimensional, los ejes x e y representan los componentes principales. El PCA también crea un conjunto de cargas que describen la covarianza observada entre las características de textura extraídas. Una carga positiva indica que una característica de textura contribuye en cierta medida al componente principal, y una carga negativa indica que su ausencia contribuye en cierto grado al componente principal. Cuanto mayor sea la magnitud relativa de una carga, más importante será su presencia o ausencia para el componente principal. El tercer tipo de información es una puntuación para cada imagen recortada. La localización de cada puntuación en el gráfico PCA depende de las características de textura en cada imagen analizada (18, 30). Esta función se implementó en el entorno de programación estadística R (R: A Language and Environment for Statistical Computing, versión 3.5.1, 2018, https://www.r-project.org/).

2.5. Aprobación ética

Se siguieron todas las directrices internacionales, nacionales y/o institucionales aplicables para el cuidado y uso de los animales. El estudio fue aprobado por el Comité de Ética y Administración del Departamento de Ciencias Clínicas Veterinarias, Facultad de Salud y Ciencias Médicas, Universidad de Copenhague (No. 2021-43).

3. Resultados

El estudio incluyó imágenes de ultrasonido de 70 perros machos sanos. Los perros más jóvenes de la población de estudio tenían 7 años de edad y los perros más viejos tenían 14 años. La edad media fue de 8,9 años (DE = 1,7). La edad en años completos se distribuyó de la siguiente manera (n): 7 (14), 8 (22), 9 (12), 10 (10), 11 (7), 12 (2), 13 (1) y 14 (2). Las razas de perros incluidas fueron las siguientes (número de individuos entre paréntesis): Labrador retriever (5), Field trial cocker spaniel (4), Jack Russell terrier (4), Papillon (4), Dachshund (3), Japanese spitz (3), Shih Tzu (3) y Whippet (3). Otras nueve razas que van desde Rottweiler hasta Chihuahua fueron representadas por dos individuos cada una, y 23 razas, (nuevamente con una amplia gama de estatura) fueron representadas por un individuo. El peso corporal mínimo fue de 2 kg, el máximo fue de 46 kg y el peso corporal medio fue de 17 kg (DE = 12). La EBC se distribuyó de la siguiente manera (n): 4 (16), 5 (41), 6 (11) y 7 (2). La media de BCS fue de 5 (DE = 0,71).

De los 70 perros, 32 habían producido crías vivas en algún momento de su vida. Los dueños de 11 de los 70 perros informaron que el perro había sido castrado farmacológicamente por el tratamiento con acetato de deslorelina en algún momento de la vida del perro. Dos perros fueron tratados en los últimos 6 meses y los perros restantes habían sido tratados hace un año y medio o antes. Un total de 13 perros habían sido tratados con acetato de osaterona para la hiperplasia prostática. De estos, cuatro perros fueron tratados en el último año y seis perros fueron tratados hace dos o más años. Para tres perros, el dueño no sabía cuándo su perro recibió tratamiento.

Todos los exámenes ecográficos fueron de calidad diagnóstica. Se incluyeron cuatro imágenes por perro en el análisis; Se seleccionó una región de interés y se recortó manualmente a partir de una imagen sagital y una transversal de los testículos derecho e izquierdo. En total, se incluyeron 280 imágenes en el análisis de textura y PCA. De la varianza total en nuestro conjunto de datos, el primer componente principal (PC1) explicó el 72,6%, el segundo componente principal explicó el 21,3%, el tercero el 4,5% y el cuarto al séptimo componentes principales explicaron el 1,6% restante (Figura 1). La carga para la homogeneidad era opuesta a la de la disimilitud y el contraste, y la entropía era la energía opuesta y la MAPE. Las cargas para contraste y disimilitud, y para ASM y energía, respectivamente, están casi superpuestas (Figura 1), lo que indica que las características superpuestas contribuyeron de manera similar al modelo.
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Figura 1. Análisis de componentes principales (PCA) bi-gráfico que muestra las puntuaciones para cada una de las regiones recortadas de interés para todas las imágenes de ultrasonido testicular. Cada carácter de trazado representa la puntuación PCA para una sola imagen recortada (plano transversal o sagital). Las puntuaciones que están cerca en la trama tienen características de textura similares. Las flechas rojas ilustran las cargas: (arriba a la izquierda) entropía, correlación (superior media), homogeneidad (arriba a la derecha), contraste y disimilitud (abajo a la izquierda), y segundo momento angular y energía (abajo a la derecha). Tenga en cuenta que las cargas en el (abajo a la izquierda), la disimilitud y el contraste, y (abajo a la derecha), la energía y el ASM, casi se superponen, lo que indica que estas características están altamente correlacionadas y tienen contribuciones muy similares al PCA. Las partituras seleccionadas se etiquetan con su número de imagen único; Se muestra la imagen de ultrasonido testicular recortada asociada (representada por una flecha). Esto permite una comparación visual de las imágenes seleccionadas y sus puntuaciones PCA. La escala de las imágenes recortadas se ha ajustado para ajustarse a la figura, n = 280.

Se identificaron dos imágenes con una apariencia subjetiva más o menos similar (lesiones quísticas septadas) entre las 280 imágenes (Figura 2A). Las puntuaciones de ambas imágenes fueron a la izquierda en el primer componente principal (el eje x) y en la mitad superior del segundo componente principal (eje y): Esto confirma que la similitud visual también puede representarse en las características de textura extraídas de las dos imágenes (Figura 2B).

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Figura 2(A) Imágenes de ultrasonido testicular recortadas. Las puntuaciones de estas dos imágenes se muestran como círculos azules en el gráfico PCA. Estas imágenes se consideraron similares en el sentido de que ambas muestran una lesión nodular quística septada. (B) Puntuaciones del análisis de componentes principales (PCA) correspondientes a las imágenes en (A) análisis de componentes principales (PCA) bi-gráfica que muestra puntuaciones para cada una de las regiones recortadas de interés para todas las imágenes de ultrasonido testicular. Cada carácter de trazado representa la puntuación PCA para una sola imagen recortada (plano transversal o sagital) y las puntuaciones que están cerca en la trama tienen características de textura similares. Las flechas rojas ilustran las cargas: (arriba a la izquierda) entropía, correlación (superior media), homogeneidad (arriba a la derecha), contraste y disimilitud (abajo a la izquierda), y segundo momento angular y energía (abajo a la derecha). Las dos imágenes que se muestran en (A) se identifican (círculos azules) y todas las demás imágenes están etiquetadas (cuadrados amarillos). Se puede ver que las dos imágenes que contienen quistes y parecían similares en la evaluación visual subjetiva se encuentran muy cerca (arriba a la izquierda) en la gráfica PCA, PC, componente principal, n = 280.

Varias lesiones anormales se identificaron subjetivamente en 35 de las 280 imágenes recortadas. En 16 imágenes, se identificaron focos hiperecoicos pequeños y bien definidos sin sombreado acústico. Debido a la diferente apariencia de estas lesiones en comparación con el resto, estas imágenes se clasificaron como que contenían microlitos, aunque no disponíamos de histopatología para confirmar dicha calcificación. Esto se basó en la clasificación de una apariencia similar en hombres (12, 31, 32). Las 19 imágenes restantes con otras lesiones y áreas de parénquima testicular no homogéneo se clasificaron como «otras». En el gráfico de puntuaciones de PCA, la mayoría de las imágenes con lesiones están a la izquierda y en la mitad superior de la gráfica (Figura 3). Por lo tanto, las imágenes representadas por esos puntajes tenían valores más altos para entropía, disimilitud y contraste, y valores más bajos para ASM y energía en el primer componente principal. En el segundo componente principal, los valores de entropía, correlación y homogeneidad fueron más altos que los de disimilitud, contraste, energía y MAPE.

www.frontiersin.orgFigura 3. Puntuaciones del análisis de componentes principales (PCA) etiquetadas para indicar la presencia y el tipo de anomalías visibles: PCA bi-plot que muestra las puntuaciones para cada una de las regiones recortadas de interés para todas las imágenes de ultrasonido testicular. Cada carácter de trazado representa la puntuación PCA para una sola imagen recortada (plano transversal o sagital) y las puntuaciones que están cerca en la trama tienen características de textura similares. Las flechas rojas ilustran las cargas: (arriba a la izquierda) entropía, correlación (superior media), homogeneidad (arriba a la derecha), contraste y disimilitud (abajo a la izquierda), y segundo momento angular y energía (abajo a la derecha). Las puntuaciones se etiquetan de acuerdo con la evaluación humana subjetiva de la imagen recortada, microlitos presentes (diamante blanco), otra anomalía presente (cuadrados amarillos) o normal (círculos azules). Se puede observar que hay una agrupación general de ambas categorías de imágenes anormales, PC, componente principal, n = 280.

No se identificó agrupamiento en el ACP cuando los puntajes se etiquetaron según el grupo de edad (Figura 4), los puntajes de condición corporal o los machos que habían producido descendencia. Del mismo modo, la PCA no mostró agrupamiento de las puntuaciones para los perros tratados con acetato de deslorelina (Figura 5A) o acetato de osaterona (Figura 5B) en algún momento de la vida, en comparación con los perros que nunca habían sido tratados. Sin embargo, el ACP mostró una ligera diferencia en la distribución entre el grupo de acetato de deslorelina en comparación con el grupo de acetato de osaterona. El grupo de acetato de osaterona tuvo una distribución ligeramente más periférica que el grupo de acetato de deslorelina, lo que indica que las características de textura en el grupo de acetato de osaterona fueron ligeramente más heterogéneas.

www.frontiersin.orgFigura 4. Puntuaciones del análisis de componentes principales (PCA) etiquetadas según el grupo de edad: PCA bi-plot que muestra las puntuaciones para cada una de las regiones recortadas de interés para todas las imágenes de ultrasonido testicular. Cada carácter de trazado representa la puntuación PCA para una sola imagen recortada (plano transversal o sagital) y las puntuaciones que están cerca en la trama tienen características de textura similares. Las flechas rojas ilustran las cargas: (arriba a la izquierda) entropía, correlación (superior media), arriba derecha = homogeneidad, (abajo a la izquierda) contraste y disimilitud, y (abajo a la derecha) segundo momento angular y energía. Los puntajes de PCA se etiquetan de acuerdo con la edad del animal, 7 años (diamantes blancos), 8-10 años (cuadrados amarillos) y 11-14 años (círculos azules). Se puede ver que no hay una agrupación identificable de características de textura que se relacionen con la edad del animal, PC, componente principal. n = 280.

www.frontiersin.orgFigura 5. Puntuaciones del análisis de componentes principales (ACP) etiquetadas según el tratamiento: PCA bi-gráfica que muestra puntuaciones para cada una de las regiones recortadas de interés para todas las imágenes de ultrasonido testicular. Cada carácter de trazado representa la puntuación PCA para una sola imagen recortada (plano transversal o sagital) y las puntuaciones que están cerca en la trama tienen características de textura similares. Las flechas rojas ilustran las cargas: (arriba a la izquierda) entropía, correlación (superior media), homogeneidad (arriba a la derecha), contraste y disimilitud (abajo a la izquierda), y segundo momento angular y energía (abajo a la derecha). (A) Las puntuaciones de la PCA etiquetadas según el tratamiento con acetato de deslorelina en algún momento de la vida (cuadrados amarillos) tienen una distribución similar a las puntuaciones de los perros no tratados con este fármaco (círculos azules). (B) Las puntuaciones de la ACP etiquetadas según el tratamiento con acetato de osaterona en algún momento de la vida (cuadrados amarillos) tienen una distribución similar a las puntuaciones de los perros no tratados con este fármaco (círculos azules). Al comparar las dos gráficas, se puede observar que muchas de las puntuaciones en el grupo de acetato de osaterona tuvieron una distribución ligeramente más periférica que las puntuaciones para el grupo de acetato de deslorelina, PC, componente principal, n = 280.

4. Discusión

Este estudio demuestra cómo las características de textura de las imágenes de ultrasonido se pueden extraer y combinar con imágenes clínicas o información biológica sobre individuos, como la presencia de lesiones visibles en su ecografía (Figura 3), la edad del paciente (Figura 4) o el tratamiento médico previo (Figura 5). Mediante el uso de etiquetas codificadas por colores en los gráficos PCA, se puede examinar la relación entre múltiples características de textura y otros clasificadores como BCS (no se muestra en nuestras figuras) o estado de fertilidad (no disponible en nuestro estudio). Nuestro estudio también demuestra cómo las características cuantitativas de la imagen pueden ser exploradas y comparadas con la identificación subjetiva de similitudes y diferencias en las imágenes analizadas. En esta metodología, se podría incluir casi cualquier otro parámetro cuantitativo o cualitativo con una posible relación con la función del órgano. Por lo tanto, el uso de ACP para estudiar las características de textura extraídas debe ser de interés en dominios veterinarios con grupos de enfermedades bien definidos, como oncología o reproducción veterinaria y datos multivariados complejos.

No fue posible asociar el análisis de textura de las imágenes ecográficas en este estudio con la edad. Esto está de acuerdo con los resultados de Moxon et al. (5). No necesariamente esperábamos que la edad fuera un discriminador, ya que todos los perros de nuestra población tenían al menos 7 años. Subjetivamente, muchos individuos en nuestra población tenían un parénquima más heterogéneo que los perros machos jóvenes y sanos. Si también hubiéramos incluido un grupo de perros jóvenes, el resultado podría haber sido diferente. Los individuos humanos prepúberes tienen una apariencia testicular ultraecográfica más hipoecoica que los individuos mayores y el contraste calculado a partir de GLCM se ha reportado como significativamente diferente en individuos mayores en comparación con los grupos de edad más jóvenes (33, 34). Del mismo modo, no esperábamos que los tratamientos con acetato de deslorelina o acetato de osaterona causaran agrupamiento de datos en el análisis debido al largo tiempo que pasó desde que la mayoría de los perros recibieron sus tratamientos. El acetato de deslorelina, debido a su efecto agonista de GnRH, causa atrofia de los túbulos seminíferos, lo que resulta en una reducción del volumen y la ecogenicidad de los testículos (35, 36). La metodología descrita en el presente estudio no tuvo en cuenta el volumen, y la ecogenicidad por sí sola debería tener un impacto mínimo en el análisis de textura porque los datos de la imagen se normalizaron en el análisis. Sin embargo, el estudio incluyó muy pocos perros con un efecto continuo esperado del acetato de deslorelina y parece razonable suponer que cualquier causa de atrofia testicular, u otras alteraciones en la arquitectura testicular, también resultaría en patrones de textura alterados. Se ha informado que el acetato de osaterona afecta la calidad del semen transitoriamente hasta 6 semanas después del tratamiento, pero no la apariencia subjetiva de los testículos (35, 37).

No hubo agrupación de datos cuando los perros fueron etiquetados de acuerdo con BCS. El BCS más alto en este estudio fue 7 (en una escala de hasta 9) y solo dos perros obtuvieron esta puntuación. Se necesitan grupos más heterogéneos para investigar si el BCS puede afectar la textura testicular en las imágenes de ultrasonido. Del mismo modo, no hubo agrupación de puntajes etiquetados de acuerdo con los machos que habían producido descendencia. No hubo información sobre la calidad del semen en los perros incluidos. En este estudio, las razones para no producir descendencia probablemente se relacionaron con no haber sido utilizadas para la reproducción, que con la reducción de la función testicular. En futuros análisis de textura ultrasonográfica y fertilidad canina, se deben incluir grupos y datos de fertilidad más homogéneos.

A pesar de la inclusión de perros sanos en este estudio, hubo varias lesiones testiculares anormales en las imágenes de ultrasonido. La mayoría de las imágenes con lesiones anormales tuvieron valores más altos de entropía, disimilitud, contraste y correlación en el primer componente principal, mientras que la energía y la MAPE contribuyeron menos. La entropía, la disimilitud y el contraste se han denominado texturas de borde porque dan como resultado valores altos en áreas que contienen bordes visuales y especialmente irregulares. Este hallazgo es similar a un informe de análisis de textura de paisajes, donde los bordes también son un rasgo característico en algunas imágenes (18). Para las imágenes donde se identificaron lesiones testiculares, no tuvimos histopatología para clasificar las lesiones. Sin embargo, debido a que PCA es un modelo basado en los datos, ilustra la varianza en las características elegidas (es decir, características de textura) en lugar de una clasificación de verdad del terreno. Sin embargo, para ejecutar un modelo de aprendizaje automático supervisado, se necesitaría histopatología u otra variable para la clasificación. Desde el punto de vista de la relevancia clínica, nuestros resultados muestran que existe una amplia variedad de características visuales y de textura en perros considerados clínicamente sanos. También el hallazgo de que ciertas características están altamente correlacionadas (Figura 1) se puede utilizar en la reducción de características para aplicaciones supervisadas de aprendizaje automático. Omitir dos características, por ejemplo, disimilitud y energía no perjudicaría el rendimiento del modelo siempre que sus características correlacionadas, contraste y ASM se mantuvieran. En el dominio del aprendizaje automático, el número de imágenes de entrenamiento necesarias es una función del número de características. Reducir el número de imágenes de entrenamiento es especialmente importante en medicina veterinaria clínica, donde el número de pacientes suele ser pequeño, y en aplicaciones de investigación veterinaria donde el número de animales de investigación está estrictamente limitado.

Para que un método como el análisis de textura tenga un valor diagnóstico, sus hallazgos deben correlacionarse bien con la fisiopatología relevante. Es decir, la apariencia de la imagen de los testículos debe correlacionarse con la anatomía y la función, o disfunción, de los testículos. Se ha informado que la textura ultrasonográfica testicular cambia con la calidad deficiente del semen y el carcinoma in situ (5, 14, 15, 22). Por lo tanto, es posible que en imágenes con lesiones nodulares, las características de textura se vean alteradas tanto por la alteración de la espermatogénesis como por las lesiones nodulares.

En el diagnóstico de la enfermedad testicular, se pueden usar otros métodos de ultrasonido como el Doppler color o el ultrasonido con contraste (6, 9, 38). Este estudio se limitó al análisis de imágenes de ultrasonido en modo B. Sin embargo, sería posible incluir más información ecográfica cuantitativa y cualitativa en el ACC, si esa información hubiera estado disponible.

Hay varias limitaciones para este estudio. La población del estudio consistió en 70 perros mayores (un sesgo en el sentido de que solo se incluyen perros de 7 años o más), y no se seleccionaron en función de las diferencias que se habrían esperado que revelaran patrones de textura específicos. Por lo tanto, con respecto a la edad, es posible que los efectos de la edad estén presentes en perros fuera del rango de edad incluido en este estudio. Si hubiéramos podido incluir un rango de edad más amplio, el estudio habría sido de aplicación más general y habría ayudado en las comparaciones de edad. Además, no se disponía de histopatología ni de información sobre la calidad del semen. Dicha información habría sido relevante para analizar ya que una patología específica puede estar relacionada con cambios de textura específicos.

Este estudio confirma que el análisis objetivo de la textura en la ecografía testicular se correlaciona con algunas de las características visuales utilizadas en la interpretación subjetiva, como el contraste, la uniformidad o las apariencias de borde en las imágenes. El análisis de textura de las imágenes de ultrasonido testicular puede ser útil en la búsqueda de patrones en las imágenes. Además, proporciona datos cuantitativos para parámetros que son altamente subjetivos si son evaluados por observadores humanos. Por lo tanto, existe la posibilidad de datos de análisis de textura en modelos de predicción en perros con y sin nódulos testiculares. El análisis de PCA indica que ciertas características (aquellas que se superponen en los bi-gráficos de PCA) están altamente y positivamente correlacionadas. Estos conjuntos de características correlacionadas son contraste/disimilitud y ASM/Energía. La investigación futura podría tomar la forma de un modelo predictivo. Esto requeriría datos de verdad sobre el terreno y también podría incluir características derivadas del Doppler y el ultrasonido mejorado con contraste. El modelo predictivo podría tomar la forma de una red neuronal o máquina de vectores de soporte (SVM). El primero, si usa redes neuronales convolucionales, generalmente usará imágenes como datos de entrada. Se requiere un gran número de imágenes (con verdad sobre el terreno) y la disponibilidad de estas puede ser limitante. La última sugerencia, un modelo supervisado SVM, puede ser de mayor interés ya que se necesitan menos imágenes, y debido a que el proceso SVM es similar a PCA, proporciona una idea de la importancia relativa de cada característica de imagen en el modelo de clasificación.

Declaración de disponibilidad de datos

Las contribuciones originales presentadas en el estudio se incluyen en el artículo / material complementario, las consultas adicionales pueden dirigirse al autor correspondiente.

Declaración ética

No se presentan estudios en humanos en el manuscrito. Los estudios en animales fueron aprobados por el Comité Ético y Administrativo del Departamento de Ciencias Clínicas Veterinarias de la Universidad de Copenhague. Los estudios se realizaron de acuerdo con la legislación local y los requisitos institucionales. Se obtuvo el consentimiento informado por escrito de los propietarios para la participación de sus animales en este estudio. No se presentan imágenes o datos potencialmente identificables en este estudio.

Contribuciones del autor

PH, AM, FM y PP contribuyeron a la concepción y diseño del estudio. TV organizó la base de datos. PP, FM y AM realizaron el análisis estadístico. AM escribió el primer borrador del manuscrito. PP y FM escribieron secciones del manuscrito. Todos los autores contribuyeron a la revisión del manuscrito, leyeron y aprobaron la versión presentada.

Financiación

Este proyecto fue financiado parcialmente por el Kennel Club danés y Fondet para Sygdomsbekæmpelse hos vore Familiedyr.

Reconocimientos

Agradecemos a José M. Amigo, Departamento de Química Analítica de la Universidad del País Vasco (Leioa), por introducirnos y fundamentarnos en el Análisis de Componentes Principales.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un posible conflicto de intereses.

Nota del editor

Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante, no está garantizado ni respaldado por el editor.

Material complementario

El material complementario para este artículo se puede encontrar en línea en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fvets.2023.1206916/full#supplementary-material

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Palabras clave: características cuantitativas de la textura, ecografía, análisis cuantitativo de imágenes, matriz de co-ocurrencia a nivel de gris, canino, testículos

Cita: McEvoy FJ, Pongvittayanon P, Vedel T, Holst P y Müller AV (2023) Una encuesta de textura testicular en imágenes de ultrasonido canino. Frente. Vet. Sci. 10:1206916. doi: 10.3389/fvets.2023.1206916

Recibido: 16 de abril de 2023; Aprobado: 25 de julio de 2023;
Publicado: 11 agosto 2023.

Editado por:

Vítor Manuel De Filipe, Universidad de Trás-os-Montes y Alto Douro, Portugal

Revisado por:

Lio Gonçalves, Universidad de Trás-os-Montes y Alto Douro, Portugal Verónica Vasconcelos, Instituto Politécnico de Coimbra, Portugal

Derechos de autor © 2023 McEvoy, Pongvittayanon, Vedel, Holst y Müller. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons (CC BY).

*Correspondencia: Anna V. Müller, avm@sund.ku.dk

Renuncia: Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente las de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo o reclamo que pueda ser hecho por su fabricante no está garantizado ni respaldado por el editor.

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